Carbohydrate-protein interactions that drive processive polysaccharide translocation in enzymes revealed from a computational study of cellobiohydrolase processivity

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 24, 2014, Pages 8810-8819

  Knott, Brandon C ^a   Crowley, Michael F ^a   Himmel, Michael E ^a   Ståhlberg, Jerry ^b   Beckham, Gregg T ^a  

^a NATIONAL RENEWABLE ENERGY LABORATORY   (United States)

^b SWEDISH UNIVERSITY OF AGRICULTURAL SCIENCES   (Sweden)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AROMATIC COMPOUNDS; CARBOHYDRATES; CELLULOSE; ENZYMES; PLANTS (BOTANY); POLYMERS; PROTEINS;

BIOCHEMICAL PHENOMENA; CARBOHYDRATE POLYMERS; CARBOHYDRATE-BINDING MODULES; CARBOHYDRATE-PROTEIN INTERACTIONS; COMPUTATIONAL STUDIES; GLYCOSYLATION REACTIONS; POLYSACCHARIDE CHAIN; THERMODYNAMIC DRIVING FORCES;

CHAINS;

CELLULOSE; CELLULOSE 1,4 BETA CELLOBIOSIDASE; DISACCHARIDE; GLUCAN SYNTHASE; GLYCOSIDASE; POLYSACCHARIDE;

ARTICLE; BINDING AFFINITY; CATALYSIS; DEPOLYMERIZATION; ENZYMATIC DEGRADATION; GLYCOSYLATION; HYDROLYSIS; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN CARBOHYDRATE INTERACTION; PROTEIN MOTIF; SIMULATION; STATIC ELECTRICITY; SYNTHESIS; THERMODYNAMICS; BIOCATALYSIS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; METABOLISM;

BIOCATALYSIS; CELLULOSE 1,4-BETA-CELLOBIOSIDASE; GLYCOSYLATION; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; POLYSACCHARIDES;

EID: 84902689475     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja504074g     Document Type: Article

References (91)

1. Stern, R.; Jedrzejas, M. J. Chem. Rev. 2008, 108, 5061
2. Lombard, V.; Golaconda Ramulu, H.; Drula, E.; Coutinho, P. M.; Henrissat, B. Nucleic Acids Res. 2014, 42, D490
3. Breyer, W. A.; Matthews, B. W. Protein Sci. 2001, 10, 1699
4. Asensio, J. L.; Arda, A.; Canada, F. J.; Jimenez-Barbero, J. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 946
5. Morgan, J. L. W.; Strumillo, J.; Zimmer, J. Nature 2013, 493, 181
6. Boraston, A. B.; Bolam, D. N.; Gilbert, H. J.; Davies, G. J. Biochem. J. 2004, 382, 769
7. Divne, C.; Stahlberg, J.; Teeri, T. T.; Jones, T. A. J. Mol. Biol. 1998, 275, 309
8. van Aalten, D. M. F.; Komander, D.; Synstad, B.; Gaseidnes, S.; Peter, M. G.; Eijsink, V. G. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 8979
9. Igarashi, K.; Uchihashi, T.; Koivula, A.; Wada, M.; Kimura, S.; Okamoto, T.; Penttila, M.; Ando, T.; Samejima, M. Science 2011, 333, 1279
10. Chundawat, S. P. S.; Beckham, G. T.; Himmel, M. E.; Dale, B. E. Annu. Rev. Chem. Biomol. Eng. 2011, 2, 121
11. Divne, C.; Stahlberg, J.; Reinikainen, T.; Ruohonen, L.; Pettersson, G.; Knowles, J. K. C.; Teeri, T. T.; Jones, T. A. Science 1994, 265, 524
12. Stahlberg, J.; Divne, C.; Koivula, A.; Piens, K.; Claeyssens, M.; Teeri, T. T.; Jones, T. A. J. Mol. Biol. 1996, 264, 337
13. Becker, D.; Braet, C.; Brumer, H.; Claeyssens, M.; Divne, C.; Fagerstrom, B. R.; Harris, M.; Jones, T. A.; Kleywegt, G. J.; Koivula, A.; Mahdi, S.; Piens, K.; Sinnott, M. L.; Stahlberg, J.; Teeri, T. T.; Underwood, M.; Wohlfahrt, G. Biochem. J. 2001, 356, 19
14. Stahlberg, J.; Henriksson, H.; Divne, C.; Isaksson, R.; Pettersson, G.; Johansson, G.; Jones, T. A. J. Mol. Biol. 2001, 305, 79
15. von Ossowski, I.; Stahlberg, J.; Koivula, A.; Piens, K.; Becker, D.; Boer, H.; Harle, R.; Harris, M.; Divne, C.; Mahdi, S.; Zhao, Y. X.; Driguez, H.; Claeyssens, M.; Sinnott, M. L.; Teeri, T. T. J. Mol. Biol. 2003, 333, 817
16. Knott, B. C.; Haddad Momeni, M.; Crowley, M. F.; Mackenzie, L. F.; Götz, A. W.; Sandgren, M.; Withers, S. G.; Ståhlberg, J.; Beckham, G. T. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 321
17. Himmel, M. E.; Ding, S. Y.; Johnson, D. K.; Adney, W. S.; Nimlos, M. R.; Brady, J. W.; Foust, T. D. Science 2007, 315, 804
18. Igarashi, K.; Koivula, A.; Wada, M.; Kimura, S.; Penttila, M.; Samejima, M. J. Biol. Chem. 2009, 284, 36186
19. Nakamura, A.; Watanabe, H.; Ishida, T.; Uchihashi, T.; Wada, M.; Ando, T.; Igarashi, K.; Samejima, M. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 4584
20. Beckham, G. T.; Ståhlberg, J.; Knott, B. C.; Himmel, M. E.; Crowley, M. F.; Sandgren, M.; Sørlie, M.; Payne, C. M. Curr. Opin. Biotechnol. 2014, 27, 96
21. Barnett, C. B.; Wilkinson, K. A.; Naidoo, K. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12800
22. Vocadlo, D. J.; Davies, G. J. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 539
23. Kurasin, M.; Valjamae, P. J. Biol. Chem. 2011, 286, 169
24. Cruys-Bagger, N.; Elmerdahl, J.; Praestgaard, E.; Tatsumi, H.; Spodsberg, N.; Borch, K.; Westh, P. J. Biol. Chem. 2012, 287, 18451
25. Cruys-Bagger, N.; Elmerdahl, J.; Praestgaard, E.; Borch, K.; Westh, P. FEBS J. 2013, 280, 3952
26. Cruys-Bagger, N.; Tatsumi, H.; Ren, G. R.; Borch, K.; Westh, P. Biochemistry-US 2013, 52, 8938
27. GhattyVenkataKrishna, P. K.; Alekozai, E. M.; Beckham, G. T.; Schulz, R.; Crowley, M. F.; Uberbacher, E. C.; Cheng, X. L. Biophys. J. 2013, 104, 904
28. Nakamura, A.; Tsukada, T.; Auer, S.; Furuta, T.; Wada, M.; Koivula, A.; Igarashi, K.; Samejima, M. J. Biol. Chem. 2013, 288, 13503
29. Payne, C. M.; Jiang, W.; Shirts, M. R.; Himmel, M. E.; Crowley, M. F.; Beckham, G. T. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 18831
30. Barnett, C. B.; Wilkinson, K. A.; Naidoo, K. J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19474
31. Bu, L. T.; Beckham, G. T.; Shirts, M. R.; Nimlos, M. R.; Adney, W. S.; Himmel, M. E.; Crowley, M. F. J. Biol. Chem. 2011, 286, 18161
32. Bu, L. T.; Nimlos, M. R.; Shirts, M. R.; Ståhlberg, J.; Himmel, M. E.; Crowley, M. F.; Beckham, G. T. J. Biol. Chem. 2012, 287, 24807
33. Mertz, B.; Hill, A. D.; Mulakala, C.; Reilly, P. J. Biopolymers 2007, 87, 249
34. Mulakala, C.; Reilly, P. J. Proteins 2005, 60, 598
35. Durell, S. R.; Brooks, B. R.; Bennaim, A. J. Phys. Chem. 1994, 98, 2198
36. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926
37. Brooks, B. R.; Brooks, C. L.; Mackerell, A. D.; Nilsson, L.; Petrella, R. J.; Roux, B.; Won, Y.; Archontis, G.; Bartels, C.; Boresch, S.; Caflisch, A.; Caves, L.; Cui, Q.; Dinner, A. R.; Feig, M.; Fischer, S.; Gao, J.; Hodoscek, M.; Im, W.; Kuczera, K.; Lazaridis, T.; Ma, J.; Ovchinnikov, V.; Paci, E.; Pastor, R. W.; Post, C. B.; Pu, J. Z.; Schaefer, M.; Tidor, B.; Venable, R. M.; Woodcock, H. L.; Wu, X.; Yang, W.; York, D. M.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545
38. MacKerell, A. D.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586
39. Mackerell, A. D.; Feig, M.; Brooks, C. L. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1400
40. Guvench, O.; Greene, S. N.; Kamath, G.; Brady, J. W.; Venable, R. M.; Pastor, R. W.; Mackerell, A. D. J. Comput. Chem. 2008, 29, 2543
41. Guvench, O.; Hatcher, E.; Venable, R. M.; Pastor, R. W.; MacKerell, A. D. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 2353
42. Guvench, O.; Mallajosyula, S. S.; Raman, E. P.; Hatcher, E.; Vanommeslaeghe, K.; Foster, T. J.; Jamison, F. W.; MacKerell, A. D. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 3162
43. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kale, L.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781
44. Case, D. A.; Darden, T.A.; T.E. Cheatham, I.; Simmerling, C.L.; Wang, J.; Duke, R.E.; Luo, R.; Walker, R.C.; Zhang, W.; Merz, K.M.; Roberts, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Swails, J.; Goetz, A.W.; I. Kolossváry; Wong, K.F.; Paesani, F.; Vanicek, J.; Wolf, R.M.; Liu, J.; Wu, X.; Brozell, S.R.; Steinbrecher, T.; Gohlke, H.; Cai, Q.; Ye, X.; Wang, J.; Hsieh, M.-J.; Cui, G.; Roe, D.R.; Mathews, D.H.; Seetin, M.G.; R. Salomon-Ferrer; Sagui, C.; Babin, V.;; Luchko, T.; Gusarov, S.; Kovalenko, A.; Kollman, P. A. Amber 12; University of California: San Francisco, 2012.
45. Ubhayasekera, W.; Munoz, I. G.; Vasella, A.; Stahlberg, J.; Mowbray, S. L. FEBS J. 2005, 272, 1952
46. Rouvinen, J.; Bergfors, T.; Teeri, T.; Knowles, J. K. C.; Jones, T. A. Science 1990, 249, 380
47. van Aalten, D. M. F.; Synstad, B.; Brurberg, M. B.; Hough, E.; Riise, B. W.; Eijsink, V. G. H.; Wierenga, R. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 5842
48. Beckham, G. T.; Matthews, J. F.; Peters, B.; Bomble, Y. J.; Himmel, M. E.; Crowley, M. F. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 4118
49. Payne, C. M.; Himmel, M. E.; Crowley, M. F.; Beckham, G. T. J. Phys. Chem. Lett. 2011, 2, 1546
50. Wilson, D. B. Curr. Opin. Biotechnol. 2009, 20, 295
51. Gao, D. H.; Chundawat, S. P. S.; Sethi, A.; Balan, V.; Gnanakaran, S.; Dale, B. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 10922
52. Jalak, J.; Kurasin, M.; Teugjas, H.; Valjamae, P. J. Biol. Chem. 2012, 287, 28802
53. Bolhuis, P. G.; Chandler, D.; Dellago, C.; Geissler, P. L. Annu. Rev. Phys. Chem. 2002, 53, 291
54. Peters, B. Mol. Simul. 2010, 36, 1265
55. Knott, B. C.; Duff, N.; Doherty, M. F.; Peters, B. J. Chem. Phys. 2009, 131, 224112
56. Peters, B. J. Chem. Phys. 2009, 131, 244103
57. Maragliano, L.; Fischer, A.; Vanden-Eijnden, E.; Ciccotti, G. J. Chem. Phys. 2006, 125, 024106
58. Andric, P.; Meyer, A. S.; Jensen, P. A.; Dam-Johansen, K. Biotechnol. Adv. 2010, 28, 308
59. Biarnes, X.; Ardevol, A.; Planas, A.; Rovira, C.; Laio, A.; Parrinello, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 10686
60. Barnett, C. B.; Naidoo, K. J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 17142
61. Mayes, H. B.; Broadbelt, L. J.; Beckham, G. T. J. Am. Chem. Soc. 2013, 136, 1008
62. Koivula, A.; Kinnari, T.; Harjunpaa, V.; Ruohonen, L.; Teleman, A.; Drakenberg, T.; Rouvinen, J.; Jones, T. A.; Teeri, T. T. FEBS Lett. 1998, 429, 341
63. Vuong, T. V.; Wilson, D. B. Appl. Environ. Microbiol. 2009, 75, 6655
64. Horn, S. J.; Sikorski, P.; Cederkvist, J. B.; Vaaje-Kolstad, G.; Sorlie, M.; Synstad, B.; Vriend, G.; Varum, K. M.; Eijsink, V. G. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 18089
65. Zakariassen, H.; Aam, B. B.; Horn, S. J.; Varum, K. M.; Sorlie, M.; Eijsink, V. G. H. J. Biol. Chem. 2009, 284, 10610
66. Payne, C. M.; Bomble, Y.; Taylor, C. B.; McCabe, C.; Himmel, M. E.; Crowley, M. F.; Beckham, G. T. J. Biol. Chem. 2011, 286, 41028
67. Taylor, C. B.; Payne, C. M.; Himmel, M. E.; Crowley, M. F.; McCabe, C.; Beckham, G. T. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 4924
68. Meyer, J. E. W.; Schulz, G. E. Protein Sci. 1997, 6, 1084
69. Munoz, I. G.; Ubhayasekera, W.; Henriksson, H.; Szabo, I.; Pettersson, G.; Johansson, G.; Mowbray, S. L.; Stahlberg, J. J. Mol. Biol. 2001, 314, 1097
70. Parkkinen, T.; Koivula, A.; Vehmaanpera, J.; Rouvinen, J. Protein Sci. 2008, 17, 1383
71. Kern, M.; McGeehan, J. E.; Streeter, S. D.; Martin, R. N. A.; Besser, K.; Elias, L.; Eborall, W.; Malyon, G. P.; Payne, C. M.; Himmel, M. E.; Schnorr, K.; Beckham, G. T.; Cragg, S. M.; Bruce, N. C.; McQueen-Mason, S. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 10189
72. Momeni, M. H.; Payne, C. M.; Hansson, H.; Mikkelsen, N. E.; Svedberg, J.; Engstrom, A.; Sandgren, M.; Beckham, G. T.; Stahlberg, J. J. Biol. Chem. 2013, 288, 5861
73. Grassick, A.; Murray, P. G.; Thompson, R.; Collins, C. M.; Byrnes, L.; Birrane, G.; Higgins, T. M.; Tuohy, M. G. Eur. J. Biochem. 2004, 271, 4495
74. Textor, L. C.; Colussi, F.; Silveira, R. L.; Serpa, V.; de Mello, B. L.; Muniz, J. R. C.; Squina, F. M.; Pereira, N.; Skaf, M. S.; Polikarpov, I. FEBS J. 2013, 280, 56
75. Kleywegt, G. J.; Zou, J. Y.; Divne, C.; Davies, G. J.; Sinning, I.; Stahlberg, J.; Reinikainen, T.; Srisodsuk, M.; Teeri, T. T.; Jones, T. A. J. Mol. Biol. 1997, 272, 383
76. Mackenzie, L. F.; Sulzenbacher, G.; Divne, C.; Jones, T. A.; Woldike, H. F.; Schulein, M.; Withers, S. G.; Davies, G. J. Biochem. J. 1998, 335, 409
77. Sulzenbacher, G.; Driguez, H.; Henrissat, B.; Schulein, M.; Davies, G. J. Biochemistry 1996, 35, 15280
78. Schou, C.; Rasmussen, G.; Kaltoft, M. B.; Henrissat, B.; Schulein, M. Eur. J. Biochem. 1993, 217, 947
79. Higley, M.; Lloyd, R. S. Mutat. Res. 1993, 294, 109
80. Carey, D. C.; Strauss, P. R. Biochemistry 1999, 38, 16553
81. Velankar, S. S.; Soultanas, P.; Dillingham, M. S.; Subramanya, H. S.; Wigley, D. B. Cell 1999, 97, 75
82. Pritchard, D. G.; Lin, B.; Willingham, T. R.; Baker, J. R. Arch. Biochem. Biophys. 1994, 315, 431
83. Breyer, W. A.; Matthews, B. W. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 1125
84. Symmons, M. F.; Jones, G. H.; Luisi, B. F. Structure 2000, 8, 1215
85. Akopian, T. N.; Kisselev, A. F.; Goldberg, A. L. J. Biol. Chem. 1997, 272, 1791
86. van Asselt, E. J.; Dijkstra, A. J.; Kalk, K. H.; Takacs, B.; Keck, W.; Dijkstra, B. W. Struct. Fold Des. 1999, 7, 1167
87. Muller, D. K.; Martin, C. T.; Coleman, J. E. Biochemistry 1988, 27, 5763
88. Doublie, S.; Tabor, S.; Long, A. M.; Richardson, C. C.; Ellenberger, T. Nature 1998, 391, 251
89. Merzendorfer, H. J. Comp. Physiol. B 2006, 176, 1
90. Hubbard, C.; McNamara, J. T.; Azumaya, C.; Patel, M. S.; Zimmer, J. J. Mol. Biol. 2012, 418, 21
91. Slabaugh, E.; Davis, J. K.; Haigler, C. H.; Yingling, Y. G.; Zimmer, J. Trends Plant Sci. 2014, 19, 99