Expanding the enzyme universe: Accessing non-natural reactions by mechanism-guided directed evolution

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 54, Issue 11, 2015, Pages 3351-3367

  Renata, Hans ^a   Wang, Z Jane ^a   Arnold, Frances H ^a  

^a California Institute of Technology   (United States)

Author keywords

Biocatalysis; Enzymes; Non natural activity; Promiscuity; Protein engineering

Indexed keywords

BIOCATALYSTS; BIOCHEMICAL ENGINEERING; CATALYSIS; SYNTHESIS (CHEMICAL);

BIOCATALYSIS; CATALYTIC FUNCTIONS; CATALYZE REACTION; DIRECTED EVOLUTION; EVOLUTIONARY APPROACH; ORGANIC SYNTHESIS; PROMISCUITY; PROTEIN ENGINEERING;

ENZYMES;

ENZYME;

GENETIC PROCEDURES; METABOLISM; PROCEDURES; PROTEIN ENGINEERING;

ENZYMES; GENETIC TECHNIQUES; PROTEIN ENGINEERING;

EID: 84961382184     PISSN: 14337851     EISSN: 15213773     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.201409470     Document Type: Review

References (128)

1. a) J. C. Moore, F. H. Arnold, Nat. Biotechnol. 1996, 14, 458-467;
2. b) Z. Shao, F. H. Arnold, Curr. Opin. Struct. Biol. 1996, 6, 513-518;
3. c) F. H. Arnold, Chem. Eng. Sci. 1996, 51, 5091-5102;
4. d) F. H. Arnold, J. C. Moore, Adv. Biochem. Eng./Biotechnol. 1997, 58, 1-14;
5. e) M. T. Reetz, A. Zonta, k. Schimossek, K. Liebeton, K.-E. Jaeger, Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 1997, 36,2830-2832;
6. Angew. Chem. 1997, 109, 2961-2963;
7. f) M. T. Reetz, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 12480-12496.
8. a) C. K. Savile, J. M. Janey, E. C. Mundorff, J. C. Moore, S. Tam, W. R. Jarvis, J. C. Colbeck, A. Krebber, F. J. Fleitz, J. Brands, P. N. Devine, G.W. Huisman, G. J. Hughes, Science 2010, 329, 305-309;
9. b) J. Liang, J. Lalonde, B. Borup, V. Mitchell, E. Mundorff, N. Trinh, D. A. Kochrekar, R. N. Cherat, G. G. Pai, Org. Process Res. Dev. 2010, 14, 193-198;
10. c) U. T. Bornscheuer, G.W. Huisman, R. J. Kazlauskas, S. Lutz, J. C. Moore, K. Robins, Nature 2012, 485, 185-194;
11. d) M. Alexeeva, A. Enright, M. J. Dawson, M. Mahmoudian, N. J. Turner, Angew. Chem. Int. Ed. 2002, 41, 3177-3180;
12. Angew. Chem. 2002, 114, 3309-3312;
13. e) N. J. Turner, Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 567-573.
14. R. Wohlgemuth, Curr. Opin. Biotechnol. 2010, 21, 713-724.
15. a) E. J. Steen, Y. Kang, G. Bokinsky, Z. Hu, A. Schirmer, A. McClure, S. B. del Cardayre, J. D. Keasling, Nature 2010, 463, 559-562;
16. b) P. P. Peralta-Yahya, F. Zhang, S. B. del Cardayre, J. D. Keasling, Nature 2012, 488, 320-328;
17. c) S. Atsumi, T. Hanai, J. C. Liao, Nature 2008, 451, 86-89;
18. d) S. Y. Lee, J. H. Park, S. H. Jang, L. K. Nielsen, J. Kim, K. S. Jung, Biotechnol. Bioeng. 2008, 101, 209-228.
19. R. A. Jensen, Annu. Rev. Microbiol. 1976, 30, 409-425.
20. a) P. J. O'Brien, D. Herschlag, Chem. Biol. 1999, 6, R91-R105;
21. b) S. D. Copley, Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 265-272.
22. O. Khersonsky, D. S. Tawfik, Annu. Rev. Biochem. 2010, 79, 471-505.
23. D. S. Tawfik, Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 692-696.
24. J. L. Seffernick, L. P. Wackett, Biochemistry 2001, 40, 12747-12753.
25. A. M. Cook, H. Grossenbacher, R. Hütter, Experientia 1983, 39, 1191-1198.
26. J. L. Seffernick, M. L. De Souza, M. J. Sadowsky, L. P. Wackett, J. Bacteriol. 2001, 183, 2405-2410.
27. N. Udiković-Kolić, C. Scott, F. Martin-Laurent, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2012, 96, 1175-1189.
28. a) C. Scott, C. J. Jackson, C.W. Coppin, R. G. Mourant, M. E. Hilton, T. D. Sutherland, R. J. Russell, J. G. Oakeshott, Appl. Environ. Microbiol. 2009, 75, 2184-2191;
29. b) S. Noor, M. C. Taylor, R. J. Russell, L. S. Jermiin, C. J. Jackson, J. G. Oakeshott, C. Scott, PLoS One 2012, 7, e39822.
30. A. E. Todd, C. A. Orengo, J. M. Thornton, J. Mol. Biol. 2001, 307, 1113-1143.
31. C. M. Serdar, D. T. Gibson, D. M. Munnecke, J. H. Lancaster, Appl. Environ. Microbiol. 1982, 44, 246-249.
32. C. M. Seibert, F. M. Raushel, Biochemistry 2005, 44, 6383-6391.
33. L. Afriat, C. Roodveldt, G. Manco, D. S. Tawfik, Biochemistry 2006, 45, 13677-13686.
34. M. B. Miller, B. L. Bassler, Annu. Rev. Microbiol. 2001, 55, 165-199.
35. M. M. Meier, C. Rajendran, C. Malisi, N. G. Fox, C. Xu, S. Schlee, D. P. Barondeau, B. Höcker, R. Sterner, F. M. Raushel, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 11670-11677.
36. L. Afriat-Jurnou, C. J. Jackson, D. S. Tawfik, Biochemistry 2012, 51, 6047-6055.
37. F. Baier, N. Tokuriki, J. Mol. Biol. 2014, 426, 2442-2456.
38. a) P. C. Babbitt, J. A. Gerlt, Adv. Protein Chem. 2001, 55, 1-28;
39. b) J. A. Gerlt, P. C. Babbitt, Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 13, 10-18.
40. M. Elias, D. S. Tawfik, J. Biol. Chem. 2012, 287, 11-20.
41. H.-S. Park, S.-H. Nam, J. K. Lee, C. N. Yoon, B. Mannervik, S. J. Benkovic, H.-S. Kim, Science 2006, 311, 535-538.
42. J. Shanklin, J. E. Guy, G. Mishra, Y. Lindqvist, J. Biol. Chem. 2009, 284, 18559-18563.
43. P. Broun, J. Shanklin, E. Whittle, C. Somerville, Science 1998, 282, 1315-1317.
44. J. A. Broadwater, E. Whittle, J. Shanklin, J. Biol. Chem. 2002, 277, 15613-15620.
45. M. Ben-David, M. Elias, J. J. Filippi, E. Duñach, I. Silman, J. L. Sussman, D. S. Tawfik, J. Mol. Biol. 2012, 418, 181-196.
46. M. L. De Souza, M. J. Sadowsky, L. P. Wackett, J. Bacteriol. 1996, 178, 4894-4900.
47. J. E. T. van Hylckama Vlieg, L. Tang, J. H. L. Spelberg, T. Smilda, G. J. Poelarends, T. Bosma, A. E. J. van Merode, M.W. Fraaije, D. B. Janssen, J. Bacteriol. 2001, 183, 5058-5066.
48. a) R. M. de Jong, J. J. W. Tiesinga, H. J. Rozeboom, K. H. Kalk, L. Tang, D. B. Janssen, B.W. Dijkstra, EMBO J. 2003, 22, 4933-4944;
49. b) R. M. de Jong, J. J.W. Tiesinga, A. Villa, L. Tang, D. B. Janssen, B.W. Dijkstra, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 13338-13343.
50. a) J. H. L. Spelberg, J. E. T. van Hylckama Vlieg, L. Tang, D. B. Janssen, R. M. Kellogg, Org. Lett. 2001, 3, 41-43;
51. b) G. Hasnaoui-Dijoux, M. M. Elenkov, J. H. L. Spelberg, B. Hauer, D. B. Janssen, ChemBioChem 2008, 9, 1048-1051.
52. R. J. Fox, S. C. Davis, E. C. Mundorff, L. M. Newman, V. Gavrilovic, S. K. Ma, L. M. Chung, C. Ching, S. Tam, S. Muley, J. Grate, J. Gruber, J. C. Whitman, R. A. Sheldon, G. W. Huisman, Nat. Biotechnol. 2007, 25, 338-344.
53. a) R. J. Fox, J. Theor. Biol. 2005, 234, 187-199;
54. b) R. J. Fox, Protein Eng. 2003, 16, 589-597.
55. M. Jahn, J. Marles, R. A. J.Warren, S. G.Withers, Angew. Chem. Int. Ed. 2003, 42, 352-354;
56. Angew. Chem. 2003, 115, 366-368.
57. Z. J. Witczak, Curr. Med. Chem. 1999, 6, 165-178.
58. a) G. Vic, D. H. G. Crout, Tetrahedron: Asymmetry 1994, 5, 2513-2516;
59. b) J. B. Kempton, S. G. Withers, Biochemistry 1992, 31, 9961-9969.
60. D. E. Koshland, Biol. Rev. 1953, 28, 416-436.
61. J. Müllegger, M. Jahn, H.-M. Chen, R. A. J. Warren, S. G. Withers, Protein Eng. Des. Sel. 2005, 18, 33-40.
62. a) J. L. Maxwell, K. C. Brown, D. W. Bartley, T. Kodadek, Science 1992, 256, 1544-1547;
63. b) J. R. Wolf, C. G. Hamaker, J.-P. Djukic, T. Kodadek, L. K. Woo, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 9194-9199.
64. a) Y. Li, J.-S. Huang, Z.-Y. Zhou, C.-M. Che, X.-Z. You, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 13185-13193;
65. b) Z. Guo, X. Guan, J.-S. Huang, W.-M. Tsui, Z. Lin, C.-M. Che, Chem. Eur. J. 2013, 19, 11320-11331.
66. R. Breslow, S. H. Gellman, J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 6728-6729.
67. E.W. Svastits, J. H. Dawson, R. Breslow, S. H. Gellman, J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 6427-6428.
68. P. S. Coelho, E. M. Brustad, A. Kannan, F. H. Arnold, Science 2013, 339, 307-310.
69. T. Heel, J. A. Mcintosh, S. C. Dodani, J. T. Meyerowitz, F. H. Arnold, ChemBioChem 2014, 15, 2556-2562.
70. P. S. Coelho, Z. J. Wang, M. E. Ener, S. A. Baril, A. Kannan, F. H. Arnold, E. M. Brustad, Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 485-487.
71. Z. J. Wang, H. Renata, N. E. Peck, C. C. Farwell, P. S. Coelho, F. H. Arnold, Angew. Chem. Int. Ed. 2014, 53, 6810-6813;
72. Angew. Chem. 2014, 126, 6928-6931.
73. H. Renata, Z. J. Wang, R. Z. Kitto, F. H. Arnold, Catal. Sci. Technol. 2014, 4, 3640-3643.
74. Z. J.Wang, N. E. Peck, H. Renata, F. H. Arnold, Chem. Sci. 2014, 5, 598-601.
75. a) J. A. McIntosh, P. S. Coelho, C. C. Farwell, Z. J. Wang, J. C. Lewis, T. R. Brown, F. H. Arnold, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 9309-9312;
76. Angew. Chem. 2013, 125, 9479-9482;
77. b) C. C. Farwell, J. A. McIntosh, T. K. Hyster, Z. J.Wang, F. H. Arnold, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 8766-8771;
78. c) T. K. Hyster, C. C. Farwell, A. R. Buller, J. A. McIntosh, F. H. Arnold, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 15505-15508.
79. a) R. Singh, M. Bordeaux, R. Fasan, ACS Catal. 2014, 4, 546-552;
80. b) M. Bordeaux, R. Singh, R. Fasan, Bioorg. Med. Chem. 2014, 22, 5697-5704.
81. S. C. Hammer, P.-O. Syrén, M. Seitz, B. M. Nestl, B. Hauer, Curr. Opin. Chem. Biol. 2013, 17, 293-300.
82. a) K.-U. Wendt, A. Lenhart, G. E. Schulz, C. Feil, K. Poralla, Protein Sci. 1997, 6, 722-724;
83. b) K. U.Wendt, Science 1997, 277, 1811-1815.
84. S. Neumann, H. Simon, Biol. Chem. Hoppe-Seyler 1986, 367, 723-730.
85. a) M. Seitz, P.-O. Syren, L. Steiner, J. Klebensberger, B. M. Nestl, B. Hauer, ChemBioChem 2013, 14, 436-439;
86. b) M. Seitz, J. Klebensberger, S. Siebenhaller, M. Breuer, G. Siedenburg, D. Jendrossek, B. Hauer, J. Mol. Catal. B 2012, 84, 72-77.
87. Y. Yonemura, T. Ohyama, T. Hoshino, Org. Biomol. Chem. 2012, 10, 440-446.
88. G. Siedenburg, D. Jendrossek, M. Breuer, B. Juhl, J. Pleiss, M. Seitz, J. Klebensberger, B. Hauer, Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 1055-1062.
89. G. Siedenburg, M. Breuer, D. Jendrossek, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2013, 97, 1571-1580.
90. S. C. Hammer, A. Marjanovic, J. M. Dominicus, B. M. Nestl, B. Hauer, Nat. Chem. Biol. 2014, in press, DOI: 10.1038/nchembio.1719.
91. a) W. S. Johnson, R. B. Kinnel, J. Am. Chem. Soc. 1966, 88, 3861-3862;
92. b) J. A. Bender, A. E. Blize, C. C. Browder, S. Giese, F. G. West, J. Org. Chem. 1998, 63, 2430-2431;
93. c) R. R. Knowles, S. Lin, E. N. Jacobsen, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 5030-5032;
94. d) W.-W. Qiu, K. Surendra, L. Yin, E. J. Corey, Org. Lett. 2011, 13, 5893-5895;
95. e) M. A. Schafroth, D. Sarlah, S. Krautwald, E. M. Carreira, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 20276-20278.
96. F. H. Vaillancourt, J. Yin, C. T.Walsh, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 10111-10116.
97. S. D. Wong, M. Srnec, M. L. Matthews, L. V. Liu, Y. Kwak, K. Park, C. B. Bell III, E. E. Alp, J. Zhao, Y. Yoda, S. Kitao, M. Seto, C. Krebs, J. M. Bollinger, E. I. Solomon, Nature 2013, 499, 320-323.
98. F. H. Vaillancourt, E. Yeh, D. A. Vosburg, S. Garneau-Tsodikova, C. T. Walsh, Chem. Rev. 2006, 106, 3364-3378.
99. M. L. Matthews, C. S. Neumann, L. A. Miles, T. L. Grove, S. J. Booker, C. Krebs, C. T. Walsh, J. M. Bollinger, Jr., Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 17723-17728.
100. K. L. Gorres, K. H. Pua, R. T. Raines, PLoS One 2009, 4, e7635.
101. M. Costas, M. P. Mehn, M. P. Jensen, L. Que, Jr., Chem. Rev. 2004, 104, 939-986.
102. M. L. Matthews, W.-C. Chang, A. P. Layne, L. A. Miles, C. Krebs, J. M. Bollinger, Nat. Chem. Biol. 2014, 10, 209-215.
103. a) E. K. Leggans, T. J. Barker, K. K. Duncan, D. L. Boger, Org. Lett. 2012, 14, 1428-1431;
104. b) J. Waser, H. Nambu, E. M. Carreira, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8294-8295.
105. C. Boswell, Chem. Market Reporter June 14 (1999), pp. 9-11.
106. K. Drauz, Chimia 1997, 51, 310-314.
107. C.-H. Tai, P. F. Cook, Acc. Chem. Res. 2001, 34, 49-59.
108. a) J. Giovanelli, S. H. Mudd, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1968, 31, 275-280;
109. b) J. F. Thompson, D. P. Moore, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1968, 31, 281-285.
110. F. Ikegami, I. Murakoshi, Phytochemistry 1994, 35, 1089-1104.
111. a) I. Murakoshi, M. Kaneko, C. Koide, F. Ikegami, Phytochemistry 1986, 25, 2759-2763;
112. b) F. Ikegami, M. Mizuno, M. Kihara, I. Murakoshi, Phytochemistry 1990, 29, 3461-3465;
113. c) I. Murakoshi, F. Ikegami, M. Kaneko, Phytochemistry 1985, 24, 1907-1911.
114. T. H. P. Maier, Nat. Biotechnol. 2003, 21, 422-427.
115. a) R. Schnell, W. Oehlmann, M. Singh, G. Schneider, J. Biol. Chem. 2007, 282, 23473-23481;
116. b) M. T. Claus, G. E. Zocher, T. H. P. Maier, G. E. Schulz, Biochemistry 2005, 44, 8620-8626.
117. M. F. Dunn, D. Niks, H. Ngo, T. R. M. Barends, I. Schlichting, Trends Biochem. Sci. 2008, 33, 254-264.
118. R. S. Phillips, Tetrahedron: Asymmetry 2004, 15, 2787-2792.
119. a) L. Jiang, E. A. Althoff, F. R. Clemente, L. Doyle, D. Rothlisberger, A. Zanghellini, J. L. Gallaher, J. L. Betker, F. Tanaka, C. F. Barbas III, D. Hilvert, K. N. Houk, B. L. Stoddard, D. Baker, Science 2008, 319, 1387-1391;
120. b) E. A. Althoff, L. Wang, L. Jiang, L. Giger, J. K. Lassila, Z. Wang, M. Smith, S. Hari, P. Kast, D. Herschlag, D. Hilvert, D. Baker, Protein Sci. 2012, 21, 717-726;
121. c) G. Kiss, N. C¸elebi-Ölc¸üm, R. Moretti, K. N. Houk, D. Baker, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 5700-5725;
122. Angew. Chem. 2013, 125, 5810-5836.
123. D. Baker, Protein Sci. 2010, 19, 1817-1819.
124. J. A. McIntosh, C. C. Farwell, F. H. Arnold, Curr. Opin. Chem. Biol. 2014, 19, 126-134.
125. S. Chakraborty, B. J. Rao, PLoS One 2012, 7, e32011.
126. a) M. Dürrenberger, T. R. Ward, Curr. Opin. Chem. Biol. 2014, 19, 99-106;
127. b) J. Bos, G. Roelfes, Curr. Opin. Chem. Biol. 2014, 19, 135-143.
128. H. Kries, R. Blomberg, D. Hilvert, Curr. Opin. Chem. Biol. 2013, 17, 221-228.