2DIR spectroscopy of human amylin fibrils reflects stable β-sheet structure

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 40, 2011, Pages 16062-16071

  Wang, Lu ^a   Middleton, Chris T ^a   Singh, Sadanand ^b   Reddy, Allam S ^b   Woys, Ann M ^a   Strasfeld, David B ^c   Marek, Peter ^d   Raleigh, Daniel P ^d   De Pablo, Juan J ^b   Zanni, Martin T ^a   Skinner, James L ^a  

^a UNIVERSITY OF WISCONSIN MADISON   (United States)

^b University of Wisconsin Madison   (United States)

^c MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

^d STONY BROOK UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AGGREGATION PROCESS; AMIDE I MODE; AMYLOID FIBRIL; AMYLOID FORMATION; ATOMISTIC MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; CELL DYSFUNCTION; ISOTOPE LABELING; MD SIMULATION; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; SECONDARY STRUCTURES; SHEET STRUCTURE; STANDARD METHOD; STRUCTURAL CHANGE; STRUCTURAL DISORDERS; STRUCTURAL HETEROGENEITY; TIME RESOLUTION; TYPE-2 DIABETES;

AGGLOMERATION; AMIDES; DYNAMICS; GLYCOPROTEINS; ISOTOPES;

MOLECULAR DYNAMICS;

AMIDE; AMYLIN; AMYLOID;

ARTICLE; BETA SHEET; FIBER; INFRARED SPECTROSCOPY; ISOTOPE LABELING; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN AGGREGATION; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; SENSITIVITY ANALYSIS; THEORY; TWO DIMENSIONAL INFRARED SPECTROSCOPY;

AMINO ACID SEQUENCE; AMYLOID; DIABETES MELLITUS, TYPE 2; HUMANS; ISLET AMYLOID POLYPEPTIDE; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; MOLECULAR SEQUENCE DATA; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; SPECTROPHOTOMETRY, INFRARED;

EID: 80053492187     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja204035k     Document Type: Article

References (129)

1. Clark, A.; Cooper, G. J. S.; Lewis, C. E.; Morris, J. F.; Willis, A. C.; Reid, K. B. M.; Turner, R. C. Lancet 1987, 2, 231
2. Lorenzo, A.; Razzaboni, B.; Weir, G. C.; Yankner, B. A. Nature 1994, 368, 756
3. Kahn, S. E.; Andrikopoulos, S.; Verchere, C. B. Diabetes 1999, 48, 241
4. Chiti, F.; Dobson, C. M. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 333
5. Makin, O. S.; Serpell, L. C. J. Mol. Biol. 2004, 335, 1279
6. Jayasinghe, S. A.; Langen, R. J. Biol. Chem. 2004, 279, 48420
7. Luca, S.; Yau, W.-M.; Leapman, R.; Tycko, R. Biochemistry 2007, 46, 13505
8. Anguiano, M.; Nowak, R. J.; Lansbury, P. T. Biochemistry 2002, 41, 11338
9. Kayed, R.; Sokolov, Y.; Edmonds, B.; McIntire, T. M.; Milton, S. C.; Hall, J. E.; Glabe, C. G. J. Biol. Chem. 2004, 279, 46363
10. Green, J. D.; Kreplak, L.; Goldsbury, C.; Blatter, X. L.; Stolz, M.; Cooper, G. S.; Seelig, A.; Kistler, J.; Aebi, U. J. Mol. Biol. 2004, 342, 877
11. Sparr, E.; Engel, M. F. M.; Sakharov, D. V.; Sprong, M.; Jacobs, J.; de Kruijff, B.; Höppener, J. W. M.; Killian, J. A. FEBS Lett. 2004, 577, 117
12. Jayasinghe, S. A.; Langen, R. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 2002
13. Engel, M. F. M.; Khemtémourian, L.; Kleijer, C. C.; Meeldijk, H. J. D.; Jacobs, J.; Verkleij, A. J.; de Kruijff, B.; Killian, J. A.; Höppener, J. W. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 6033
14. Smith, P. E. S.; Brender, J. R.; Ramamoorthy, A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 4470
15. Knight, J. D.; Miranker, A. D. J. Mol. Biol. 2004, 341, 1175
16. Jayasinghe, S. A.; Langen, R. Biochemistry 2005, 44, 12113
17. Knight, J. D.; Hebda, J. A.; Miranker, A. D. Biochemistry 2006, 45, 9496
18. Sasahara, K.; Hall, D.; Hamada, D. Biochemistry 2010, 49, 3040
19. Mirzabekov, T. A.; Lin, M.; Kagan, B. L. J. Biol. Chem. 1996, 271, 1988
20. Kayed, R.; Bernhagen, J.; Greenfield, N.; Sweimeh, K.; Brunner, H.; Voelter, W.; Kapurniotu, A. J. Mol. Biol. 1999, 287, 781
21. Goldsbury, C.; Goldie, K.; Pellaud, J.; Seelig, J.; Frey, P.; Müller, S. A.; Kistler, J.; Cooper, G. J. S.; Aebi, U. J. Struct. Biol. 2000, 130, 352
22. Padrick, S. B.; Miranker, A. D. J. Mol. Biol. 2001, 308, 783
23. Padrick, S. B.; Miranker, A. D. Biochemistry 2002, 41, 4694
24. Tycko, R. Q. Rev. Biophys. 2006, 39, 1
25. Apostolidou, M.; Jayasinghe, S. A.; Langen, R. J. Biol. Chem. 2008, 283, 17205
26. Nanga, R. P. R.; Brender, J. R.; Xu, J.; Veglia, G.; Ramamoorthy, A. Biochemistry 2008, 47, 12689
27. Brender, J. R.; Lee, E. L.; Cavitt, M. A.; Gafni, A.; Steel, D. G.; Ramamoorthy, A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6424
28. Yonemoto, I. T.; Kroon, G. J. A.; Dyson, H. J.; Balch, W. E.; Kelly, J. W. Biochemistry 2008, 47, 9900
29. Cort, J. R.; Liu, Z.; Lee, G. M.; Huggins, K. N. L.; Janes, S.; Prickett, K.; Andersen, N. H. Protein Eng. Des. Sel. 2009, 22, 497
30. Jha, S.; Sellin, D.; Seidel, R.; Winter, R. J. Mol. Biol. 2009, 389, 907
31. Dupuis, N. F.; Wu, C.; Shea, J.-E.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 18283
32. Rivera, E.; Straub, J.; Thirumalai, D. Biophys. J. 2009, 96, 4552
33. Meng, F.; Raleigh, D. P.; Abedini, A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14340
34. Fu, L.; Ma, G.; Yan, E. C. Y. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 5405
35. Brender, J. R.; Lee, E. L.; Hartman, K.; Wong, P. T.; Ramamoorthy, A.; Steel, D. G.; Gafni, A. Biophys. J. 2011, 100, 685
36. Dupuis, N. F.; Wu, C.; Shea, J.-E.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 0000
37. Susi, H.; Byler, D. M. Methods Enzymol. 1986, 130, 290
38. Haris, P. I.; Chapman, D. Trends Biochem. Sci. 1992, 17, 328
39. Surewicz, W. K.; Mantsch, H. H.; Chapman, D. Biochemistry 1993, 32, 389
40. Hamm, P.; Lim, M.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 6123
41. Zanni, M. T.; Hochstrasser, R. M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2001, 11, 516
42. Hochstrasser, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 14190
43. Park, S.; Kwak, K.; Fayer, M. D. Laser Phys. Lett. 2007, 4, 704
44. Cho, M. Chem. Rev. 2008, 108, 1331
45. Ganim, Z.; Chung, H. S.; Smith, A. W.; DeFlores, L. P.; Jones, K. C.; Tokmakoff, A. Acc. Chem. Res. 2008, 41, 432
46. Shim, S.-H.; Strasfeld, D. B.; Ling, Y. L.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 14197
47. Strasfeld, D. B.; Ling, Y. L.; Shim, S.-H.; Zanni, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6698
48. Shim, S.-H.; Gupta, R.; Ling, Y. L.; Strasfeld, D. B.; Raleigh, D. P.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 6614
49. Strasfeld, D. B.; Ling, Y. L.; Gupta, R.; Raleigh, D. P.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 15679
50. Ling, Y. L.; Strasfeld, D. B.; Shim, S.-H.; Raleigh, D. P.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 2498
51. Manor, J.; Mukherjee, P.; Lin, Y.-S.; Leonov, H.; Skinner, J. L.; Zanni, M. T.; Arkin, I. T. Structure 2009, 17, 247
52. Woys, A. M.; Lin, Y.-S.; Reddy, A. S.; Xiong, W.; de Pablo, J. J.; Skinner, J. L.; Zanni, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2832
53. Hamm, P.; Zanni, M. T. Concepts and methods in 2D IR spectroscopy; Cambridge U. Press: Cambridge, 2011.
54. Tadesse, L.; Nazarbaghi, R.; Walters, L. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 7036
55. Torres, J.; Adams, P. D.; Arkin, I. T. J. Mol. Biol. 2000, 300, 677
56. Torres, J.; Kukol, A.; Goodman, J. M.; Arkin, I. T. Biopolymers 2001, 59, 396
57. Fang, C.; Wang, J.; Charnley, A. K.; Barber-Armstrong, W.; Smith, A. B.; Decatur, S. M.; Hochstrasser, R. M. Chem. Phys. Lett. 2003, 382, 586
58. Fang, C.; Wang, J.; Kim, Y. S.; Charnley, A. K.; Barber-Armstrong, W.; Smith, A. B.; Decatur, S. M.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 10415
59. Mukherjee, P.; Krummel, A. T.; Fulmer, E. C.; Kass, I.; Arkin, I. T.; Zanni, M. T. J. Chem. Phys. 2004, 120, 10215
60. Fang, C.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 18652
61. Arkin, I. T. Curr. Opin. Chem. Biol. 2006, 10, 394
62. Decatur, S. M. Acc. Chem. Res. 2006, 39, 169
63. Mukherjee, P.; Kass, I.; Arkin, I.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 3528
64. Mukherjee, P.; Kass, I.; Arkin, I. T.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 24740
65. Wang, L.; Middleton, C. T.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 3713
66. Roberts, A. N.; Leighton, B.; Todd, J. A.; Cockburn, D.; Schofield, P. N.; Sutton, R.; Holt, S.; Boyd, Y.; Day, A. J.; Foot, E. A.; Willis, A. C.; Reid, K. B. M.; Cooper, G. J. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 9662
67. van Gunsteren, W. F.; Billeter, S. R.; Eising, A. A.; Hünenberger, P. H.; Krüger, P.; Mark, A. E.; Scott, W. R. P.; Tironi, I. G. Biomolecular Simulation: The GROMOS96 manual and user guide; Hochschuleverlag AG an der ETH Zürich: Zürich, Switzerland, 1996.
68. Scott, W. R. P.; Hünenberger, P. H.; Tironi, I. G.; Mark, A. E.; Billeter, S. R.; Fennen, J.; Torda, A. E.; Huber, T.; Krüger, P.; van Gunsteren, W. F. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 3596
69. Oostenbrink, C.; Villa, A.; Mark, A. E.; van Gunsteren, W. F. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1656
70. Berendsen, H. J. C.; Postma, J. P. M.; van Gunsteren, W. F.; Hermans, J. In: Intermolecular Forces; Pullman, B., Ed.; Reidel: Dordrecht, 1981.
71. Zagrovic, B.; van Gunsteren, W. F. Proteins 2006, 63, 210
72. Zhou, Y.; Oostenbrink, C.; Jongejan, A.; van Gunsteren, W. F.; Hagen, W. R.; de Leeuw, S. W.; Jongejan, J. A. J. Comput. Chem. 2006, 27, 857
73. Reddy, A. S.; Wang, L.; Lin, Y.-S.; Ling, Y.; Chopra, M.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L.; de Pablo, J. J. Biophys. J. 2010, 98, 443
74. Reddy, A. S.; Wang, L.; Singh, S.; Ling, Y. L.; Buchanan, L.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L.; de Pablo, J. J. Biophys. J. 2010, 99, 2208
75. Reddy, A. S.; Chopra, M.; de Pablo, J. J. Biophys. J. 2010, 98, 1038
76. Izmitli, A.; Schebor, C.; McGovern, M. P.; Reddy, A. S.; Abbott, N. L.; de Pablo, J. J. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1808, 26
77. Bekker, H.; Berendsen, H. J. C.; Dijkstra, E. J.; Achterop, S.; van Drunen, R.; van der Spoel, D.; Sijbers, A.; Keegstra, H.; Reitsma, B.; Renardus, M. K. R. Physics Computing 92; Groot, R. A.; Nadrchal, J., Eds.; World Scientific: Singapore, 1993.
78. Berendsen, H. J. C.; van der Spoel, D.; van Drunen, R. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 43
79. van der Spoel, D.; Lindahl, E.; Hess, B.; Groenhof, G.; Mark, A. E.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1701
80. Hess, B.; Kutzner, C.; van der Spoel, D.; Lindahl, E. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 435
81. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089
82. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577
83. Nosé, S. J. Chem. Phys. 1984, 81, 511
84. Hoover, W. G. Phys. Rev. A 1985, 31, 1695
85. Parrinello, M.; Rahman, A. J. Appl. Phys. 1981, 52, 7182
86. Polak, E. Computational methods in optimization: A unified approach; Academic Press: New York, 1971.
87. Goldsbury, C. S.; Cooper, G. J. S.; Goldie, K. N.; Müller, S. A.; Saafi, E. L.; Gruijters, W. T. M.; Misur, M. P.; Engel, A.; Aebi, U.; Kistler, J. J. Struct. Biol. 1997, 119, 17
88. Kajava, A. V.; Aebi, U.; Steven, A. C. J. Mol. Biol. 2005, 348, 247
89. Zhao, J.; Yu, X.; Liang, G.; Zheng, J. Biomacromolecules 2011, 12, 210
90. Qiang, W.; Yau, W.-M.; Tycko, R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4018
91. Miller, Y.; Ma, B.; Nussinov, R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 2742
92. Petkova, A. T.; Yau, W.-M.; Tycko, R. Biochemistry 2006, 45, 498
93. Paravastu, A. K.; Leapman, R. D.; Yau, W.-M.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 18349
94. Tycko, R. Annu. Rev. Phys. Chem. 2011, 62, 279
95. Chen, B.; Thurber, K. R.; Shewmaker, F.; Wickner, R. B.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 14339
96. Wu, C.; Bowers, M. T.; Shea, J.-E. PLoS Comput. Biol. 2010, 6, e1000693
97. Jansen, T. L. C.; Dijkstra, A. G.; Watson, T. M.; Hirst, J. D.; Knoester, J. J. Chem. Phys. 2006, 125, 044312
98. Torii, H.; Tasumi, M. J. Raman Spectrosc. 1998, 29, 81
99. Mukamel, S. Principles of Nonlinear Optical Spectroscopy; Oxford: New York, 1995.
100. Schmidt, J. R.; Roberts, S. T.; Loparo, J. J.; Tokmakoff, A.; Fayer, M. D.; Skinner, J. L. Chem. Phys. 2007, 341, 143
101. Lin, Y.-S.; Shorb, J. M.; Mukherjee, P.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 592
102. DeCamp, M. F.; DeFlores, L.; McCracken, J. M.; Tokmakoff, A.; Kwac, K.; Cho, M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 11016
103. Khalil, M.; Demirdöven, N.; Tokmakoff, A. J. Phys. Chem. A 2003, 107, 5258
104. Lindahl, E.; Hess, B.; van der Spoel, D. J. Mol. Model. 2001, 7, 306
105. van der Spoel, D.; Lindahl, E.; Hess, B.; van Buuren, A. R.; Apol, E.; Meulenhoff, P. J.; Tieleman, D. P.; Sijbers, A. L. T. M.; Feenstra, K. A.; van Drunen, R.; Berendsen, H. J. C. Gromacs User Manual version 3.3; www.gromacs.org, 2005.
106. Roy, S.; Jansen, T. L. C.; Knoester, J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 9347
107. Remorino, A.; Kerendovych, I. V.; Wu, Y.; DeGrado, W. F.; Hochstrasser, R. M. Science 2011, 332, 1206
108. Abedini, A.; Daleigh, D. P. Org. Lett. 2005, 7, 693
109. Marek, P.; Woys, A. M.; Sutton, K.; Zanni, M. T.; Raleigh, D. P. Org. Lett. 2010, 12, 4848
110. Marecek, J.; Song, B.; Brewer, S.; Belyea, J.; Dyer, R. B.; Raleigh, D. P. Org. Lett. 2007, 9, 4935
111. Middleton, C. T.; Woys, A. M.; Mukherjee, S. S.; Zanni, M. T. Methods 2010, 52, 12
112. Shim, S.-H.; Strasfeld, D. B.; Fulmer, E. C.; Zanni, M. T. Opt. Lett. 2006, 31, 838
113. Ham, S.; Cha, S.; Choi, J.-H.; Cho, M. J. Chem. Phys. 2003, 119, 1451
114. Schmidt, J. R.; Sundlass, N.; Skinner, J. L. Chem. Phys. Lett. 2003, 378, 559
115. Kim, Y. S.; Liu, L.; Axelsen, P. H.; Hochstrasser, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 17751
116. Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Balbach, J. J.; Tycko, R. Biochemistry 2002, 41, 15436
117. Jaikaran, E. T. A. S.; Clark, A. Biochim. Biophys. Acta 2001, 1537, 179
118. Abedini, A.; Raleigh, D. P. J. Mol. Biol. 2006, 355, 274
119. Fox, A.; Snollaerts, T.; Casanova, C. E.; Calciano, A.; Nogaj, L. A.; Moffet, D. A. Biochemistry 2010, 49, 7783
120. Nanga, R. P. R.; Brender, J. R.; Xu, J.; Hartman, K.; Subramanian, V.; Ramamoorthy, A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 8252
121. Patil, S. M.; Xu, S.; Sheftic, S. R.; Alexandrescu, A. T. J. Biol. Chem. 2009, 284, 11982
122. Abedini, A.; Raleigh, D. P. Phys. Biol. 2009, 6, 015005
123. Porat, Y.; Mazor, Y.; Efrat, S.; Gazit, E. Biochemistry 2004, 43, 14454
124. Yan, L.-M.; Tatarek-Nossol, M.; Velkova, A.; Kazantzis, A.; Kapurniotu, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 2046
125. Abedini, A.; Meng, F.; Raleigh, D. P. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 11300
126. Cao, P.; Meng, F.; Abedini, A.; Raleigh, D. P. Biochemistry 2010, 49, 872
127. Meng, F.; Abedini, A.; Plesner, A.; Middleton, C. T.; Potter, K. J.; Zanni, M. T.; Verchere, C. B.; Raleigh, D. P. J. Mol. Biol. 2010, 400, 555
128. Muthusamy, K.; Arvidsson, P. I.; Govender, P.; Kruger, H. G.; Maguire, G. E. M.; Govender, T. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2010, 20, 1360
129. Jiang, P.; Li, W.; Shea, J.-E.; Mu, Y. Biophys. J. 2011, 100, 1550