New look at hemoglobin allostery

Chemical Reviews

Volumn 115, Issue 4, 2015, Pages 1702-1724

  Yuan, Yue ^a   Tam, Ming F ^a   Simplaceanu, Virgil ^a   Ho, Chien ^a  

^a CARNEGIE MELLON UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ALLOSTERIC EFFECTORS; AMINO ACID RESIDUES; DYNAMIC CHANGES; EXPERIMENTAL CONDITIONS; FUNCTIONAL PROPERTIES; OXYGEN AFFINITY; STRUCTURAL BIOLOGY; STRUCTURAL DETERMINATION;

AMINO ACIDS;

HEMOGLOBIN;

ALLOSTERISM; CHEMISTRY; HUMAN; METABOLISM;

ALLOSTERIC REGULATION; HEMOGLOBINS; HUMANS;

EID: 84923673779     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr500495x     Document Type: Review

References (180)

1. Dickerson, R. E. and Geis, I. Hemoglobin: Structure, Function, Evolution, and Pathology; Benjamin/Cummings: Menlo Park, CA, 1983.
2. Monod, J.; Wyman, J.; Changeux, J. P. J. Mol. Biol. 1965, 12, 88
3. Perutz, M. F. Nature 1970, 228, 726
4. Koshland, D. E., Jr. J. Cell. Comp. Physiol. 1959, 54, 245
5. Koshland, D. E., Jr.; Nemethy, G.; Filmer, D. Biochemistry 1966, 5, 365
6. Szabo, A.; Karplus, M. J. Mol. Biol. 1972, 72, 163
7. Lee, A. W.; Karplus, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1983, 80, 7055
8. Yonetani, T.; Park, S.; Tsuneshige, A.; Imai, K.; Kanaori, K. J. Biol. Chem. 2002, 277, 34508
9. Henry, E. R.; Bettati, S.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Biophys. Chem. 2002, 98, 149
10. Ackers, G. K.; Doyle, M. L.; Myers, D.; Daugherty, M. A. Science 1992, 255, 54
11. Ackers, G. K. Adv. Protein Chem. 1998, 51, 185
12. Lukin, J. A.; Ho, C. Chem. Rev. 2004, 104, 1219
13. Hopfield, J. J. J. Mol. Biol. 1973, 77, 207
14. Shulman, R. G.; Hopfield, J. J.; Ogawa, S. Q. Rev. Biophys. 1975, 8, 325
15. Perutz, M. F.; Wilkinson, A. J.; Paoli, M.; Dodson, G. G. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1998, 27, 1
16. Eaton, W. A.; Henry, E. R.; Hofrichter, J.; Mozzarelli, A. Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 351
17. Shibayama, N. J. Mol. Biol. 1999, 285, 1383
18. Ackers, G. K.; Holt, J. M.; Huang, Y.; Grinkova, Y.; Klinger, A. L.; Denisov, I. Proteins 2000, Suppl 4, 23
19. Shulman, R. G. IUBMB Life 2001, 51, 351
20. Yun, K. M.; Morimoto, H.; Shibayama, N. J. Biol. Chem. 2002, 277, 1878
21. Yonetani, T.; Laberge, M. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1784, 1146
22. Safo, M.; Ahmed, M.; Ghatge, M.; Boyiri, T. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1814, 797
23. Bellelli, A.; Brunori, M. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1807, 1262
24. Changeux, J. P.; Edelstein, S. F1000 Biol. Rep. 2011, 3, 19
25. Changeux, J.-P. Annu. Rev. Biophys. 2012, 41, 103
26. Jones, E. M.; Balakrishnan, G.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 3461
27. Yonetani, T.; Kanaori, K. Biochim. Biophys. Acta 2013, 1834, 1873
28. Tekpinar, M.; Zheng, W. Proteins 2013, 81, 240
29. Brunori, M. FEBS J. 2014, 281, 633
30. Jones, E. M.; Monza, E.; Balakrishnan, G.; Blouin, G. C.; Mak, P. J.; Zhu, Q.; Kincaid, J. R.; Guallar, V.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 10325
31. Viappiani, C.; Abbruzzetti, S.; Ronda, L.; Bettati, S.; Henry, E. R.; Mozzarelli, A.; Eaton, W. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2014, 111, 12758
32. Baldwin, J.; Chothia, C. J. Mol. Biol. 1979, 129, 175
33. Perutz, M. F. Brookhaven Symp. Biol. 1960, 13, 165
34. Muirhead, H.; Perutz, M. F. Nature 1963, 199, 633
35. Park, S.-Y.; Yokoyama, T.; Shibayama, N.; Shiro, Y.; Tame, J. R. H. J. Mol. Biol. 2006, 360, 690
36. Savino, C.; Miele, A. E.; Draghi, F.; Johnson, K. A.; Sciara, G.; Brunori, M.; Vallone, B. Biopolymers 2009, 91, 1097
37. Perutz, M. F. J. Cryst. Growth 1968, 2, 54
38. Abassi, Z.; Kotob, S.; Pieruzzi, F.; Abouassali, M.; Keiser, H. R.; Fratantoni, J. C.; Alayash, A. I. J. Lab. Clin. Med. 1997, 129, 603
39. Vasquez, G. B.; Ji, X. H.; Fronticelli, C.; Gilliland, G. L. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 1998, 54, 355
40. Derewenda, Z.; Dodson, G.; Emsley, P.; Harris, D.; Nagai, K.; Perutz, M.; Reynaud, J. P. J. Mol. Biol. 1990, 211, 515
41. Fermi, G. J. Mol. Biol. 1975, 97, 237
42. Fermi, G.; Perutz, M. F.; Shaanan, B.; Fourme, R. J. Mol. Biol. 1984, 175, 159
43. Pechik, I.; Ji, X.; Fidelis, K.; Karavitis, M.; Moult, J.; Brinigar, W. S.; Fronticelli, C.; Gilliland, G. L. Biochemistry 1996, 35, 1935
44. Safo, M. K.; Burnett, J. C.; Musayev, F. N.; Nokuri, S.; Abraham, D. J. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2002, 58, 2031
45. Shaanan, B. J. Mol. Biol. 1983, 171, 31
46. Tame, J. R. H.; Vallone, B. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2000, 56, 805
47. Silva, M. M.; Rogers, P. H.; Arnone, A. J. Biol. Chem. 1992, 267, 17248
48. Mueser, T. C.; Rogers, P. H.; Arnone, A. Biochemistry 2000, 39, 15353
49. Srinivasan, R.; Rose, G. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 11113
50. Janin, J.; Wodak, S. J. Proteins 1993, 15, 1
51. Smith, F. R.; Lattman, E. E.; Carter, C. W. Proteins 1991, 10, 81
52. Smith, F. R.; Simmons, K. C. Proteins 1994, 18, 295
53. Safo, M. K.; Abraham, D. J. Biochemistry 2005, 44, 8347
54. Jenkins, J. D.; Musayev, F. N.; Danso-Danquah, R.; Abraham, D. J.; Safo, M. K. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2009, 65, 41
55. Kavanaugh, J. S.; Rogers, P. H.; Arnone, A. Biochemistry 2005, 44, 6101
56. Liddington, R.; Derewenda, Z.; Dodson, E.; Hubbard, R.; Dodson, G. J. Mol. Biol. 1992, 228, 551
57. Richard, V.; Dodson, G. G.; Mauguen, Y. J. Mol. Biol. 1993, 233, 270
58. Dodson, G. G.; Richard, V. R.; Tolley, S. P.; Waller, D. A.; Weber, R. E. J. Mol. Biol. 1990, 211, 691
59. Yokoyama, T.; Neya, S.; Tsuneshige, A.; Yonetani, T.; Park, S. Y.; Tame, J. R. H. J. Mol. Biol. 2006, 356, 790
60. Shibayama, N.; Sugiyama, K.; Tame, J. R.; Park, S. Y. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 5097
61. DeLano, W. L. The PyMOL Molecular Graphics System, Version 1.5.0.4; Schrodinger, LLC.: Palo Alto, CA, 2002.
62. Kavanaugh, J. S.; Weydert, J. A.; Rogers, P. H.; Arnone, A. Biochemistry 1998, 37, 4358
63. Dey, S.; Chakrabarti, P.; Janin, J. Proteins 2011, 79, 2861
64. Seixas, F. A. V.; de Azevedo, W. F.; Colombo, M. F. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 1999, 55, 1914
65. Chan, N. L.; Kavanaugh, J. S.; Rogers, P. H.; Arnone, A. Biochemistry 2004, 43, 118
66. Kavanaugh, J. S.; Moopenn, W. F.; Arnone, A. Biochemistry 1993, 32, 2509
67. Shen, T. J.; Ho, N. T.; Simplaceanu, V.; Zou, M.; Green, B. N.; Tam, M. F.; Ho, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 8108
68. Simplaceanu, V.; Lukin, J. A.; Fang, T. Y.; Zou, M.; Ho, N. T.; Ho, C. Biophys. J. 2000, 79, 1146
69. Lukin, J. A.; Kontaxis, G.; Simplaceanu, V.; Yuan, Y.; Bax, A.; Ho, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 517
70. Gong, Q. G.; Simplaceanu, V.; Lukin, J. A.; Giovannelli, J. L.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 2006, 45, 5140
71. Sahu, S. C.; Simplaceanu, V.; Gong, Q. G.; Ho, N. T.; Glushka, J. G.; Prestegard, J. H.; Ho, C. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 6290
72. Sahu, S. C.; Simplaceanu, V.; Gong, Q.; Ho, N. T.; Tian, F.; Prestegard, J. H.; Ho, C. Biochemistry 2007, 46, 9973
73. Ho, C.; Yuan, Y.; Simplaceanu, V. In Hemoglobin: Recent Developments and Topics; Nagai, M., Ed.; Research Signpost: Kerala, India, 2011.
74. Fan, J. S.; Zheng, Y.; Choy, W. Y.; Simplaceanu, V.; Ho, N. T.; Ho, C.; Yang, D. Biochemistry 2013, 52, 5809
75. Tjandra, N.; Bax, A. Science 1997, 278, 1697
76. Xu, Y.; Zheng, Y.; Fan, J.-S.; Yang, D. Nat. Methods 2006, 3, 931
77. Arnone, A. Nature 1972, 237, 146
78. Arnone, A.; Perutz, M. F. Nature 1974, 249, 34
79. Zuiderweg, E. R.; Hamers, L. F.; de Bruin, S. H.; Hilbers, C. W. Eur. J. Biochem. 1981, 118, 85
80. Nagatomo, S.; Nagai, M.; Mizutani, Y.; Yonetani, T.; Kitagawa, T. Biophys. J. 2005, 89, 1203
81. Song, X. J.; Yuan, Y.; Simplaceanu, V.; Sahu, S. C.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 2007, 46, 6795
82. Park, S.; Bardhan, J. P.; Roux, B.; Makowski, L. J. Chem. Phys. 2009, 130, 134114
83. Makowski, L.; Rodi, D. J.; Mandava, S.; Minh, D. D.; Gore, D. B.; Fischetti, R. F. J. Mol. Biol. 2008, 375, 529
84. Makowski, L.; Bardhan, J.; Gore, D.; Lal, J.; Mandava, S.; Park, S.; Rodi, D. J.; Ho, N. T.; Ho, C.; Fischetti, R. F. J. Mol. Biol. 2011, 408, 909
85. Makowski, L.; Gore, D.; Mandava, S.; Minh, D.; Park, S.; Rodi, D. J.; Fischetti, R. F. Biopolymers 2011, 95, 531
86. Tsai, C. H.; Shen, T. J.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 1999, 38, 8751
87. Mihailescu, M. R.; Russu, I. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 3773
88. Lukin, J. A.; Kontaxis, G.; Simplaceanu, V.; Yuan, Y.; Bax, A.; Ho, C. J. Biomol. NMR 2004, 28, 203
89. Sahu, S. C.; Simplaceanu, V.; Ho, N. T.; Giovannelli, J. L.; Ho, C. J. Biomol. NMR 2006, 36, 1
90. Song, X. J.; Simplaceanu, V.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 2008, 47, 4907
91. Mandel, A. M.; Akke, M.; Palmer, A. G. J. Mol. Biol. 1995, 246, 144
92. Wang, C. Y.; Rance, M.; Palmer, A. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8968
93. Loria, J. P.; Rance, M.; Palmer, A. G. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 2331
94. Millet, O.; Loria, J. P.; Kroenke, C. D.; Pons, M.; Palmer, A. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2867
95. Yuan, Y.; Simplaceanu, V.; Lukin, J. A.; Ho, C. J. Mol. Biol. 2002, 321, 863
96. Balakrishnan, G.; Tsai, C. H.; Wu, Q.; Case, M. A.; Pevsner, A.; McLendon, G. L.; Ho, C.; Spiro, T. G. J. Mol. Biol. 2004, 340, 857
97. Balakrishnan, G.; Case, M. A.; Pevsner, A.; Zhao, X. J.; Tengroth, C.; McLendon, G. L.; Spiro, T. G. J. Mol. Biol. 2004, 340, 843
98. Yang, D. W.; Mittermaier, A.; Mok, Y. K.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 1998, 276, 939
99. Zuiderweg, E. R.; Hamers, L. F.; Rollema, H. S.; de Bruin, S. H.; Hilbers, C. W. Eur. J. Biochem. 1981, 118, 95
100. Hwang, T. L.; van Zijl, P. C. M.; Mori, S. J. Biomol. NMR 1998, 11, 221
101. Bunn, H. F.; Forget, B. G. Hemoglobin: molecular, genetic and clinical aspects; W.B. Saunders: Philadelphia, PA, 1986.
102. Wyman, J. Adv. Protein Chem. 1964, 19, 223
103. Ho, C.; Yuan, Y. In Encyclopedia of Life Sciences; John Wiley & Sons, Ltd.: Chichester, 2010.
104. Perutz, M. F. Nature 1970, 228, 734
105. Busch, M. R.; Ho, C. Biophys. Chem. 1990, 37, 313
106. Busch, M. R.; Mace, J. E.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 1991, 30, 1865
107. Sun, D. Z. P.; Zou, M.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 1997, 36, 6663
108. Fang, T. Y.; Zou, M.; Simplaceanu, V.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 1999, 38, 13423
109. Kilmartin, J. V.; Rossi-Bernardi, L. Nature 1969, 222, 1243
110. Zheng, G.; Schaefer, M.; Karplus, M. Biochemistry 2013, 52, 8539
111. Russu, I. M.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 1980, 19, 1043
112. Perutz, M. F.; Kilmartin, J. V.; Nishikura, K.; Fogg, J. H.; Butler, P. J. G.; Rollema, H. S. J. Mol. Biol. 1980, 138, 649
113. Kilmartin, J. V.; Fogg, J. H.; Perutz, M. F. Biochemistry 1980, 19, 3189
114. Perutz, M. F.; Gronenborn, A. M.; Clore, G. M.; Shib, D. T.; Craescu, C. T. J. Mol. Biol. 1985, 186, 471
115. Perutz, M. F.; Gronenborn, A. M.; Clore, G. M.; Fogg, J. H.; Shih, D. T. B. J. Mol. Biol. 1985, 183, 491
116. Russu, I. M.; Ho, C. Biochemistry 1986, 25, 1706
117. Ho, C.; Russu, I. M. Biochemistry 1987, 26, 6299
118. Shih, D. T. B.; Perutz, M. F. J. Mol. Biol. 1987, 195, 419
119. Shih, D. T. B.; Perutz, M. F.; Gronenborn, A. M.; Clore, G. M. J. Mol. Biol. 1987, 195, 453
120. Russu, I. M.; Wu, S. S.; Ho, N. T.; Kellogg, G. W.; Ho, C. Biochemistry 1989, 28, 5298
121. Campbell, K. L.; Roberts, J. E. E.; Watson, L. N.; Stetefeld, J.; Sloan, A. M.; Signore, A. V.; Howatt, J. W.; Tame, J. R. H.; Rohland, N.; Shen, T. J.; Austin, J. J.; Hofreiter, M.; Ho, C.; Weber, R. E.; Cooper, A. Nat. Genet. 2010, 42, 536
122. Yuan, Y.; Shen, T. J.; Gupta, P.; Ho, N. T.; Simplaceanu, V.; Tam, T. C.; Hofreiter, M.; Cooper, A.; Campbell, K. L.; Ho, C. Biochemistry 2011, 50, 7350
123. Yuan, Y.; Byrd, C.; Shen, T.-J.; Simplaceanu, V.; Tam, T. C. S.; Ho, C. Biochemistry 2013, 52, 8888
124. Shih, D. T.; Jones, R. T.; Imai, K.; Tyuma, I. J. Biol. Chem. 1985, 260, 5919
125. Noguchi, H.; Campbell, K. L.; Ho, C.; Unzai, S.; Park, S. Y.; Tame, J. R. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2012, 68, 1441
126. Kavanaugh, J. S.; Rogers, P. H.; Arnone, A. Biochemistry 1992, 31, 8640
127. Perutz, M. F.; Fermi, G.; Poyart, C.; Pagnier, J.; Kister, J. J. Mol. Biol. 1993, 233, 536
128. Yonetani, T.; Yamamoto, H.; Iizuka, T. J. Biol. Chem. 1974, 249, 2168
129. Kitagawa, T.; Ondrias, M. R.; Rousseau, D. L.; Ikedasaito, M.; Yonetani, T. Nature 1982, 298, 869
130. Lukin, J. A.; Simplaceanu, V.; Zou, M.; Ho, N. T.; Ho, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 10354
131. Yuan, Y.; Simplaceanu, V.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 2010, 49, 10606
132. Birukou, I.; Schweers, R. L.; Olson, J. S. J. Biol. Chem. 2010, 285, 8840
133. Birukou, I.; Maillett, D. H.; Birukova, A.; Olson, J. S. Biochemistry 2011, 50, 7361
134. Eich, R. F.; Li, T.; Lemon, D. D.; Doherty, D. H.; Curry, S. R.; Aitken, J. F.; Mathews, A. J.; Johnson, K. A.; Smith, R. D.; Phillips, G. N., Jr.; Olson, J. S. Biochemistry 1996, 35, 6976
135. Fronticelli, C.; Brinigar, W. S.; Olson, J. S.; Bucci, E.; Gryczynski, Z.; O'Donnell, J. K.; Kowalczyk, J. Biochemistry 1993, 32, 1235
136. Jeong, S. T.; Ho, N. T.; Hendrich, M. P.; Ho, C. Biochemistry 1999, 38, 13433
137. Karavitis, M.; Fronticelli, C.; Brinigar, W. S.; Vasquez, G. B.; Militello, V.; Leone, M.; Cupane, A. J. Biol. Chem. 1998, 273, 23740
138. Maillett, D. H.; Simplaceanu, V.; Shen, T. J.; Ho, N. T.; Olson, J. S.; Ho, C. Biochemistry 2008, 47, 10551
139. Mathews, A. J.; Olson, J. S.; Renaud, J. P.; Tame, J.; Nagai, K. J. Biol. Chem. 1991, 266, 21631
140. Mathews, A. J.; Rohlfs, R. J.; Olson, J. S.; Tame, J.; Renaud, J. P.; Nagai, K. J. Biol. Chem. 1989, 264, 16573
141. Nagai, K.; Luisi, B.; Shih, D.; Miyazaki, G.; Imai, K.; Poyart, C.; De Young, A.; Kwiatkowsky, L.; Noble, R. W.; Lin, S. H.; Yu, N. T. Nature 1987, 329, 858
142. Tam, M. F.; Rice, N. W.; Maillett, D. H.; Simplaceanu, V.; Ho, N. T.; Tam, T. C.; Shen, T. J.; Ho, C. J. Biol. Chem. 2013, 288, 25512
143. Tucker, P. W.; Phillips, S. E. V.; Perutz, M. F.; Houtchens, R.; Caughey, W. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1978, 75, 1076
144. Tsuruga, M.; Shikama, K. Biochim. Biophys. Acta 1997, 1337, 96
145. Macdonald, V. W. In Methods Enzymol.; Academic Press Inc.: San Diego, 1994; Vol. 231, p 480.
146. Brancaccio, A.; Cutruzzola, F.; Allocatelli, C.; Brunori, M.; Smerdon, S.; Wilkinson, A.; Dou, Y.; Keenan, D.; Ikeda-Saito, M.; Brantley, R., Jr. J. Biol. Chem. 1994, 269, 13843
147. Brantley, R. E., Jr.; Smerdon, S. J.; Wilkinson, A. J.; Singleton, E. W.; Olson, J. S. J. Biol. Chem. 1993, 268, 6995
148. Carver, T. E.; Brantley, R. E., Jr.; Singleton, E. W.; Arduini, R. M.; Quillin, M. L.; Phillips, G. N., Jr.; Olson, J. S. J. Biol. Chem. 1992, 267, 14443
149. Quillin, M. L.; Li, T.; Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr.; Dou, Y.; Ikeda-Saito, M.; Regan, R.; Carlson, M.; Gibson, Q. H.; Li, H. J. Mol. Biol. 1995, 245, 416
150. Wallace, W. J.; Houtchens, R. A.; Maxwell, J. C.; Caughey, W. S. J. Biol. Chem. 1982, 257, 4966
151. Suzuki, T.; Watanabe, Y. H.; Nagasawa, M.; Matsuoka, A.; Shikama, K. Eur. J. Biochem. 2000, 267, 6166
152. Tsuruga, M.; Matsuoka, A.; Hachimori, A.; Sugawara, Y.; Shikama, K. J. Biol. Chem. 1998, 273, 8607
153. Wiltrout, M. E.; Giovannelli, J. L.; Simplaceanu, V.; Lukin, J. A.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 2005, 44, 7207
154. Mansouri, A.; Winterhalter, K. H. Biochemistry 1973, 12, 4946
155. Tsai, C. H.; Fang, T. Y.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 2000, 39, 13719
156. Kim, H. W.; Shen, T. J.; Sun, D. P.; Ho, N. T.; Madrid, M.; Ho, C. J. Mol. Biol. 1995, 248, 867
157. Tsai, C. H.; Ho, C. Biophys. Chem. 2002, 98, 15
158. Kern, D.; Zuiderweg, E. R. P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 748
159. Tang, C.; Schwieters, C. D.; Clore, G. M. Nature 2007, 449, 1078
160. Eaton, W. A.; Henry, E. R.; Hofrichter, J.; Bettati, S.; Viappiani, C.; Mozzarelli, A. IUBMB Life 2007, 59, 586
161. Velyvis, A.; Yang, Y. R.; Schachman, H. K.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 8815
162. Cui, Q.; Karplus, M. Protein Sci. 2008, 17, 1295
163. Lakomek, N. A.; Walter, K. F. A.; Fares, C.; Lange, O. F.; de Groot, B. L.; Grubmuller, H.; Bruschweiler, R.; Munk, A.; Becker, S.; Meiler, J.; Griesinger, C. J. Biomol. NMR 2008, 41, 139
164. Boehr, D. D.; Nussinov, R.; Wright, P. E. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 789
165. Gua, Y.; Shrivastava, I. H.; Amara, S. G.; Bahar, I. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 2589
166. Velyvis, A.; Schachman, H. K.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 2009, 387, 540
167. Motlagh, H. N.; Wrabl, J. O.; Li, J.; Hilser, V. J. Nature 2014, 508, 331
168. Fung, L. W. M.; Minton, A. P.; Lindstrom, T. R.; Pisciotta, A. V.; Ho, C. Biochemistry 1977, 16, 1452
169. Takahashi, S.; Lin, A.; Ho, C. Biochemistry 1980, 19, 5196
170. Miura, S.; Ho, C. Biochemistry 1982, 21, 6280
171. Russu, I. M.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochim. Biophys. Acta 1987, 914, 40
172. Kim, H. W.; Shen, T. J.; Sun, D. P.; Ho, N. T.; Madrid, M.; Tam, M. F.; Zou, M.; Cottam, P. F.; Ho, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 11547
173. Barrick, D.; Ho, N. T.; Simplaceanu, V.; Dahlquist, F. W.; Ho, C. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 78
174. Barrick, D.; Ho, N. T.; Simplaceanu, V.; Ho, C. Biochemistry 2001, 40, 3780
175. Chang, C. K.; Simplaceanu, V.; Ho, C. Biochemistry 2002, 41, 5644
176. Kneipp, J.; Balakrishnan, G.; Chen, R. P.; Shen, T. J.; Sahu, S. C.; Ho, N. T.; Giovannelli, J. L.; Simplaceanu, V.; Ho, C.; Spiro, T. G. J. Mol. Biol. 2006, 356, 335
177. Petrich, J. W.; Lambry, J. C.; Kuczera, K.; Karplus, M.; Poyart, C.; Martin, J. L. Biochemistry 1991, 30, 3975
178. Cammarata, M.; Levantino, M.; Wulff, M.; Cupane, A. J. Mol. Biol. 2010, 400, 951
179. Cornilescu, G.; Marquardt, J. L.; Ottiger, M.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 6836
180. Bax, A.; Kontaxis, G.; Tjandra, N. In Methods in Enzymology; Academic Press Inc.: San Diego, 2001; Vol. 339, p 127.