Rapid freeze-quench 57Fe Mössbauer spectroscopy: Monitoring changes of an iron-containing active site during a biochemical reaction

Inorganic Chemistry

Volumn 44, Issue 4, 2005, Pages 742-757

  Krebs, Carsten ^a,b   Price, John C ^a   Baldwin, Jeffrey ^a,d   Saleh, Lana ^a   Green, Michael T ^a,b   Bollinger Jr , J Martin ^a,c  

^a PENNSYLVANIA STATE UNIVERSITY   (United States)

^b 208 Althouse Laboratory ^*  (United States)

^c 108 Althouse Laboratory   (United States)

^d UNIVERSITY OF TEXAS SOUTHWESTERN MEDICAL CENTER   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

IRON; IRON 57; METAL ION; OXYGEN; OXYGENASE; TAURINE ALPHA KETOGLUTARATE DIOXYGENASE; TAURINE DERIVATIVE; UNCLASSIFIED DRUG;

BIOCHEMISTRY; CALCULATOR; CHEMICAL ENVIRONMENT; CHEMICAL REACTION; CHEMICAL STRUCTURE; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; FREEZING; IRON 57 MOSSBAUER SPECTROSCOPY; MOSSBAUER SPECTROSCOPY; NONPHOTOCHEMICAL QUENCHING; PARAMETER; REACTION ANALYSIS; REVIEW;

BINDING SITES; DIOXYGENASES; ELECTRON TRANSPORT; ENZYME ACTIVATION; FREEZING; HEME; IRON; MATHEMATICS; MIXED FUNCTION OXYGENASES; MODELS, CHEMICAL; NONHEME IRON PROTEINS; OXYGEN; SPECTROSCOPY, MOSSBAUER; TAURINE;

EID: 13844253747     PISSN: 00201669     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ic048523I     Document Type: Review

References (123)

1. Greenwood, N. N.; Gibb, T. C. Mössbauer Spectroscopy; Chapman & Hall: London, 1971.
2. Gütlich, P.; Link, R.; Trautwein, A. X. Mössbauer Spectroscopy and Transition Metal Chemistry; Springer-Verlag: Berlin, 1978.
3. Münck, E. In Physical Methods in Bioinorganic Chemistry; Que, L., Jr., Ed.; University Science Books: Sausalito, CA, 2000; pp 287-319.
4. Debrunner, P. G. In Biological Magnetic Resonance; Berliner, L. J., Reuben, J., Eds.; Kluwer Academic/Plenum Publishers: New York, 1993; Vol. 13, pp 59-101.
5. Trautwein, A. X.; Bill, E.; Bominaar, E. L.; Winkler, H. Structure and Bonding; Springer: Berlin, 1991; Vol. 78, pp 1-95.
6. Schünemann, V.; Winkler, H. Rep. Prog. Phys. 2000, 63, 263-353.
7. Huynh, B. H.; Kent, T. A. Adv. Inorg. Biochem. 1984, 6, 163-223.
8. (a) Neese, F. Inorg. Chim. Acta 2002, 337, 181-192.
9. (b) Neese, F. Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 125-135.
10. Vrajmasu, V.; Münck, E.; Bominaar, E. L. Inorg. Chem. 2003, 42, 5974-5988.
11. Abragam, A.; Bleaney, B. Electron Paramagnetic Resonance of Transition Metal Ions; Dover: New York, 1986.
12. Yoo, S. J.; Angove, H. C.; Burgess, B. K.; Hendrich, M. P.; Münck, E. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 2534-2545.
13. Kahn, O. Molecular Magnetism; VCH: New York, 1993.
14. Gibson, J. F.; Hall, D. O.; Thornley, J. H. M.; Whatley, F. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1966, 56, 987-990.
15. Scaringe, R. P.; Hodgson, D. J.; Hatfield, W. E. Mol. Phys. 1978, 35, 701-713.
16. Bencini, A.; Gatteschi, D. EPR of Exchange Coupled Systems; Springer-Verlag: Berlin, 1990.
17. Schulz, C. E.; Nyman, P.; Debrunner, P. G. J. Chem. Phys. 1987, 87, 5077-5091.
18. Zhang, Y.; Mao, J.; Godbout, N.; Oldfield, E. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 13921-13930.
19. Dufek, P.; Blaha, P.; Schwarz, K. Phys. Rev. Lett. 1995, 75, 3545-3548.
20. Debrunner, P. G. Phys. Bioinorg. Chem. Ser. 1989, 4, 137-234.
21. Münck, E.; Kent, T. A. Hyperfine Interact. 1986, 27, 161-172.
22. Münck, E.; Papaefthymiou, V.; Surerus, K. K.; Girerd, J.-J. ACS Symp. Ser. 1988, 372, 302-325.
23. Girerd, J.-J.; Papaefthymiou, V.; Surerus, K. K.; Münck, E. Pure Appl. Chem. 1989, 61, 805-816.
24. Beinert, H.; Holm, R. H.; Münck, E. Science 1997, 277, 653-659.
25. Tanaka, M.; Matsuura, K.; Yoshioka, S.; Takahashi, S.; Ishimori, K.; Hori, H.; Morishima, I. Biophys. J. 2003, 84, 1998-2004.
26. Lin, Y.; Gerfen, G. J.; Rousseau, D. L.; Yeh, S.-R. Anal. Chem. 2003, 75, 5381-5386.
27. Cherepanov, A. V.; de Vries, S. Biochim. Biophys. Acta 2004, 1656, 1-31.
28. Bray, R. C. In Rapid Mixing and Sampling Techniques in Biochemistry; Chance, B., Eisenhart, R. H., Gibson, Q. H., Lonberg-Holm, K. K., Eds.; Academic Press: New York, 1964; p 195.
29. Ballou, D. P.; Palmer, G. A. Anal. Chem. 1974, 46, 1248-1253.
30. Rutter, R.; Hager, L. P.; Dhonau, H.; Hendrich, M. P.; Valentine, M.; Debrunner, P. G. Biochemistry 1984, 23, 6809-6816.
31. Bollinger, J. M., Jr.; Tong, W. H.; Ravi, N.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Stubbe, J. Methods Enzymol. 1995, 258, 278-303.
32. Shu, L.; Nesheim, J. C.; Kauffmann, K. E.; Münck, E.; Lipscomb, J. D.; Que, L., Jr. Science 1997, 275, 515-518.
33. Riggs-Gelasco, P. J.; Shu, L.; Chen, S.; Burdi, D.; Huynh, B. H.; Que, L., Jr.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 849-860.
34. Riggs-Gelasco, P. J.; Price, J. C.; Guyer, R. B.; Brehm, J. H.; Barr, E. W.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8108-8109.
35. Hwang, J.; Krebs, C.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Theil, E. C.; Penner-Hahn, J. E. Science 2000, 287, 122-125.
36. Baldwin, J.; Krebs, C.; Saleh, L.; Stelling, M.; Huynh, B. H.; Bollinger, J. M., Jr.; Riggs-Gelasco, P. J. Biochemistry 2003, 42, 13269-13279.
37. Moënne-Loccoz, P.; Krebs, C.; Herlihy, K.; Edmondson, D. E.; Theil, E. C.; Huynh, B. H.; Loehr, T. M. Biochemistry 1999, 38, 5290-5295.
38. Mitic, N.; Saleh, L.; Schenk, G.; Bollinger, J. M., Jr.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11200-11201.
39. Bollinger, J. M., Jr.; Stubbe, J.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 6289-6291.
40. Ravi, N.; Bollinger, J. M., Jr.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 8007-8014.
41. Liu, K. E.; Wang, D.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Salifoglou, A.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 7465-7466.
42. Liu, K. E.; Valentine, A. M.; Wang, D.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Salifoglou, A.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 10174-10185.
43. Kent, T. A.; Emptage, M. H.; Merkle, H.; Kennedy, M. C.; Beinert, H.; Münck, E. J. Biol. Chem. 1985, 260, 6871-6881.
44. Bollinger, J. M., Jr.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H.; Filley, J.; Norton, J. R.; Stubbe, J. Science 1991, 253, 292-298.
45. Bollinger, J. M., Jr.; Tong, W. H.; Ravi, N.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 8015-8023.
46. Bollinger, J. M., Jr.; Tong, W. H.; Ravi, N.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 8024-8032.
47. Atkin, C. L.; Thelander, L.; Reichard, P. J. Biol. Chem. 1973, 248, 7464-7472.
48. Elgren, T. E.; Lynch, J. B.; Juarez-Garcia, C.; Münck, E.; Sjöberg, B.-M.; Que, L., Jr. J. Biol. Chem. 1991, 266, 19265-19268.
49. Ochiai, E.; Mann, G. J.; Gräslund, A.; Thelander, L. J. Biol. Chem. 1990, 265, 15758-15761.
50. Sturgeon, B. E.; Burdi, D.; Chen, S.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Stubbe, J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 7551-7557.
51. Burdi, D.; Sturgeon, B. E.; Tong, W. H.; Stubbe, J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 281-282.
52. Willems, J.-P.; Lee, H.-I.; Burdi, D.; Doan, P. E.; Stubbe, J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 9816-9824.
53. Burdi, D.; Willems, J.-P.; Riggs-Gelasco, P. J.; Antholine, W. E.; Stubbe, J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 12910-12919.
54. Tong, W. H.; Burdi, D.; Riggs-Gelasco, P. J.; Chen, S.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H.; Stubbe, J.; Han, S.; Arvai, A.; Tainer, J. Biochemistry 1998, 37, 5840-5848.
55. Baldwin, J.; Krebs, C.; Ley, B. A.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H.; Bollinger, J. M., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 12195-12206.
56. Krebs, C.; Chen, S.; Baldwin, J.; Ley, B. A.; Patel, U.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H.; Bollinger, J. M., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 12207-12219.
57. Lee, S. K.; Fox, B. G.; Froland, W. A.; Lipscomb, J. D.; Münck, E. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 6450-6451.
58. Rosenzweig, A. C.; Frederick, C. A.; Lippard, S. J.; Nordlund, P. Nature 1993, 366, 537-543.
59. Dalton, H. Adv. Appl. Microbiol. 1980, 26, 71-87.
60. Wallar, B. J.; Lipscomb, J. D. Chem. Rev. 1996, 96, 2625-2657.
61. Merkx, M.; Kopp, D. A.; Sazinsky, M. H.; Blazyk, J. L.; Müller, J.; Lippard, S. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2001, 40, 2782-2807.
62. Nesheim, J. C.; Lipscomb, J. D. Biochemistry 1996, 35, 10240-10247.
63. Valentine, A. M.; Stahl. S. S.; Lippard. S. J. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 3876-3887.
64. Solomon, E. I.; Brunold, T. C.; Davis, M. I.; Kemsley, J. N.; Lee, S. K.; Lehnert, N.; Neese, F.; Skulan, A. J.; Yang, Y.-S.; Zhou, J. Chem. Rev. 2000, 100, 235-349.
65. Skulan, A. J.; Brunold, T. C.; Baldwin, J.; Saleh, L.; Bollinger, J. M., Jr.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8842-8855.
66. Dunietz, B. D.; Beachy, M. D.; Cao, Y.; Whittington, D. A.; Lippard, S. J.; Friesner, R. A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2828-2839.
67. Lee, S. K.; Nesheim, J. C.; Lipscomb, J. D. J. Biol. Chem. 1993, 268, 21569-21577.
68. Valentine, A. M.; Tavares, P.; Pereira, A. S.; Davydov, R.; Krebs, C.; Hoffman, B. M.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 2190-2191.
69. Krebs, C.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H. Methods Enzymol. 2002, 354, 436-454.
70. Waldo, G. S.; Theil, E. C. In Comprehensive Supramolecular Chemistry; Suslick, K. S., Ed.; Elsevier: Oxford, U.K., 1996; Vol. 5, pp 65-89.
71. Harrison, P. M.; Arosio, P. Biochim. Biophys. Acta 1996, 1275, 161-203.
72. Ha, Y.; Shi, D.; Small, G. W.; Theil, E. C.; Allewell, N. M. J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 243-256.
73. Lawson, D. M.; Artymiuk, P. J.; Yewdall, S. J.; Smith, J. M. A.; Livingstone, J. C.; Treffry, A.; Luzzago, A.; Levi, S.; Arosio, P.; Cesareni, G.; Thomas, C. D.; Shaw, W. V.; Harrison, P. M. Nature 1991, 349, 541-544.
74. Pereira, A. S.; Tavares, P.; Lloyd, S. G.; Danger, D.; Edmondson, D. E.; Theil, E. C.; Huynh, B. H. Biochemistry 1997, 36, 7917-7927.
75. Fetter, J.; Cohen, J.; Danger, D.; Sanders-Loehr, J.; Theil, E. C. J. Biol. Inorg. Chem. 1997, 2, 652-661.
76. Pereira, A. S.; Small, G. W.; Krebs, C.; Tavares, P.; Edmondson, D. E.; Theil, E. C.; Huynh, B. H. Biochemistry 1998, 37, 9871-9876.
77. Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr.; Theil, E. C.; Huynh, B. H. J. Biol. Inorg. Chem. 2002, 7, 863-869.
78. Kim, K.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 4914-4915.
79. Dong, Y.; Yan, S.; Young, V. G., Jr.; Que, L., Jr. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1996, 35, 618-620.
80. Ookubo, T.; Sugimoto, H.; Nagayama, T.; Masuda, H.; Sato, T.; Tanaka, K.; Maeda, Y.; Okawa, H.; Hayashi, Y.; Uehara, A.; Suzuki, M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 701-702.
81. Dong, Y.; Zang, Y.; Kauffmann, K. E.; Shu, L.; Wilkinson, E. C.; Münck, E.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 12683-12684.
82. Xu, B.; Chasteen, N. D. J. Biol. Chem. 1991, 266, 19965-19970.
83. Waldo, G. S.; Theil, E. C. Biochemistry 1993, 32, 13262-13269.
84. Jameson, G. N. L.; Jin, W.; Krebs, C.; Pereira, A. S.; Tavares, P.; Liu, X.; Theil, E. C.; Huynh, B. H. Biochemistry 2002, 41, 13435-13443.
85. Broadwater, J. A.; Ai, J.; Loehr, T. M.; Sanders-Loehr, J.; Fox, B. G. Biochemistry 1998, 37, 14664-14671.
86. Broadwater, J. A.; Achim, C.; Münck, E.; Fox, B. G. Biochemistry 1999, 38, 12197-12204.
87. Fox, B. G.; Lyle, K. S.; Rogge, C. E. Acc. Chem. Res. 2004, 37, 421-429.
88. Fox, B. G.; Shanklin, J.; Ai, J.; Loehr, T. M.; Sanders-Loehr, J. Biochemistry 1994, 33, 12776-12786.
89. Tong, W. H.; Chen, S.; Lloyd, S. G.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 2107-2108.
90. Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C.; Vicol, A.; Chen, S.; Ley, B. A.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 1094-1095.
91. Baldwin, J.; Voegtli, W. C.; Khidekel, N.; Moënne-Loccoz, P.; Krebs, C.; Pereira, A. S.; Ley, B. A.; Huynh, B. H.; Loehr, T. M.; Riggs-Gelasco, P. J.; Rosenzweig, A. C.; Bollinger, J. M., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7017-7030.
92. Moënne-Loccoz, P.; Baldwin, J.; Ley, B. A.; Loehr, T. M.; Bollinger, J. M., Jr. Biochemistry 1998, 37, 14659-14663.
93. Saleh, L.; Kelch, B. A.; Pathickal, B. A.; Baldwin, J.; Ley, B. A.; Bollinger, J. M., Jr. Biochemistry 2004, 43, 5943-5952.
94. Saleh, L.; Krebs, C.; Ley, B. A.; Naik, S.; Huynh, B. H.; Bollinger, J. M., Jr. Biochemistry 2004, 43, 5953-5964.
95. Hausinger, R. P. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2004, 39, 21-68.
96. Costas, M.; Mehn, M. P.; Jensen, M. P.; Que, L., Jr. Chem. Rev. 2004, 104, 939-986.
97. Trewick, S. C.; Henshaw, T. F.; Hausinger, R. P.; Lindahl, T.; Sedgwick, B. Nature 2002, 419, 174-178.
98. Ivan, M.; Kondo, K.; Yang, H.; Kim, W.; Valiando, J.; Ohh, M.; Salic, A.; Asara, J. M.; Lane, W. S.; Kaelin, W. G., Jr. Science 2001, 292. 464-468.
99. Jaakkola, P.; Mole, D. R.; Tian, Y.-M.; Wilson, M. I.; Gielbert, J.; Gaskell, S. J.; von Kriegsheim, A.; Hebestreit, H. F.; Mukherji, M.; Schofield, C. J.; Maxwell, P. H.; Pugh, C. W.; Ratcliffe, P. J. Science 2001, 292, 468-472.
100. Epstein, A. C. R.; Gleadle, J. M.; McNeill, L. A.; Hewitson, K. S.; O'Rourke, J.; Mole, D. R.; Mukherji, M.; Metzen, E.; Wilson, M. I.; Dhanda, A.; Tian, Y.-M.; Masson, N.; Hamilton, D. L.; Jaakkola, P.; Barstead, R.; Hodgkin, J.; Maxwell, P. H.; Pugh, C. W.; Schofield, C. J.; Ratcliffe, P. J. Cell 2001, 107, 43-54.
101. Bruick, R. K.; McKnight, S. L. Science 2001, 294, 1337-1340.
102. Que, L., Jr. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 182-184.
103. Hobza, P.; Hurych, J.; Zahradnik, R. Biochim. Biophys. Acta 1973, 304, 466-472.
104. Hanauske-Abel, H. M.; Günzler, V. J. Theor. Biol. 1982, 94, 421-455.
105. Valegard, K.; Terwisscha van Scheltinga, A. C.; Lloyd, M. D.; Hara, T.; Ramaswamy, S.; Perrakis, A.; Thompson, A.; Lee, H.-J.; Baldwin, J. E.; Schofield, C. J.; Hajdu, J.; Andersson, I. Nature 1998, 394, 805-809.
106. Wu, M.; Moon, H.-S.; Begley, T. P.; Myllyharju, J.; Kivirikko, K. I. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 587-588.
107. Zhou, J.; Kelly, W. L.; Bachmann, B. O.; Gunsior, M.; Townsend, C. A.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7388-7398.
108. Ho, R. Y. N.; Mehn, M. P.; Hegg, E. L.; Liu, A.; Ryle, M. J.; Hausinger, R. P.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 5022-5029.
109. Chiou, Y.-M.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 3999-4013.
110. Eichhorn, E.; van der Ploeg, J. R.; Kertesz, M. A.; Leisinger, T. J. Biol. Chem. 1997, 272, 23031-23036.
111. Ryle, M. J.; Padmakumar, R.; Hausinger, R. P. Biochemistry 1999, 38, 15278-15286.
112. Price, J. C.; Barr, E. W.; Tirupati, B.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. Biochemistry 2003, 42, 7497-7508.
113. Price, J. C.; Barr, E. W.; Hoffart, L. M.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr., manuscript in preparation.
114. Price, J. C.; Barr, E. W.; Glass, T. E.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13008-13009.
115. Proshlyakov, D. A.; Henshaw, T. F.; Monterosso, G. R.; Ryle, M. J.; Hausinger, R. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1022-1023.
116. (a) Meyer-Klaucke, W.; Winkler, H.; Schünemann, V.; Trautwein, A. X.; Nolting, H. F.; Haavik, J. Eur. J. Biochem. 1996, 241, 432-439.
117. (b) Whittaker, J. W.; Lipscomb, J. D.; Kent, T. A.; Münck, E. J. Biol. Chem. 1984, 259, 4466-4475.
118. (c) Wolfe, M. D.; Altier, D. J.; Stubna, A.; Popescu, C. V.; Münck, E.; Lipscomb, J. D. Biochemistry 2002, 41, 9611-9626.
119. n is determined accurately from the absolute magnitude of the internal magnetic field, knowing the magnitude of 〈S〉, which, in turn, is determined by D. The larger A value is a consequence of the smaller 〈S〉, which cannot exceed a value of 1 for an S = 1 system. Because the A value is ca. 50% larger than the Fermi contact term and known A values of other Fe(IV) species, we assign S > 1 for J.
120. Kostka, K. L.; Fox, B. G.; Hendrich, M. P.; Collins, T. J.; Rickard, C. E. F.; Wright, L. J.; Münck, E. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 6746-6757.
121. Rohde, J.-U.; In, J.-H.; Lim, M. H.; Brennessel, W. W.; Bukowski, M. R.; Stubna, A.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. Science 2003, 299, 1037-1039.
122. Lee, D.; Pierce, B.; Krebs, C.; Hendrich, M. P.; Huynh, B. H.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3993-4007.
123. Dong, Y.; Que, L. J.; Kauffmann, K. E.; Münck, E. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 11377-11378.