Constructing Biocatalytic Cascades: In Vitro and in Vivo Approaches to de Novo Multi-Enzyme Pathways

ACS Catalysis

Volumn 7, Issue 1, 2017, Pages 710-724

  France, Scott P ^a   Hepworth, Lorna J ^a   Turner, Nicholas J ^a   Flitsch, Sabine L ^a  

^a UNIVERSITY OF MANCHESTER   (United Kingdom)

Author keywords

biocatalysis; biocatalytic retrosynthesis; cofactors; enzymatic cascades; enzymes; in vitro biotransformations; in vivo biotransformations; whole cell biocatalysis

Indexed keywords

CATALYSIS; MOLECULES;

BIOCATALYSIS; COFACTORS; IN-VITRO; IN-VIVO; RETROSYNTHESIS; WHOLE-CELL BIOCATALYSIS;

ENZYMES;

EID: 85019690346     PISSN: None     EISSN: 21555435     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acscatal.6b02979     Document Type: Review

References (105)

1. Nestl, B. M.; Hammer, S. C.; Nebel, B. A.; Hauer, B. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 3070-3095 10.1002/anie.201302195
2. Clouthier, C. M.; Pelletier, J. N. Chem. Soc. Rev. 2012, 41, 1585-1605 10.1039/c2cs15286j
3. Ni, Y.; Fernández-Fueyo, E.; Baraibar, A. G.; Ullrich, R.; Hofrichter, M.; Yanase, H.; Alcalde, M.; van Berkel, W. J. H.; Hollmann, F. Angew. Chem., Int. Ed. 2016, 55, 798-801 10.1002/anie.201507881
4. Wu, B.; Szymański, W.; Wybenga, G. G.; Heberling, M. M.; Bartsch, S.; de Wildeman, S.; Poelarends, G. J.; Feringa, B. L.; Dijkstra, B. W.; Janssen, D. B. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 482-486 10.1002/anie.201106372
5. Toogood, H. S.; Scrutton, N. S. Curr. Opin. Chem. Biol. 2014, 19, 107-115 10.1016/j.cbpa.2014.01.019
6. Coelho, P. S.; Brustad, E. M.; Kannan, A.; Arnold, F. H. Science 2013, 339, 307-310 10.1126/science.1231434
7. Napora-wijata, K.; Strohmeier, G. A.; Winkler, M. Biotechnol. J. 2014, 9, 822-843 10.1002/biot.201400012
8. Gotor-Fernández, V.; Busto, E.; Gotor, V. Adv. Synth. Catal. 2006, 348, 797-812 10.1002/adsc.200606057
9. Biocatalysis in Organic Synthesis 1-3s; Faber, K.; Fessner, W.-D.; Turner, N. J., Eds.; Georg Thieme Verlag: Stuttgart, Germany, 2015; Science of Syntheis.
10. Renata, H.; Wang, Z. J.; Arnold, F. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 3351-3367 10.1002/anie.201409470
11. Moore, J. C.; Arnold, F. H. Nat. Biotechnol. 1996, 14, 458-467
12. Otte, K. B.; Hauer, B. Curr. Opin. Biotechnol. 2015, 35, 16-22 10.1016/j.copbio.2014.12.011
13. Bornscheuer, U. T.; Huisman, G. W.; Kazlauskas, R. J.; Lutz, S.; Moore, J. C.; Robins, K. Nature 2012, 485, 185-194 10.1038/nature11117
14. Rosenthal, R. G.; Vögeli, B.; Quade, N.; Capitani, G.; Kiefer, P.; Vorholt, J. A.; Ebert, M.-O.; Erb, T. J. Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 398-402 10.1038/nchembio.1794
15. Abrahamson, M. J.; Vázquez-Figueroa, E.; Woodall, N. B.; Moore, J. C.; Bommarius, A. S. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 3969-3972 10.1002/anie.201107813
16. Turner, N. J. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 567-573 10.1038/nchembio.203
17. Giger, L.; Caner, S.; Obexer, R.; Kast, P.; Baker, D.; Ban, N.; Hilvert, D. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 494-498 10.1038/nchembio.1276
18. Letondor, C.; Humbert, N.; Ward, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 4683-4687 10.1073/pnas.0409684102
19. Röthlisberger, D.; Khersonsky, O.; Wollacott, A. M.; Jiang, L.; DeChancie, J.; Betker, J.; Gallaher, J. L.; Althoff, E. A.; Zanghellini, A.; Dym, O.; Albeck, S.; Houk, K. N.; Tawfik, D. S.; Baker, D. Nature 2008, 453, 190-195 10.1038/nature06879
20. Turner, N. J.; O'Reilly, E. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 285-288 10.1038/nchembio.1235
21. Bachmann, B. O. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 390-393 10.1038/nchembio.377
22. Green, A. P.; Turner, N. J. Perspect. Sci. 2016, 10.1016/j.pisc.2016.04.106
23. Struck, A. W.; Bennett, M. R.; Shepherd, S. A.; Law, B. J. C.; Zhuo, Y.; Wong, L. S.; Micklefield, J. J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 3038-3045 10.1021/jacs.5b10928
24. Brenna, E.; Gatti, F. G.; Monti, D.; Parmeggiani, F.; Sacchetti, A. ChemCatChem 2012, 4, 653-659 10.1002/cctc.201100418
25. O'Reilly, E.; Iglesias, C.; Ghislieri, D.; Hopwood, J.; Galman, J. L.; Lloyd, R. C.; Turner, N. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 2447-2450 10.1002/anie.201309208
26. Reich, S.; Nestl, B. M.; Hauer, B. ChemBioChem 2016, 17, 561-565 10.1002/cbic.201500604
27. Siegrist, J.; Aschwanden, S.; Mordhorst, S.; Thöny-Meyer, L.; Richter, M.; Andexer, J. N. ChemBioChem 2015, 16, 2576-2579 10.1002/cbic.201500410
28. Bloch, S. E.; Schmidt-Dannert, C. ChemBioChem 2014, 15, 2393-2401 10.1002/cbic.201402275
29. Heath, R. S.; Pontini, M.; Hussain, S.; Turner, N. J. ChemCatChem 2016, 8, 117-120 10.1002/cctc.201500822
30. Sattler, J. H.; Fuchs, M.; Tauber, K.; Mutti, F. G.; Faber, K.; Pfeffer, J.; Haas, T.; Kroutil, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 9156-9159 10.1002/anie.201204683
31. Land, H.; Hendil-Forssell, P.; Martinelle, M.; Berglund, P. Catal. Sci. Technol. 2016, 6, 2897-2900 10.1039/C6CY00435K
32. Monti, D.; Forchin, M. C.; Crotti, M.; Parmeggiani, F.; Gatti, F. G.; Brenna, E.; Riva, S. ChemCatChem 2015, 7, 3106-3109 10.1002/cctc.201500424
33. Martín Del Campo, J. S.; Rollin, J.; Myung, S.; Chun, Y.; Chandrayan, S.; Patiño, R.; Adams, M. W.; Zhang, Y. H. P. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 4587-4590 10.1002/anie.201300766
34. Zhang, Y. H. P.; Evans, B. R.; Mielenz, J. R.; Hopkins, R. C.; Adams, M. W. W. PLoS One 2007, 2, 3456 10.1371/journal.pone.0000456
35. Gehring, C.; Wessel, M.; Schaffer, S.; Thum, O. ChemistryOpen 2016, 10.1002/open.201600127
36. Muschiol, J.; Peters, C.; Oberleitner, N.; Mihovilovic, M. D.; Bornscheuer, U. T.; Rudroff, F. Chem. Commun. 2015, 51, 5798-5811 10.1039/C4CC08752F
37. Köhler, V.; Turner, N. J. Chem. Commun. 2015, 51, 450-464 10.1039/C4CC07277D
38. Ji, Q.; Wang, B.; Tan, J.; Zhu, L.; Li, L. Process Biochem. 2016, 51, 1193-1203 10.1016/j.procbio.2016.06.004
39. Bayer, T.; Milker, S.; Wiesinger, T.; Rudroff, F.; Mihovilovic, M. D. Adv. Synth. Catal. 2015, 357, 1587-1618 10.1002/adsc.201500202
40. Ricca, E.; Brucher, B.; Schrittwieser, J. H. Adv. Synth. Catal. 2011, 353, 2239-2262 10.1002/adsc.201100256
41. Ardao, I.; Hwand, E. T.; Zeng, A.-P. Adv. Biochem. Eng./Biotechnol. 2013, 137, 153-184 10.1007/10-2013-232
42. Schmidt-Dannert, C.; Lopez-Gallego, F. Microb. Biotechnol. 2016, 9, 601-609 10.1111/1751-7915.12386
43. Bachmann, B. O. Curr. Opin. Chem. Biol. 2016, 35, 133-141 10.1016/j.cbpa.2016.09.021
44. Brochado, A. R.; Matos, C.; Møller, B. L.; Hansen, J.; Mortensen, U. H.; Patil, K. R. Microb. Cell Fact. 2010, 9, 84 10.1186/1475-2859-9-84
45. Paddon, C. J.; Keasling, J. D. Nat. Rev. Microbiol. 2014, 12, 355-367 10.1038/nrmicro3240
46. Rabinovitch-Deere, C. A.; Oliver, J. W. K.; Rodriguez, G. M.; Atsumi, S. Chem. Rev. 2013, 113, 4611-4632 10.1021/cr300361t
47. Weber, W.; Fussenegger, M. Nat. Rev. Genet. 2011, 13, 21-35 10.1038/nrg3094
48. Khalil, A. S.; Collins, J. J. Nat. Rev. Genet. 2010, 11, 367-379 10.1038/nrg2775
49. Cameron, D. E.; Bashor, C. J.; Collins, J. J. Nat. Rev. Microbiol. 2014, 12, 381-390 10.1038/nrmicro3239
50. Breitling, R.; Takano, E. Curr. Opin. Biotechnol. 2015, 35, 46-51 10.1016/j.copbio.2015.02.004
51. Carothers, J. M.; Goler, J. A.; Keasling, J. D. Curr. Opin. Biotechnol. 2009, 20, 498 10.1016/j.copbio.2009.08.001
52. Smanski, M. J.; Zhou, H.; Claesen, J.; Shen, B.; Fischbach, M. A.; Voigt, C. A. Nat. Rev. Microbiol. 2016, 14, 135-149 10.1038/nrmicro.2015.24
53. Fessner, W.-D.; Walter, C. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1992, 31, 614-616 10.1002/anie.199206141
54. Mutti, F. G.; Knaus, T.; Scrutton, N. S.; Breuer, M.; Turner, N. J. Science 2015, 349, 1525-1529 10.1126/science.aac9283
55. Leonard, J.; Blacker, A. J.; Marsden, S. P.; Jones, M. F.; Mulholland, K. R.; Newton, R. Org. Process Res. Dev. 2015, 19, 1400-1410 10.1021/acs.oprd.5b00199
56. Hamid, M. H. S. A.; Slatford, P. A.; Williams, J. M. J. Adv. Synth. Catal. 2007, 349, 1555-1575 10.1002/adsc.200600638
57. Busto, E.; Simon, R. C.; Kroutil, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 10899-10902 10.1002/anie.201505696
58. Sehl, T.; Hailes, H. C.; Ward, J. M.; Wardenga, R.; Von Lieres, E.; Offermann, H.; Westphal, R.; Pohl, M.; Rother, D. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 6772-6775 10.1002/anie.201300718
59. Lichman, B. R.; Lamming, E. D.; Pesnot, T.; Smith, J. M.; Hailes, H. C.; Ward, J. M. Green Chem. 2015, 17, 852-855 10.1039/C4GC02325K
60. Parmeggiani, F.; Lovelock, S. L.; Weise, N. J.; Ahmed, S. T.; Turner, N. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 4608-4611 10.1002/anie.201410670
61. Sardzik, R.; Green, A. P.; Laurent, N.; Both, P.; Fontana, C.; Voglmeir, J.; Weissenborn, M. J.; Haddoub, R.; Grassi, P.; Haslam, S. M.; Widmalm, G.; Flitsch, S. L. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 4521-4524 10.1021/ja211861m
62. Larsson, A. L. E.; Person, B. A.; Bäckvall, J.-E. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1997, 36, 1211-1212 10.1002/anie.199712111
63. Martín-Matute, B.; Bäckvall, J.-E. Curr. Opin. Chem. Biol. 2007, 11, 226-232 10.1016/j.cbpa.2007.01.724
64. Verho, O.; Bäckvall, J.-E. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 3996-4009 10.1021/jacs.5b01031
65. Ríos-Lombardía, N.; Vidal, C.; Liardo, E.; Morís, F.; García-álvarez, J.; González-Sabín, J. Angew. Chem., Int. Ed. 2016, 55, 8691-8695 10.1002/anie.201601840
66. Boffi, A.; Cacchi, S.; Ceci, P.; Cirilli, R.; Fabrizi, G.; Prastaro, A.; Niembro, S.; Shafir, A.; Vallribera, A. ChemCatChem 2011, 3, 347-353 10.1002/cctc.201000260
67. Tenbrink, K.; Seßler, M.; Schatz, J.; Gröger, H. Adv. Synth. Catal. 2011, 353, 2363-2367 10.1002/adsc.201100403
68. Denard, C. A.; Huang, H.; Bartlett, M. J.; Lu, L.; Tan, Y.; Zhao, H.; Hartwig, J. F. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 465-469 10.1002/anie.201305778
69. Sato, H.; Hummel, W.; Gröger, H. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 4488-4492 10.1002/anie.201409590
70. Velasco-Lozano, S.; Rocha-Martin, J.; Favela-Torres, E.; Calvo, J.; Berenguer, J.; Guisan, J. M.; Lopez-Gallego, F. Biochem. Eng. J. 2016, 112, 136-142 10.1016/j.bej.2016.03.015
71. Jeschek, M.; Reuter, R.; Heinisch, T.; Trindler, C.; Klehr, J.; Panke, S.; Ward, T. R. Nature 2016, 537, 661-665 10.1038/nature19114
72. Lewis, J. C. ACS Catal. 2013, 3, 2954-2975 10.1021/cs400806a
73. Heinisch, T.; Ward, T. R. Acc. Chem. Res. 2016, 49, 1711-1721 10.1021/acs.accounts.6b00235
74. Köhler, V.; Wilson, Y. M.; Dürrenberger, M.; Ghislieri, D.; Churakova, E.; Quinto, T.; Knörr, L.; Häussinger, D.; Hollmann, F.; Turner, N. J.; Ward, T. R. Nat. Chem. 2012, 5, 93-99 10.1038/nchem.1498
75. Runge, M. B.; Mwangi, M. T.; Miller, A. L., II; Perring, M.; Bowden, N. B. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 935-939 10.1002/anie.200703002
76. Latham, J.; Henry, J.-M.; Sharif, H. H.; Menon, B. R. K.; Shepherd, S. A.; Greaney, M. F.; Micklefield, J. Nat. Commun. 2016, 7, 11873 10.1038/ncomms11873
77. Chen, R. R. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007, 74, 730-738 10.1007/s00253-006-0811-x
78. Glick, B. R. Biotechnol. Adv. 1995, 13, 247-261 10.1016/0734-9750(95)00004-A
79. Oberleitner, N.; Ressmann, A. K.; Bica, K.; Gärtner, P.; Fraaije, M. W.; Bornscheuer, U.; Rudroff, F.; Mihovilovic, M. Green Chem. 2017, 10.1039/C6GC01138A
80. Liu, J.; Li, Z. ACS Catal. 2013, 3, 908-911 10.1021/cs400101v
81. France, S. P.; Hussain, S.; Hill, A. M.; Hepworth, L. J.; Howard, R. M.; Mulholland, K. R.; Flitsch, S. L.; Turner, N. J. ACS Catal. 2016, 6, 3753-3759 10.1021/acscatal.6b00855
82. Schrewe, M.; Ladkau, N.; Bühler, B.; Schmid, A. Adv. Synth. Catal. 2013, 355, 1693-1697 10.1002/adsc.201200958
83. Both, P.; Busch, H.; Kelly, P. P.; Mutti, F. G.; Turner, N. J.; Flitsch, S. L. Angew. Chem., Int. Ed. 2016, 55, 1511-1513 10.1002/anie.201510028
84. Li, A.; Ilie, A.; Sun, Z.; Lonsdale, R.; Xu, J.-H.; Reetz, M. T. Angew. Chem., Int. Ed. 2016, 55, 12026-12029 10.1002/anie.201605990
85. Otte, K. B.; Kittelberger, J.; Kirtz, M.; Nestl, B. M.; Hauer, B. ChemCatChem 2014, 6, 1003-1009 10.1002/cctc.201300787
86. Oberleitner, N.; Peters, C.; Muschiol, J.; Kadow, M.; Saß, S.; Bayer, T.; Schaaf, P.; Iqbal, N.; Rudroff, F.; Mihovilovic, M. D.; Bornscheuer, U. T. ChemCatChem 2013, 5, 3524-3528 10.1002/cctc.201300604
87. Wu, S.; Zhou, Y.; Wang, T.; Too, H.-P.; Wang, D. I. C.; Li, Z. Nat. Commun. 2016, 7, 11917 10.1038/ncomms11917
88. Zhou, Y.; Wu, S.; Li, Z. Angew. Chem., Int. Ed. 2016, 55, 11647-11650 10.1002/anie.201606235
89. Tyo, K. E. J.; Ajikumar, P. K.; Stephanopoulos, G. Nat. Biotechnol. 2009, 27, 760-765 10.1038/nbt.1555
90. Pisithkul, T.; Patel, N. M.; Amador-Noguez, D. Curr. Opin. Microbiol. 2015, 24, 29-37 10.1016/j.mib.2014.12.006
91. Medema, M. H.; Breitling, R.; Bovenberg, R.; Takano, E. Nat. Rev. Microbiol. 2011, 9, 131-137 10.1038/nrmicro2478
92. Song, J.-W.; Jeon, E.-Y.; Song, D.-H.; Jang, H.-Y.; Bornscheuer, U. T.; Oh, D.-K.; Park, J.-B. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 2534-2537 10.1002/anie.201209187
93. Liardo, E.; Ríos-Lombardía, N.; Morís, F.; González-Sabín, J.; Rebolledo, F. Org. Lett. 2016, 18, 3366-3369 10.1021/acs.orglett.6b01510
94. Peng, H.; Wei, E.; Wang, J.; Zhang, Y.; Cheng, L.; Deng, Z.; Qu, X. ACS Chem. Biol. 2016, 10.1021/acschembio.6b00875
95. Schmid, A.; Dordick, J. S.; Hauer, B.; Kiener, A.; Wubbolts, M.; Witholt, B. Nature 2001, 409, 258-268 10.1038/35051736
96. Hanzawa, S. In Encyclopedia of Bioprocess Technology: Fermentation, Biocatalysis and Separation; Flickinger, M. C.; Drew, S. W.; Wiley, J., Eds.; Wiley-Interscience: New York, 1999; pp 201-210.
97. Yamada, H.; Kobayashi, M. Biosci., Biotechnol., Biochem. 1996, 60, 1391-1400 10.1271/bbb.60.1391
98. Ma, S. K.; Gruber, J.; Davis, C.; Newman, L.; Gray, D.; Wang, A.; Grate, J.; Huisman, G. W.; Sheldon, R. A. Green Chem. 2010, 12, 81 10.1039/B919115C
99. Choi, J.-M.; Han, S.-S.; Kim, H.-S. Biotechnol. Adv. 2015, 33, 1443-1454 10.1016/j.biotechadv.2015.02.014
100. Pollard, D. J.; Woodley, J. M. Trends Biotechnol. 2007, 25, 66-73 10.1016/j.tibtech.2006.12.005
101. Schaffer, S.; Wessel, M.; Hennemann, H.-G.; Hager, H.; Volland, M.; Roos, M.; Corthals, J. Producing Amines and Diamines from a Carboxylic Acid or Dicarboxylic Acid or a Monoester Thereof. (Evonik Degussa GMBH) U.S. Patent 20150307906, 2015.
102. Wieser, M.; Heinzmann, K.; Kiener, A. Appl. Microbiol. Biotechnol. 1997, 48, 174-176 10.1007/s002530051034
103. Santacoloma, P. A.; Woodley, J. M. In Cascade Biocatalysis: Integrating Stereoselective and Environmentally Friendly Reactions; Riva, S.; Fessner, W.-D., Eds.; Wiley-VCH: Weinheim, Germany, 2014; pp 231-248.
104. Wachtmeister, J.; Rother, D. Curr. Opin. Biotechnol. 2016, 42, 169-177 10.1016/j.copbio.2016.05.005
105. Jakoblinnert, A.; Rother, D. Green Chem. 2014, 16, 3472-3482 10.1039/C4GC00010B