The Role of Electrostatic Interactions in Folding of β-Proteins

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 4, 2016, Pages 1456-1464

  Davis, Caitlin M ^a   Dyer, R Brian ^a  

^a EMORY UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMIDES; AMINO ACIDS; DYNAMICS; ELECTROSTATICS; FOURIER TRANSFORM INFRARED SPECTROSCOPY; INFRARED SPECTROSCOPY; MOLECULAR DYNAMICS; ORGANIC ACIDS; PROTONATION;

INTERMEDIATE PHASE; LASER-INDUCED TEMPERATURE-JUMP; NEGATIVELY CHARGED; PEPTIDE BACKBONES; POSITIVELY CHARGED; PROTONATION STATE; RELAXATION DYNAMICS; SIMULATION PREDICTION;

PROTEINS;

AMIDE; ASPARTIC ACID; PROTEIN;

ABSORPTION SPECTROSCOPY; ARTICLE; BETA SHEET; BETA TURN; CHELATION; COMPUTER SIMULATION; HYDROGEN BOND; PKA; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN FAMILY; PROTEIN FOLDING; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; PROTON TRANSPORT; STATIC ELECTRICITY; TITRIMETRY; WILD TYPE; AMINO ACID SEQUENCE; CHEMISTRY; CIRCULAR DICHROISM; INFRARED SPECTROSCOPY; KINETICS; MOLECULAR GENETICS; ULTRAVIOLET SPECTROPHOTOMETRY;

AMINO ACID SEQUENCE; CIRCULAR DICHROISM; KINETICS; MOLECULAR SEQUENCE DATA; PROTEIN FOLDING; PROTEINS; SPECTROPHOTOMETRY, ULTRAVIOLET; SPECTROSCOPY, FOURIER TRANSFORM INFRARED; STATIC ELECTRICITY;

EID: 84957599867     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b13201     Document Type: Article

References (79)

1. Oliveberg, M.; Fersht, A. R. Biochemistry 1996, 35, 6795 10.1021/bi9529317
2. Stoycheva, A. D.; Onuchic, J. N.; Brooks, C. L. J. Chem. Phys. 2003, 119, 5722 10.1063/1.1599281
3. Waldburger, C. D.; Jonsson, T.; Sauer, R. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1996, 93, 2629 10.1073/pnas.93.7.2629
4. Grimsley, G. R.; Scholtz, J. M.; Pace, C. N. Protein Sci. 2009, 18, 247 10.1002/pro.19
5. Kukic, P.; Farrell, D.; Sondergaard, C. R.; Bjarnadottir, U.; Bradley, J.; Pollastri, G.; Nielsen, J. E. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2010, 78, 971 10.1002/prot.22621
6. Harris, T. K.; Turner, G. J. IUBMB Life 2002, 53, 85 10.1080/15216540211468
7. Engelhard, M.; Gerwert, K.; Hess, B.; Kreutz, W.; Siebert, F. Biochemistry 1985, 24, 400 10.1021/bi00323a024
8. Barth, A.; Zscherp, C. Q. Rev. Biophys. 2002, 35, 369 10.1017/S0033583502003815
9. Bailey, J. A.; Tomson, F. L.; Mecklenburg, S. L.; MacDonald, G. M.; Katsonouri, A.; Puustinen, A.; Gennis, R. B.; Woodruff, W. H.; Dyer, R. B. Biochemistry 2002, 41, 2675 10.1021/bi010823g
10. McMahon, B. H.; Fabian, M.; Tomson, F.; Causgrove, T. P.; Bailey, J. A.; Rein, F. N.; Dyer, R. B.; Palmer, G.; Gennis, R. B.; Woodruff, W. H. Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2004, 1655, 321 10.1016/j.bbabio.2004.01.007
11. Taskent-Sezgin, H.; Chung, J. A.; Banerjee, P. S.; Nagarajan, S.; Dyer, R. B.; Carrico, I.; Raleigh, D. P. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 7473 10.1002/anie.201003325
12. Macias, M. J.; Hyvonen, M.; Baraldi, E.; Schultz, J.; Sudol, M.; Saraste, M.; Oschkinat, H. Nature 1996, 382, 646 10.1038/382646a0
13. Macias, M. J.; Gervais, V.; Civera, C.; Oschkinat, H. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 375 10.1038/75144
14. Verdecia, M. A.; Bowman, M. E.; Lu, K. P.; Hunter, T.; Noel, J. P. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 639 10.1038/77929
15. Wiesner, S.; Stier, G.; Sattler, M.; Macias, M. J. J. Mol. Biol. 2002, 324, 807 10.1016/S0022-2836(02)01145-2
16. Piana, S.; Sarkar, K.; Lindorff-Larsen, K.; Guo, M. H.; Gruebele, M.; Shaw, D. E. J. Mol. Biol. 2011, 405, 43 10.1016/j.jmb.2010.10.023
17. Jager, M.; Nguyen, H.; Crane, J. C.; Kelly, J. W.; Gruebele, M. J. Mol. Biol. 2001, 311, 373 10.1006/jmbi.2001.4873
18. Ferguson, N.; Johnson, C. M.; Macias, M.; Oschkinat, H.; Fersht, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 13002 10.1073/pnas.221467198
19. Karanicolas, J.; Brooks, C. L., 3rd Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 3954 10.1073/pnas.0731771100
20. Karanicolas, J.; Brooks, C. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 3432 10.1073/pnas.0304825101
21. Mu, Y. G.; Nordenskiold, L.; Tam, J. P. Biophys. J. 2006, 90, 3983 10.1529/biophysj.105.076406
22. Noe, F.; Schutte, C.; Vanden-Eijnden, E.; Reich, L.; Weikl, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 19011 10.1073/pnas.0905466106
23. Nguyen, H.; Jager, M.; Moretto, A.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 3948 10.1073/pnas.0538054100
24. Ferguson, N.; Berriman, J.; Petrovich, M.; Sharpe, T. D.; Finch, J. T.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 9814 10.1073/pnas.1333907100
25. Petrovich, M.; Jonsson, A. L.; Ferguson, N.; Daggett, V.; Fersht, A. R. J. Mol. Biol. 2006, 360, 865 10.1016/j.jmb.2006.05.050
26. Liu, F.; Du, D. G.; Fuller, A. A.; Davoren, J. E.; Wipf, P.; Kelly, J. W.; Gruebele, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 2369 10.1073/pnas.0711908105
27. Davis, C. M.; Dyer, R. B. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 19260 10.1021/ja409608r
28. Davis, C. M.; Dyer, R. B. Biochemistry 2014, 53, 5476 10.1021/bi500556h
29. Wirth, A. J.; Liu, Y.; Prigozhin, M. B.; Schulten, K.; Gruebele, M. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 7152 10.1021/jacs.5b02474
30. Deechongkit, S.; Nguyen, H.; Powers, E. T.; Dawson, P. E.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Nature 2004, 430, 101 10.1038/nature02611
31. Lane, T. J.; Bowman, G. R.; Beauchamp, K.; Voelz, V. A.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18413 10.1021/ja207470h
32. Jaeger, M.; Nguyen, H.; Dendle, M.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Protein Sci. 2007, 16, 1495 10.1110/ps.072775507
33. Jager, M.; Dendle, M.; Kelly, J. W. Protein Sci. 2009, 18, 1806 10.1002/pro.172
34. Tremmel, S.; Beyermann, M.; Oschkinat, H.; Bienert, M.; Naumann, D.; Fabian, H. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 4631 10.1002/anie.200500547
35. Andrushchenko, V. V.; Vogel, H. J.; Prenner, E. J. J. Pept. Sci. 2007, 13, 37 10.1002/psc.793
36. Williams, S.; Causgrove, T. P.; Gilmanshin, R.; Fang, K. S.; Callender, R. H.; Woodruff, W. H.; Dyer, R. B. Biochemistry 1996, 35, 691 10.1021/bi952217p
37. Manning, M. C.; Woody, R. W. Biopolymers 1987, 26, 1731 10.1002/bip.360261007
38. Koepf, E. K.; Petrassi, H. M.; Ratnaswamy, G.; Huff, M. E.; Sudol, M.; Kelly, J. W. Biochemistry 1999, 38, 14338 10.1021/bi991105l
39. Koepf, E. K.; Petrassi, H. M.; Sudol, M.; Kelly, J. W. Protein Sci. 1999, 8, 841 10.1110/ps.8.4.841
40. Viguera, A. R.; Arrondo, J. L. R.; Musacchio, A.; Saraste, M.; Serrano, L. Biochemistry 1994, 33, 10925 10.1021/bi00202a011
41. Knapp, S.; Mattson, P. T.; Christova, P.; Berndt, K. D.; Karshikoff, A.; Vihinen, M.; Smith, C. I. E.; Ladenstein, R. Proteins: Struct., Funct., Genet. 1998, 31, 309 10.1002/(SICI)1097-0134(19980515)31:3<309::AID-PROT7>3.0.CO;2-D
42. Reid, K. L.; Rodriguez, H. M.; Hillier, B. J.; Gregoret, L. M. Protein Sci. 1998, 7, 470 10.1002/pro.5560070228
43. Jager, M.; Dendle, M.; Fuller, A. A.; Kelly, J. W. Protein Sci. 2007, 16, 2306 10.1110/ps.072904107
44. Nicholson, E. M.; Scholtz, J. M. Biochemistry 1996, 35, 11369 10.1021/bi960863y
45. Yang, W. J.; Griffiths, P. R.; Byler, D. M.; Susi, H. Appl. Spectrosc. 1985, 39, 282 10.1366/0003702854248917
46. Arrondo, J. L. R.; Blanco, F. J.; Serrano, L.; Goni, F. M. FEBS Lett. 1996, 384, 35 10.1016/0014-5793(96)00261-X
47. Susi, H.; Byler, D. M. Methods Enzymol. 1986, 130, 290 10.1016/0076-6879(86)30015-6
48. Wang, T.; Xu, Y.; Du, D. G.; Gai, F. Biopolymers 2004, 75, 163 10.1002/bip.20101
49. Hilario, J.; Kubelka, J.; Keiderling, T. A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7562 10.1021/ja030039e
50. Maness, S. J.; Franzen, S.; Gibbs, A. C.; Causgrove, T. P.; Dyer, R. B. Biophys. J. 2003, 84, 3874 10.1016/S0006-3495(03)75115-7
51. Ranganathan, R.; Lu, K. P.; Hunter, T.; Noel, J. P. Cell 1997, 89, 875 10.1016/S0092-8674(00)80273-1
52. Jager, M.; Zhang, Y.; Bieschke, J.; Nguyen, H.; Dendle, M.; Bowman, M. E.; Noel, J. P.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 10648 10.1073/pnas.0600511103
53. Kubelka, J.; Keiderling, T. A. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 12048 10.1021/ja0116627
54. Deacon, G. B.; Phillips, R. J. Coord. Chem. Rev. 1980, 33, 227 10.1016/S0010-8545(00)80455-5
55. Urry, D. W.; Peng, S. Q.; Parker, T. M.; Gowda, D. C.; Harris, R. D. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1993, 32, 1440 10.1002/anie.199314401
56. Langsetmo, K.; Fuchs, J. A.; Woodward, C. Biochemistry 1991, 30, 7603 10.1021/bi00244a032
57. Langsetmo, K.; Fuchs, J. A.; Woodward, C.; Sharp, K. A. Biochemistry 1991, 30, 7609 10.1021/bi00244a033
58. Auzat, I.; Garel, J. R. Protein Sci. 1992, 1, 254 10.1002/pro.5560010207
59. Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Science 2011, 334, 517 10.1126/science.1208351
60. Kellogg, E. H.; Lange, O. F.; Baker, D. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 11405 10.1021/jp3044303
61. Krivov, S. V. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 12315 10.1021/jp208585r
62. Ensign, D. L.; Pande, V. S. Biophys. J. 2009, 96, L53 10.1016/j.bpj.2009.01.024
63. Shaw, D. E.; Maragakis, P.; Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Dror, R. O.; Eastwood, M. P.; Bank, J. A.; Jumper, J. M.; Salmon, J. K.; Shan, Y.; Wriggers, W. Science 2010, 330, 341 10.1126/science.1187409
64. McGibbon, R. T.; Pande, V. S. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 2900 10.1021/ct400132h
65. Berezovska, G.; Prada-Gracia, D.; Rao, F. J. Chem. Phys. 2013, 139, 035102 10.1063/1.4812837
66. S, A. B.; Skrbic, T.; Covino, R.; Faccioli, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 2330 10.1073/pnas.1111796109
67. Ripoll, D. R.; Vorobjev, Y. N.; Liwo, A.; Vila, J. A.; Scheraga, H. A. J. Mol. Biol. 1996, 264, 770 10.1006/jmbi.1996.0676
68. Yang, A. S.; Honig, B. J. Mol. Biol. 1993, 231, 459 10.1006/jmbi.1993.1294
69. Gilson, M. K. Proteins: Struct., Funct., Genet. 1993, 15, 266 10.1002/prot.340150305
70. You, T. J.; Bashford, D. Biophys. J. 1995, 69, 1721 10.1016/S0006-3495(95)80042-1
71. Donnini, S.; Tegeler, F.; Groenhof, G.; Grubmuller, H. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 1962 10.1021/ct200061r
72. Goh, G. B.; Knight, J. L.; Brooks, C. L., 3rd J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 36 10.1021/ct2006314
73. Wallace, J. A.; Shen, J. K. J. Chem. Phys. 2012, 137, 184105 10.1063/1.4766352
74. Lee, J.; Miller, B. T.; Damjanovic, A.; Brooks, B. R. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 2738 10.1021/ct500175m
75. Wallace, J. A.; Wang, Y.; Shi, C.; Pastoor, K. J.; Nguyen, B. L.; Xia, K.; Shen, J. K. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2011, 79, 3364 10.1002/prot.23080
76. Arthur, E. J.; Yesselman, J. D.; Brooks, C. L., 3rd Proteins: Struct., Funct., Genet. 2011, 79, 3276 10.1002/prot.23195
77. Liu, H.; Huo, S. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 646 10.1021/jp209791a
78. Laricheva, E. N.; Arora, K.; Knight, J. L.; Brooks, C. L., 3rd J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 10906 10.1021/ja4042687
79. Maupin, C. M.; Wong, K. F.; Soudackov, A. V.; Kim, S.; Voth, G. A. J. Phys. Chem. A 2006, 110, 631 10.1021/jp053596r