Differential control of heme reactivity in alpha and beta subunits of hemoglobin: A combined raman spectroscopic and computational study

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 29, 2014, Pages 10325-10339

  Jones, Eric M ^a   Monza, Emanuele ^b   Balakrishnan, Gurusamy ^a   Blouin, George C ^a   Mak, Piotr J ^c   Zhu, Qianhong ^c   Kincaid, James R ^c   Guallar, Victor ^b,d   Spiro, Thomas G ^a  

^a UNIVERSITY OF WASHINGTON   (United States)

^b BARCELONA SUPERCOMPUTING CENTER   (Spain)

^c Marquette University   (United States)

^d INSTITUCIÓ CATALANA DE RECERCA I ESTUDIS AVANÇATS ICREA   (Spain)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; CHAINS; HEMOGLOBIN; SILICA GEL;

COMPUTATIONAL STUDIES; CONFORMATIONAL SEARCH; CONJUGATE PEAK REFINEMENT; DIFFERENTIAL CONTROL; HYBRID HEMOGLOBIN; RAMAN SPECTROSCOPIC; RESONANCE RAMAN SPECTROSCOPY; STRETCHING FREQUENCY;

PORPHYRINS;

HEME; HEMOGLOBIN ALPHA CHAIN; HEMOGLOBIN BETA CHAIN; HISTIDINE; IRON; SILICA GEL; HEMOGLOBIN A; MESOPORPHYRIN;

ALLOSTERISM; ARTICLE; BINDING SITE; CHEMICAL BOND; COMPUTER PROGRAM; CONFORMATIONAL TRANSITION; LIGAND BINDING; MATHEMATICAL ANALYSIS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MECHANICS; PROTEIN STRUCTURE; QUANTUM MECHANICS; RAMAN SPECTROMETRY; STRUCTURE ANALYSIS; BIOLOGY; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; PROCEDURES; PROTEIN QUATERNARY STRUCTURE;

ALLOSTERIC REGULATION; ALPHA-GLOBINS; BETA-GLOBINS; COMPUTATIONAL BIOLOGY; HEME; HEMOGLOBIN A; MESOPORPHYRINS; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN STRUCTURE, QUATERNARY; SPECTRUM ANALYSIS, RAMAN;

EID: 84904861824     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja503328a     Document Type: Article

References (115)

1. Perutz, M. F.; Muirhead, H.; Cox, J. M.; Goaman, L. C. G. Nature 1968, 219, 131
2. Fermi, G.; Perutz, M. F.; Shaanan, B.; Fourme, R. J. Mol. Biol. 1984, 175, 159
3. Monod, J.; Wyman, J.; Changeux, J. P. L. J. Mol. Biol. 1965, 12, 88
4. Berg, J. M.; Tymoczko, J. L.; Stryer, L.; Stryer, L. Biochemistry, 5 th ed.; W.H. Freeman: New York, 2002.
5. Baldwin, J.; Chothia, C. J. Mol. Biol. 1979, 129, 175
6. Safo, M. K.; Ahmed, M. H.; Ghatge, M. S.; Boyiri, T. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1814, 797
7. Lukin, J. A.; Kontaxis, G.; Simplaceanu, V.; Yuan, Y.; Bax, A.; Ho, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 517
8. Tame, J. R. H.; Vallone, B. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2000, 56, 805
9. Balakrishnan, G.; Ibrahim, M.; Mak, P. J.; Hata, J.; Kincaid, J. R.; Spiro, T. G. J. Biol. Inorg. Chem. 2009, 14, 741
10. Balakrishnan, G.; Case, M. A.; Pevsner, A.; Zhao, X.; Tengroth, C.; McLendon, G. L.; Spiro, T. G. J. Mol. Biol. 2004, 340, 843
11. Goldbeck, R. A.; Esquerra, R. M.; Kliger, D. S. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 7646
12. Cammarata, M.; Levantino, M.; Wulff, M.; Cupane, A. J. Mol. Biol. 2010, 400, 951
13. fischer, S.; Olsen, K. W.; Nam, K.; Karplus, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 5608
14. Koshland, D. E., Jr.; Nemethy, G.; filmer, D. Biochemistry 1966, 5, 365
15. Daugherty, M. A.; Shea, M. A.; Johnson, J. A.; LiCata, V. J.; Turner, G. J.; Ackers, G. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1991, 88, 1110
16. Gelin, B. R.; Lee, A. W. M.; Karplus, M. J. Mol. Biol. 1983, 171, 489
17. Jones, E. M.; Balakrishnan, G.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 3461
18. Juszczak, L. J.; Friedman, J. M. J. Biol. Chem. 1999, 274, 30357
19. Shibayama, N.; Saigo, S. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 444
20. Viappiani, C.; Bettati, S.; Bruno, S.; Ronda, L.; Abbruzzetti, S.; Mozzarelli, A.; Eaton, W. A. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 14414
21. Das, T. K.; Khan, I.; Rousseau, D. L.; Friedman, J. M. L. Biospectroscopy 1999, 5, S64
22. Khan, I.; Shannon, C. F.; Dantsker, D.; Friedman, A. J.; Perez-Gonzalez-de-Apodaca, J.; Friedman, J. M. Biochemistry 2000, 39, 16099
23. Peterson, E. S.; Shinder, R.; Khan, I.; Juczszak, L.; Wang, J. Q.; Manjula, B.; Acharya, S. A.; Bonaventura, C.; Friedman, J. M. Biochemistry 2004, 43, 4832
24. Samuni, U.; Dantsker, D.; Juszczak, L. J.; Bettati, S.; Ronda, L.; Mozzarelli, A.; Friedman, J. M. Biochemistry 2004, 43, 13674
25. Samuni, U.; Roche, C. J.; Dantsker, D.; Juszczak, L. J.; Friedman, J. M. Biochemistry 2006, 45, 2820
26. Matsukawa, S.; Mawatari, K.; Yoneyama, Y.; Kitagawa, T. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 1108
27. Henry, E. R.; Bettati, S.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Biophys. Chem. 2002, 98, 149
28. Jeyarajah, S.; Kincaid, J. R. Biochemistry 1990, 29, 5087
29. Kaminaka, S.; Zhou, Y. X.; Tsuneshige, A.; Yonetani, T.; Kitagawa, T. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 1683
30. Ondrias, M. R.; Rousseau, D. L.; Kitagawa, T.; Ikedasaito, M.; Inubushi, T.; Yonetani, T. J. Biol. Chem. 1982, 257, 8766
31. Borrelli, K. W.; Vitalis, A.; Alcantara, R.; Guallar, V. J. Chem. Theory Comput. 2005, 1, 1304
32. Antonini, E.; Brunori, M. Hemoglobin and Myoglobin in Their Reactions with Ligands; North-Holland Pub. Co.: Amsterdam, 1971.
33. Guallar, V.; Jarzecki, A. A.; Friesner, R. A.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 5427
34. Riggs, A. In Methods in Enzymology; Academic Press: Waltham, MA, 1981; Vol. 76, p 5.
35. Ascoli, F.; Rossi Fanelli, M. R.; Antonini, E.; Eraldo Antonini, L. R.-B. a. E. C. In Methods in Enzymology; Academic Press: Waltham, MA, 1981; Vol. 76, p 72.
36. Yip, Y. K.; Waks, M.; Beychok, S. J. Biol. Chem. 1972, 247, 7237
37. Bucci, E.; Eraldo Antonini, L. R.-B. a. E. C. In Methods in Enzymology; Academic Press: Waltham, MA, 1981; Vol. 76, p 97.
38. Geraci, G.; Parkhurs, Lj; Gibson, Q. H. J. Biol. Chem. 1969, 244, 4664
39. Yip, Y. K.; Waks, M.; Beychok, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1977, 74, 64
40. Ikeda-Saito, M.; Inubushi, T.; Yonetani, T.; Eraldo Antonini, L. R.-B. a. E. C. In Methods in Enzymology; Academic Press: Waltham, MA, 1981; Vol. Vol. 76, p 113.
41. Makino, N.; Sugita, Y. J. Biol. Chem. 1978, 253, 1174
42. Podstawka, E.; Proniewicz, L. M. J. Inorg. Biochem. 2004, 98, 1502
43. Yamamoto, H.; Yonetani, T. J. Biol. Chem. 1974, 249, 7964
44. Beechem, J. M.; Haas, E. Biophys. J. 1989, 55, 1225
45. Zhao, X. J.; Tengroth, C.; Chen, R. P.; Simpson, W. R.; Spiro, T. G. J. Raman Spectrosc. 1999, 30, 773
46. Silva, M. M.; Rogers, P. H.; Arnone, A. J. Biol. Chem. 1992, 267, 17248
47. Hersleth, H. P.; Uchida, T.; Rohr, A. K.; Teschner, T.; Schuenemann, V.; Kitagawa, T.; Trautwein, A. X.; Gorbitz, C. H.; Andersson, K. K. J. Biol. Chem. 2007, 282, 23372
48. Phillips, S. E. V. J. Mol. Biol. 1980, 142, 531
49. Protein Preparation Wizard, Epik version 2.3; Schrödinger, LLC: New York, 2012.
50. Desmond Molecular Dynamics System, version 3.1; D. E. Shaw Research: New York, 2012.
51. Kaminski, G. A.; Friesner, R. A.; Tirado-Rives, J.; Jorgensen, W. L. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 6474
52. Nose, S. J. Chem. Phys. 1984, 81, 511
53. Martyna, G. J.; Tobias, D. J.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1994, 101, 4177
54. Tuckerman, M.; Berne, B. J.; Martyna, G. J. J. Chem. Phys. 1992, 97, 1990
55. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577
56. QSite, version 5.8; Schrödinger, LLC: New York, 2012.
57. Becke, A. D. Phys. Rev. A: At., Mol., Opt. Phys. 1988, 38, 3098
58. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648
59. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 1372
60. Lee, C. T.; Yang, W. T.; Parr, R. G. Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1988, 37, 785
61. Hay, P. J.; Wadt, W. R. J. Chem. Phys. 1985, 82, 270
62. Cossins, B. P.; Hosseini, A.; Guallar, V. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 959
63. Lucas, M. F.; Guallar, V. Biophys. J. 2012, 102, 887
64. Bahar, I.; Atilgan, A. R.; Demirel, M. C.; Erman, B. Phys. Rev. Lett. 1998, 80, 2733
65. Takahashi, R.; Gil, V. A.; Guallar, V. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 282
66. Ishimori, K.; Morishima, I. Biochemistry 1986, 25, 4892
67. Seybert, D. W.; Moffat, K. J. Mol. Biol. 1977, 113, 419
68. Seybert, D. W.; Moffat, K.; Gibson, Q. H. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1975, 63, 43
69. Seybert, D. W.; Moffat, K.; Gibson, Q. H. J. Biol. Chem. 1976, 251, 45
70. Jayaraman, V.; Rodgers, K. R.; Mukerji, I.; Spiro, T. G. Science 1995, 269, 1843
71. Rodgers, K. R.; Su, C.; Subramaniam, S.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 3697
72. Rodgers, K. R.; Spiro, T. G. Science 1994, 265, 1697
73. Kachalova, G. S.; Popov, A. N.; Bartunik, H. D. Science 1999, 284, 473
74. Olson, J. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1976, 73, 1140
75. Sugita, Y. J. Biol. Chem. 1975, 250, 1251
76. Ondrias, M. R.; Rousseau, D. L.; Shelnutt, J. A.; Simon, S. R. Biochemistry 1982, 21, 3428
77. Friedman, J. M.; Rousseau, D. L.; Ondrias, M. R. Annu. Rev. Phys. Chem. 1982, 33, 471
78. Friedman, J. M.; Rousseau, D. L.; Ondrias, M. R.; Stepnoski, R. A. Science 1982, 218, 1244
79. Jayaraman, V.; Spiro, T. G. Biospectroscopy 1996, 2, 311
80. Scott, T. W.; Friedman, J. M. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 5677
81. Spiro, T. G.; Wasbotten, I. H. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 34
82. Mizutani, Y.; Nagai, M. Chem. Phys. 2012, 396, 45
83. Murakawa, Y.; Nagai, M.; Mizutani, Y. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 1434
84. Samuni, U.; Dantsker, D.; Khan, I.; Friedman, A. J.; Peterson, E.; Friedman, J. M. J. Biol. Chem. 2002, 277, 25783
85. Park, S. Y.; Yokoyama, T.; Shibayama, N.; Shiro, Y.; Tame, J. R. J. Mol. Biol. 2006, 360, 690
86. Jentzen, W.; Song, X. Z.; Shelnutt, J. A. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 1684
87. Capece, L.; Marti, M. A.; Crespo, A.; Doctorovich, F.; Estrin, D. A. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 12455
88. Bikiel, D. E.; Forti, F.; Boechi, L.; Nardini, M.; Luque, F. J.; Marti, M. A.; Estrin, D. A. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 8536
89. Perutz, M. F. Nature 1970, 228, 726
90. Alcantara, R. E.; Xu, C.; Spiro, T. G.; Guallar, V. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 18451
91. Friedman, J. M.; Scott, T. W.; fisanick, G. J.; Simon, S. R.; findsen, E. W.; Ondrias, M. R.; Macdonald, V. W. Science 1985, 229, 187
92. Unzai, S.; Eich, R.; Shibayama, N.; Olson, J. S.; Morimoto, H. J. Biol. Chem. 1998, 273, 23150
93. Nagai, K.; Luisi, B.; Shih, D.; Miyazaki, G.; Imai, K.; Poyart, C.; Deyoung, A.; Kwiatkowsky, L.; Noble, R. W.; Lin, S. H.; Yu, N. T. Nature 1987, 329, 858
94. Mathews, A. J.; Olson, J. S.; Renaud, J. P.; Tame, J.; Nagai, K. J. Biol. Chem. 1991, 266, 21631
95. Tame, J.; Shih, D. T. B.; Pagnier, J.; Fermi, G.; Nagai, K. J. Mol. Biol. 1991, 218, 761
96. Maxwell, J. C.; Caughey, W. S. Biochemistry 1976, 15, 388
97. Szabo, A.; Perutz, M. F. Biochemistry 1976, 15, 4427
98. Hille, R.; Olson, J. S.; Palmer, G. J. Biol. Chem. 1979, 254, 12110
99. Chan, N. L.; Kavanaugh, J. S.; Rogers, P. H.; Arnone, A. Biochemistry 2004, 43, 118
100. Barrick, D.; Ho, N. T.; Simplaceanu, V.; Ho, C. Biochemistry 2001, 40, 3780
101. Balakrishnan, G.; Tsai, C. H.; Wu, Q.; Case, M. A.; Pevsner, A.; McLendon, G. L.; Ho, C.; Spiro, T. G. J. Mol. Biol. 2004, 340, 857
102. Sato, A.; Gao, Y.; Kitagawa, T.; Mizutani, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 9627
103. De Angelis, F.; Jarzecki, A. A.; Car, R.; Spiro, T. G. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 3065
104. Balakrishnan, G.; Zhao, X.; Podstawska, E.; Proniewicz, L. M.; Kincaid, J. R.; Spiro, T. G. Biochemistry 2009, 48, 3120
105. Kneipp, J.; Balakrishnan, G.; Chen, R. P.; Shen, T. J.; Sahu, S. C.; Ho, N. T.; Giovannelli, J. L.; Simplaceanu, V.; Ho, C.; Spiro, T. G. J. Mol. Biol. 2006, 356, 335
106. Wang, D. J.; Zhao, X. J.; Shen, T. J.; Ho, C.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 11197
107. fischer, S.; Karplus, M. Chem. Phys. Lett. 1992, 194, 252
108. Paoli, M.; Liddington, R.; Tame, J.; Wilkinson, A.; Dodson, G. J. Mol. Biol. 1996, 256, 775
109. Hub, J. S.; Kubitzki, M. B.; de Groot, B. L. PLoS Comput. Biol. 2010, 6, e1000774
110. Perutz, M. F. L. Annu. Rev. Physiol. 1990, 52, 1
111. Yonetani, T.; Park, S.; Tsuneshige, A.; Imai, K.; Kanaori, K. J. Biol. Chem. 2002, 277, 34508
112. Song, X. J.; Yuan, Y.; Simplaceanu, V.; Sahu, S. C.; Ho, N. T.; Ho, C. Biochemistry 2007, 46, 6795
113. Shaanan, B. Nature 1982, 296, 683
114. Fan, J. S.; Zheng, Y.; Choy, W. Y.; Simplaceanu, V.; Ho, N. T.; Ho, C.; Yang, D. W. Biochemistry 2013, 52, 5809
115. Syakhovich, V. E.; Saraswathi, N. T.; Ruff, M.; Bokut, S. B.; Moras, D. Acta Crystallogr., Sect. F: Struct. Biol. Cryst. Commun. 2006, 62, 106