The Dependence of Carbohydrate-Aromatic Interaction Strengths on the Structure of the Carbohydrate

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 24, 2016, Pages 7636-7648

  Hsu, Che Hsiung ^a,e   Park, Sangho ^a   Mortenson, David E ^a   Foley, B Lachele ^b   Wang, Xiaocong ^b   Woods, Robert J ^b   Case, David A ^c   Powers, Evan T ^a   Wong, Chi Huey ^a,d   Dyson, H Jane ^a   Kelly, Jeffery W ^a  

^a SCRIPPS RESEARCH INSTITUTE   (United States)

^b UNIVERSITY OF GEORGIA   (United States)

^c RUTGERS UNIVERSITY   (United States)

^d GENOMICS RESEARCH CENTER   (Taiwan)

^e Adheren   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AROMATIZATION; CARBOHYDRATES; GLUCOSE; GLYCOPROTEINS; PROTEINS;

AROMATIC INTERACTIONS; GLYCOSYLATION SITES; INTRAMOLECULAR INTERACTIONS; N-ACETYLGLUCOSAMINE; N-LINKED GLYCANS; RELATIVE STRENGTH; SOLUTION STRUCTURES; STRUCTURAL MOTIFS;

AROMATIC COMPOUNDS;

AROMATIC COMPOUND; ASPARAGINE DERIVATIVE; CARBOHYDRATE; GALACTOSE; GLUCOSE; GLYCOPROTEIN; MANNOSE; MONOSACCHARIDE; N ACETYLGLUCOSAMINE; AROMATIC HYDROCARBON;

ARTICLE; BINDING AFFINITY; CHEMICAL BINDING; CHEMICAL INTERACTION; CHEMICAL STRUCTURE; ENERGY TRANSFER; GLYCOSYLATION; MOLECULAR STABILITY; PEPTIDE SYNTHESIS; PROTEIN CARBOHYDRATE INTERACTION; PROTEIN DENATURATION; PROTEIN FOLDING; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; STATIC ELECTRICITY; STEREOCHEMISTRY; CHEMISTRY; MOLECULAR MODEL; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; STEREOISOMERISM; THERMODYNAMICS;

GLYCOPROTEINS; GLYCOSYLATION; HYDROCARBONS, AROMATIC; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MODELS, MOLECULAR; MONOSACCHARIDES; STEREOISOMERISM; THERMODYNAMICS;

EID: 84976440452     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b02879     Document Type: Article

References (90)

1. Weerapana, E.; Imperiali, B. Glycobiology 2006, 16, 91R 10.1093/glycob/cwj099
2. Abu-Qarn, M.; Eichler, J.; Sharon, N. Curr. Opin. Struct. Biol. 2008, 18, 544 10.1016/j.sbi.2008.06.010
3. Schwarz, F.; Aebi, M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 576 10.1016/j.sbi.2011.08.005
4. Mohorko, E.; Glockshuber, R.; Aebi, M. J. Inherited Metab. Dis. 2011, 34, 869 10.1007/s10545-011-9337-1
5. Kelleher, D. J.; Gilmore, R. Glycobiology 2006, 16, 47R 10.1093/glycob/cwj066
6. Helenius, A.; Aebi, M. Annu. Rev. Biochem. 2004, 73, 1019 10.1146/annurev.biochem.73.011303.073752
7. Hebert, D. N.; Lamriben, L.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. Nat. Chem. Biol. 2014, 10, 902 10.1038/nchembio.1651
8. Ferris, S. P.; Kodali, V. K.; Kaufman, R. J. Dis. Model. Mech. 2014, 7, 331 10.1242/dmm.014589
9. Wyss, D. F.; Choi, J. S.; Li, J.; Knoppers, M. H.; Willis, K. J.; Arulanandam, A. R. N.; Smolyar, A.; Reinherz, E. L.; Wagner, G. Science 1995, 269, 1273 10.1126/science.7544493
10. Hanson, S. R.; Culyba, E. K.; Hsu, T. L.; Wong, C. H.; Kelly, J. W.; Powers, E. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 3131 10.1073/pnas.0810318105
11. Culyba, E. K.; Price, J. L.; Hanson, S. R.; Dhar, A.; Wong, C. H.; Gruebele, M.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. Science 2011, 331, 571 10.1126/science.1198461
12. Price, J. L.; Powers, D. L.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 14127 10.1073/pnas.1105880108
13. Price, J. L.; Culyba, E. K.; Chen, W.; Murray, A. N.; Hanson, S. R.; Wong, C. H.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. Biopolymers 2012, 98, 195 10.1002/bip.22030
14. Chen, W. T.; Enck, S.; Price, J. L.; Powers, D. L.; Powers, E. T.; Wong, C. H.; Dyson, H. J.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 9877 10.1021/ja4040472
15. Murray, A. N.; Chen, W. T.; Antonopoulos, A.; Hanson, S. R.; Wiseman, R. L.; Dell, A.; Haslam, S. M.; Powers, D. L.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. Chem. Biol. 2015, 22, 1052 10.1016/j.chembiol.2015.06.017
16. Dave, K.; Jager, M.; Nguyen, H.; Kelly, J. W.; Gruebele, M. J. Mol. Biol. 2016, 428, 1617 10.1016/j.jmb.2016.02.008
17. Jager, M.; Nguyen, H.; Crane, J. C.; Kelly, J. W.; Gruebele, M. J. Mol. Biol. 2001, 311, 373 10.1006/jmbi.2001.4873
18. Laughrey, Z. R.; Kiehna, S. E.; Riemen, A. J.; Waters, M. L. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 14625 10.1021/ja803960x
19. Kiehna, S. E.; Laughrey, Z. R.; Waters, M. L. Chem. Commun. 2007, 4026 10.1039/b711431a
20. Banerjee, S.; Vishwanath, P.; Cui, J.; Kelleher, D. J.; Gilmore, R.; Robbins, P. W.; Samuelson, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 11676 10.1073/pnas.0704862104
21. Jager, M.; Dendle, M.; Kelly, J. W. Protein Sci. 2009, 18, 1806 10.1002/pro.172
22. Jager, M.; Deechongkit, S.; Koepf, E. K.; Nguyen, H.; Gao, J. M.; Powers, E. T.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Biopolymers 2008, 90, 751 10.1002/bip.21101
23. Jager, M.; Dendle, M.; Fuller, A. A.; Kelly, J. W. Protein Sci. 2007, 16, 2306 10.1110/ps.072904107
24. Jager, M.; Nguyen, H.; Dendle, M.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Protein Sci. 2007, 16, 1495 10.1110/ps.072775507
25. Nguyen, H.; Jager, M.; Kelly, J. W.; Gruebele, M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 15182 10.1021/jp052373y
26. Jager, M.; Zhang, Y.; Bieschke, J.; Nguyen, H.; Dendle, M.; Bowman, M. E.; Noel, J. P.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 10648 10.1073/pnas.0600511103
27. Deechongkit, S.; Nguyen, H.; Jager, M.; Powers, E. T.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Curr. Opin. Struct. Biol. 2006, 16, 94 10.1016/j.sbi.2006.01.014
28. Nguyen, H.; Jager, M.; Moretto, A.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 3948 10.1073/pnas.0538054100
29. Deechongkit, S.; Dawson, P. E.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 16762 10.1021/ja045934s
30. Deechongkit, S.; Nguyen, H.; Powers, E. T.; Dawson, P. E.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Nature 2004, 430, 101 10.1038/nature02611
31. Fuller, A. A.; Du, D.; Liu, F.; Davoren, J. E.; Bhabha, G.; Kroon, G.; Case, D. A.; Dyson, H. J.; Powers, E. T.; Wipf, P.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 11067 10.1073/pnas.0813012106
32. Liu, F.; Du, D. G.; Fuller, A. A.; Davoren, J. E.; Wipf, P.; Kelly, J. W.; Gruebele, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 2369 10.1073/pnas.0711908105
33. Weikl, T. R. Biophys. J. 2008, 94, 929 10.1529/biophysj.107.109868
34. Mittal, J.; Best, R. B. Biophys. J. 2010, 99, L26 10.1016/j.bpj.2010.05.005
35. Karanicolas, J.; Brooks, C. L., Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 3432 10.1073/pnas.0304825101
36. Sharpe, T.; Jonsson, A. L.; Rutherford, T. J.; Daggett, V.; Fersht, A. R. Protein Sci. 2007, 16, 2233 10.1110/ps.073004907
37. Ji, C. G.; Xiao, X.; Zhang, J. Z. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 2157 10.1021/ct300252d
38. Pandey, B. K.; Smith, M. S.; Torgerson, C.; Lawrence, P. B.; Matthews, S. S.; Watkins, E.; Groves, M. L.; Prigozhin, M. B.; Price, J. L. Bioconjugate Chem. 2013, 24, 796 10.1021/bc3006122
39. Lawrence, P. B.; Gavrilov, Y.; Matthews, S. S.; Langlois, M. I.; Shental-Bechor, D.; Greenblatt, H. M.; Pandey, B. K.; Smith, M. S.; Paxman, R.; Torgerson, C. D.; Merrell, J. P.; Ritz, C. C.; Prigozhin, M. B.; Levy, Y.; Price, J. L. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 17547 10.1021/ja5095183
40. Chao, S. H.; Matthews, S. S.; Paxman, R.; Aksimentiev, A.; Gruebele, M.; Price, J. L. J. Phys. Chem. B 2014, 118, 8388 10.1021/jp502234s
41. Davis, C. M.; Dyer, R. B. J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 1456 10.1021/jacs.5b13201
42. Ranganathan, R.; Lu, K. P.; Hunter, T.; Noel, J. P. Cell 1997, 89, 875 10.1016/S0092-8674(00)80273-1
43. Kowalski, J. A.; Liu, K.; Kelly, J. W. Biopolymers 2002, 63, 111 10.1002/bip.10020
44. Mortenson, D. E.; Kreitler, D. F.; Yun, H. G.; Gellman, S. H.; Forest, K. T. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2013, 69, 2506 10.1107/S090744491302444X
45. Carpino, L. A.; Han, G. Y. J. Org. Chem. 1972, 37, 3404 10.1021/jo00795a005
46. Price, J. L.; Shental-Bechor, D.; Dhar, A.; Turner, M. J.; Powers, E. T.; Gruebele, M.; Levy, Y.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 15359 10.1021/ja106896t
47. Wheeler, S. E.; Houk, K. N. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 2301 10.1021/ct900344g
48. Tsuzuki, S.; Uchimaru, T.; Mikami, M. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 5617 10.1021/jp8093726
49. Tsuzuki, S.; Uchimaru, T.; Mikami, M. J. Phys. Chem. A 2011, 115, 11256 10.1021/jp2045756
50. Fujii, A.; Hayashi, H.; Park, J. W.; Kazama, T.; Mikami, N.; Tsuzuki, S. Phys. Chem. Chem. Phys. 2011, 13, 14131 10.1039/c1cp20203k
51. O'Neal, H. E.; Benson, S. W. J. Chem. Eng. Data 1970, 15, 266 10.1021/je60045a042
52. Page, M. I.; Jencks, W. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1971, 68, 1678 10.1073/pnas.68.8.1678
53. Roldos, V.; Canada, F. J.; Jimenez-Barbero, J. ChemBioChem 2011, 12, 990 10.1002/cbic.201000705
54. Case, D. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 1998, 8, 624 10.1016/S0959-440X(98)80155-3
55. Petrescu, A. J.; Milac, A. L.; Petrescu, S. M.; Dwek, R. A.; Wormald, M. R. Glycobiology 2004, 14, 103 10.1093/glycob/cwh008
56. Bock, K.; Duus, J. O. J. Carbohydr. Chem. 1994, 13, 513 10.1080/07328309408011662
57. Mayorkas, N.; Rudic, S.; Cocinero, E. J.; Davis, B. G.; Simons, J. P. Phys. Chem. Chem. Phys. 2011, 13, 18671 10.1039/c1cp22348h
58. Jin, L.; Simons, J. P.; Gerber, R. B. J. Phys. Chem. A 2012, 116, 11088 10.1021/jp303080k
59. Hudson, K. L.; Bartlett, G. J.; Diehl, R. C.; Agirre, J.; Gallagher, T.; Kiessling, L. L.; Woolfson, D. N. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 15152 10.1021/jacs.5b08424
60. Gao, J.; Bosco, D. A.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, 16, 684 10.1038/nsmb.1610
61. Albeck, S.; Unger, R.; Schreiber, G. J. Mol. Biol. 2000, 298, 503 10.1006/jmbi.2000.3656
62. Pace, C. N.; Scholtz, J. M.; Grimsley, G. R. FEBS Lett. 2014, 588, 2177 10.1016/j.febslet.2014.05.006
63. Asensio, J. L.; Arda, A.; Canada, F. J.; Jimenez-Barbero, J. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 946 10.1021/ar300024d
64. Nishio, M.; Umezawa, Y.; Fantini, J.; Weiss, M. S.; Chakrabarti, P. Phys. Chem. Chem. Phys. 2014, 16, 12648 10.1039/c4cp00099d
65. Quiocho, F. A. Pure Appl. Chem. 1989, 61, 1293 10.1351/pac198961071293
66. Weis, W. I.; Drickamer, K. Annu. Rev. Biochem. 1996, 65, 441 10.1146/annurev.bi.65.070196.002301
67. Gabius, H. J.; Andre, S.; Jimenez-Barbero, J.; Romero, A.; Solis, D. Trends Biochem. Sci. 2011, 36, 298 10.1016/j.tibs.2011.01.005
68. Luis, A. S.; Venditto, I.; Temple, M. J.; Rogowski, A.; Basle, A.; Xue, J.; Knox, J. P.; Prates, J. A.; Ferreira, L. M.; Fontes, C. M.; Najmudin, S.; Gilbert, H. J. J. Biol. Chem. 2013, 288, 4799 10.1074/jbc.M112.432781
69. Boraston, A. B.; Bolam, D. N.; Gilbert, H. J.; Davies, G. J. Biochem. J. 2004, 382, 769 10.1042/BJ20040892
70. Abbott, D. W.; van Bueren, A. L. Curr. Opin. Struct. Biol. 2014, 28, 32 10.1016/j.sbi.2014.07.004
71. Knott, B. C.; Crowley, M. F.; Himmel, M. E.; Stahlberg, J.; Beckham, G. T. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 8810 10.1021/ja504074g
72. Payne, C. M.; Bomble, Y. J.; Taylor, C. B.; McCabe, C.; Himmel, M. E.; Crowley, M. F.; Beckham, G. T. J. Biol. Chem. 2011, 286, 41028 10.1074/jbc.M111.297713
73. Barb, A. W.; Borgert, A. J.; Liu, M.; Barany, G.; Live, D. Methods Enzymol. 2010, 478, 365 10.1016/S0076-6879(10)78018-6
74. Jimenez-Moreno, E.; Jimenez-Osés, G.; Gomez, A. M.; Santana, A. G.; Corzana, F.; Bastida, A.; Jimenez-Barberodef, J.; Asensio, J. L. Chem. Sci. 2015, 6, 6076 10.1039/C5SC02108A
75. Jimenez-Moreno, E.; Gomez, A. M.; Bastida, A.; Corzana, F.; Jimenez-Oses, G.; Jimenez-Barbero, J.; Asensio, J. L. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 4344 10.1002/anie.201411733
76. Pearson, R. G. J. Am. Chem. Soc. 1963, 85, 3533 10.1021/ja00905a001
77. Stone, A. J. Chem. Phys. Lett. 1993, 211, 101 10.1016/0009-2614(93)80058-W
78. Apweiler, R.; Hermjakob, H.; Sharon, N. Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj. 1999, 1473, 4 10.1016/S0304-4165(99)00165-8
79. Westheimer, F. H. Science 1987, 235, 1173 10.1126/science.2434996
80. Eschenmoser, A. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 12412 10.1002/anie.201103672
81. Hang, I.; Lin, C. W.; Grant, O. C.; Fleurkens, S.; Villiger, T. K.; Soos, M.; Morbidelli, M.; Woods, R. J.; Gauss, R.; Aebi, M. Glycobiology 2015, 25, 1335 10.1093/glycob/cwv058
82. Thaysen-Andersen, M.; Packer, N. H. Glycobiology 2012, 22, 1440 10.1093/glycob/cws110
83. Macke, T. J.; Case, D. A. ACS Sym. Ser. 1998, 682, 379 10.1021/bk-1998-0682.ch024
84. Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Palmo, K.; Maragakis, P.; Klepeis, J. L.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2010, 78, 1950 10.1002/prot.22711
85. Li, D. W.; Bruschweiler, R. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 6778 10.1002/anie.201001898
86. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2006, 65, 712 10.1002/prot.21123
87. Kirschner, K. N.; Yongye, A. B.; Tschampel, S. M.; Gonzalez-Outeirino, J.; Daniels, C. R.; Foley, B. L.; Woods, R. J. J. Comput. Chem. 2008, 29, 622 10.1002/jcc.20820
88. Case, D. A.; Darden, T. A.; Cheatham, C. L., III; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Merz, K. M.; Roberts, B.; Wang, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Kolossvary, I.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Vanicek, J.; Liu, J.; Wu, X.; Brozell, S. R.; Steinbrecher, T.; Gohlke, H.; Cai, Q.; Ye, X.; Wang, J.; Hsieh, M.-J.; Cui, G.; Roe, D. R.; Mathews, D. H.; Seetin, M. G.; Sagui, C.; Babin, V.; Luchko, T.; Gusarov, S.; Kovalenko, A.; Kollman, P. A. AMBER 11; University of California: San Francisco, 2010.
89. Pellegrini, E.; Field, M. J. J. Phys. Chem. A 2002, 106, 1316 10.1021/jp0135050
90. Tsui, V.; Case, D. A. Biopolymers 2000, 56, 275 10.1002/1097-0282(2000)56:4<275::AID-BIP10024>3.0.CO;2-E