Unity in the biochemistry of the iron-storage proteins ferritin and bacterioferritin

Chemical Reviews

Volumn 115, Issue 1, 2015, Pages 295-326

  Honarmand Ebrahimi, Kourosh ^a   Hagedoorn, Peter Leon ^a   Hagen, Wilfred R ^a  

^a DELFT UNIVERSITY OF TECHNOLOGY   (Netherlands)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOLOGY; CATALYST ACTIVITY; IRON; METAL IONS; NEURODEGENERATIVE DISEASES; REDOX REACTIONS; SCAFFOLDS;

ACQUIRED IMMUNODEFICIENCY SYNDROME; ALZHEIMER'S DISEASE; BACTERIOFERRITIN; BIOLOGICAL TRANSFORMATION; EXPRESSION LEVELS; IRON-STORAGE PROTEIN; LIPID METABOLISMS; MOLECULAR MECHANISM;

DISEASES;

BACTERIAL PROTEIN; BACTERIOFERRITIN; CYTOCHROME B; FERRITIN;

BIOCHEMISTRY; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; METABOLISM;

BACTERIAL PROTEINS; BIOCHEMICAL PHENOMENA; CYTOCHROME B GROUP; FERRITINS; MODELS, MOLECULAR;

EID: 84922253780     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr5004908     Document Type: Review

References (208)

1. Boukhalfa, H.; Crumbliss, A. L. Biometals 2002, 15, 325
2. Andrews, S. C.; Robinson, A. K.; Rodríguez-Quiñones, F. FEMS Microbiol. Rev. 2003, 27, 215
3. Aisen, P.; Enns, C.; Wessling-Resnick, M. Int. J. Biochem. Cell Biol. 2001, 33, 940
4. Edison, E. S.; Bajel, A.; Chandy, M. Eur. J. Haematol. 2008, 81, 411
5. Andrews, S. C. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1800, 691
6. Honarmand Ebrahimi, K.; Hagedoorn, P.-L.; van der Weel, L.; Verhaert, P. D.; Hagen, W. R. J. Biol. Inorg. Chem. 2012, 17, 975
7. Carrondo, M. A. EMBO J. 2003, 22, 1959
8. Haikarainen, T.; Papageorgiou, A. Cell. Mol. Life Sci. 2010, 67, 341
9. Calhoun, L. N.; Kwon, Y. M. J. Appl. Microb. 2011, 110, 375
10. Wiedenheft, B.; Mosolf, J.; Willits, D.; Yeager, M.; Dryden, K. A.; Young, M.; Douglas, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 10551
11. Grant, R.; Filman, D.; Finkel, S.; Kolter, R.; Hogle, J. Nat. Struct. Mol. Biol. 1998, 5, 294
12. Dickey, L. F.; Sreedharan, S.; Theil, E. C.; Didsbury, J. R.; Wang, Y. H.; Kaufman, R. E. J. Biol. Chem. 1987, 262, 7901
13. Arosio, P.; Adelman, T. G.; Drysdale, J. W. J. Biol. Chem. 1978, 253, 4451
14. Harrison, P. M.; Arosio, P. Biochim. Biophys. Acta 1996, 1275, 161
15. Ferreira, C.; Bucchini, D.; Martin, M.-E.; Levi, S.; Arosio, P.; Grandchamp, B.; Beaumont, C. J. Biol. Chem. 2000, 275, 3021
16. Curtis, A. R.; Fey, C.; Morris, C. M.; Bindoff, L. A.; Ince, P. G.; Chinnery, P. F.; Coulthard, A.; Jackson, M. J.; Jackson, A. P.; McHale, D. P. Nat. Genet. 2001, 28, 350
17. Jellinger, K.; Paulus, W.; Grundke-Iqbal, I.; Riederer, P.; Youdim, M. J. Neural Transm. 1990, 2, 327
18. Drakesmith, H.; Chen, N.; Ledermann, H.; Screaton, G.; Townsend, A.; Xu, X.-N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 11017
19. Watt, R. K. Biometals 2011, 24, 489
20. Recalcati, S.; Invernizzi, P.; Arosio, P.; Cairo, G. J. Autoimmun. 2008, 30, 84
21. Bu, W.; Liu, R.; Cheung-Lau, J. C.; Dmochowski, I. J.; Loll, P. J.; Eckenhoff, R. G. FASEB J. 2012, 26, 2394
22. Le Brun, N. E.; Crow, A.; Murphy, M. E. P.; Mauk, A. G.; Moore, G. R. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1800, 732
23. Bou-Abdallah, F. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1800, 719
24. Theil, E. C.; Behera, R. K.; Tosha, T. Coord. Chem. Rev. 2013, 257, 579
25. Bradley, J. M.; Moore, G. R.; Le Brun, N. E. J. Biol. Inorg. Chem. 2014, 19, 775
26. Honarmand Ebrahimi, K.; Bill, E.; Hagedoorn, P.-L.; Hagen, W. R. Nat. Chem. Biol. 2012, 8, 941
27. Honarmand Ebrahimi, K.; Hagedoorn, P. L.; Hagen, W. R. ChemBioChem 2013, 14, 1123
28. Theil, E. C. Nanoscopic Materials: Size-Dependent Phenomena and Growth Principles; Royal Society of Chemistry: London, 2014; p 358.
29. Finazzi, D.; Arosio, P. Arch. Toxicol. 2014, 88, 1787
30. George, G. N.; Richards, T.; Bare, R. E.; Gea, Y.; Prince, R. C.; Stiefel, E. I.; Watt, G. D. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 7716
31. Andrews, S. C.; Le Brun, N. E.; Barynin, V.; Thomson, A. J.; Moore, G. R.; Guest, J. R.; Harrison, P. M. J. Biol. Chem. 1995, 270, 23268
32. Yamashita, I.; Iwahori, K.; Kumagai, S. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1800, 846
33. Douglas, T.; Allen, M.; Young, M. Biopolymers Online; Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA: New York, 2005.
34. Uchida, M.; Kang, S.; Reichhardt, C.; Harlen, K.; Douglas, T. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1800, 834
35. Thomas, C. M.; Ward, T. R. Chem. Soc. Rev. 2005, 34, 337
36. Stefanini, S.; Vecchini, P.; Chiancone, E. Biochemistry 1987, 26, 1831
37. Gerl, M.; Jaenicke, R.; Smith, J. M.; Harrison, P. M. Biochemistry 1988, 27, 4089
38. Zhang, Y.; Raudah, S.; Teo, H.; Teo, G. W.; Fan, R.; Sun, X.; Orner, B. P. J. Biol. Chem. 2010, 285, 12078
39. Huard, D. J.; Kane, K. M.; Tezcan, F. A. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 169
40. Salgado, E. N.; Lewis, R. A.; Faraone-Mennella, J.; Tezcan, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6082
41. Salgado, E. N.; Faraone-Mennella, J.; Tezcan, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13374
42. Levi, S.; Luzzago, A.; Franceschinelli, F.; Santambrogio, P.; Cesareni, G.; Arosio, P. Biochem. J. 1989, 264, 381
43. Bernacchioni, C.; Ghini, V.; Pozzi, C.; Di Pisa, F.; Theil, E. C.; Turano, P. ACS Chem. Biol. 2014, 10.1021/cb500431r
44. Swift, J.; Butts, C. A.; Cheung-Lau, J.; Yerubandi, V.; Dmochowski, I. J. Langmuir 2009, 25, 5219
45. Johnson, E.; Cascio, D.; Sawaya, M. R.; Gingery, M.; Schröder, I. Structure 2005, 13, 637
46. Sana, B.; Johnson, E.; Le Magueres, P.; Criswell, A.; Cascio, D.; Lim, S. J. Biol. Chem. 2013, 288, 32663
47. MaHam, A.; Tang, Z.; Wu, H.; Wang, J.; Lin, Y. Small 2009, 5, 1706
48. Kanbak-Aksu, S.; Hasan, M. N.; Hagen, W.; Hollmann, F.; Sordi, D.; Sheldon, R.; Arends, I. Chem. Commun. 2012, 48, 5745
49. Kasyutich, O.; Ilari, A.; Fiorillo, A.; Tatchev, D.; Hoell, A.; Ceci, P. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 3621
50. Suzuki, M.; Abe, M.; Ueno, T.; Abe, S.; Goto, T.; Toda, Y.; Akita, T.; Yamada, Y.; Watanabe, Y. Chem. Commun. 2009, 4871
51. Webb, B.; Frame, J.; Zhao, Z.; Lee, M.; Watt, G. Arch. Biochem. Biophys. 1994, 309, 178
52. Aime, S.; Frullano, L.; Geninatti Crich, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2002, 41, 1017
53. Makino, A.; Harada, H.; Okada, T.; Kimura, H.; Amano, H.; Saji, H.; Hiraoka, M.; Kimura, S. Nanomed. Nanotechnol. 2011, 7, 638
54. Simsek, E.; Akif Kilic, M. J. Magn. Magn. Mater. 2005, 293, 509
55. Kilic, M. A.; Ozlu, E.; Calis, S. J. Biomed. Nanotechnol. 2012, 8, 508
56. Liang, M.; Fan, K.; Zhou, M.; Duan, D.; Zheng, J.; Yang, D.; Feng, J.; Yan, X. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2014, 111, 14900
57. Kanekiyo, M.; Wei, C.-J.; Yassine, H. M.; McTamney, P. M.; Boyington, J. C.; Whittle, J. R.; Rao, S. S.; Kong, W.-P.; Wang, L.; Nabel, G. J. Nature 2013, 499, 102
58. Abe, S.; Niemeyer, J.; Abe, M.; Takezawa, Y.; Ueno, T.; Hikage, T.; Erker, G.; Watanabe, Y. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10512
59. Takezawa, Y.; Böckmann, P.; Sugi, N.; Wang, Z.; Abe, S.; Murakami, T.; Hikage, T.; Erker, G.; Watanabe, Y.; Kitagawa, S. Dalton Trans. 2011, 40, 2190
60. Abe, S.; Hirata, K.; Ueno, T.; Morino, K.; Shimizu, N.; Yamamoto, M.; Takata, M.; Yashima, E.; Watanabe, Y. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 6958
61. Jacobs, J. F.; Hasan, M. N.; Paik, K. H.; Hagen, W. R.; van Loosdrecht, M. Biotechnol. Bioeng. 2010, 105, 918
62. Polanams, J.; Ray, A. D.; Watt, R. K. Inorg. Chem. 2005, 44, 3203
63. Honarmand Ebrahimi, K.; Hagedoorn, P.-L.; Hagen, W. R. FEBS Lett. 2013, 587, 220
64. Cutler, C.; Bravo, A.; Ray, A. D.; Watt, R. K. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 2270
65. Johnson, J. L.; Cannon, M.; Watt, R. K.; Frankel, R. B.; Watt, G. D. Biochemistry 1999, 38, 6706
66. Watt, G. D.; Frankel, R. B.; Jacobs, D.; Huang, H.; Papaefthymiou, G. C. Biochemistry 1992, 31, 5672
67. Tatur, J.; Hagedoorn, P.-L.; Overeijnder, M. L.; Hagen, W. R. Extremophiles 2006, 10, 139
68. Cowley, J. M.; Janney, D. E.; Gerkin, R. C.; Buseck, P. R. J. Struct. Biol. 2000, 131, 210
69. Papaefthymiou, G. C. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1800, 886
70. Mann, S.; Williams, J. M.; Treffry, A.; Harrison, P. M. J. Mol. Biol. 1987, 198, 405
71. Mahmoudi, M.; Sant, S.; Wang, B.; Laurent, S.; Sen, T. Adv. Drug Delivery Rev. 2011, 63, 24
72. Qiao, R.; Yang, C.; Gao, M. J. Mater. Chem. 2009, 19, 6274
73. Genove, G.; DeMarco, U.; Xu, H.; Goins, W. F.; Ahrens, E. T. Nat. Med. 2005, 11, 450
74. Cohen, B.; Dafni, H.; Meir, G.; Harmelin, A.; Neeman, M. Neoplasia 2005, 7, 109
75. Campan, M.; Lionetti, V.; Aquaro, G. D.; Forini, F.; Matteucci, M.; Vannucci, L.; Chiuppesi, F.; Di Cristofano, C.; Faggioni, M.; Maioli, M. Am. J. Physiol.-Heart C 2011, 300, H2238
76. Earls, J. P.; Ho, V. B.; Foo, T. K.; Castillo, E.; Flamm, S. D. J. Magn. Reson. Imaging 2002, 16, 111
77. Nikandrov, V.; Grätzel, C.; Moser, J.-E.; Grätzel, M. J. Photochem. Photobiol. B 1997, 41, 83
78. Keyes, J.; Hilton, R.; Farrer, J.; Watt, R. J. Nanopart. Res. 2011, 13, 2563
79. Ensign, D.; Young, M.; Douglas, T. Inorg. Chem. 2004, 43, 3441
80. Kim, I.; Hosein, H.-A.; Strongin, D. R.; Douglas, T. Chem. Mater. 2002, 14, 4874
81. Lawson, D. M.; Artymiuk, P. J.; Yewdall, S. J.; Smith, J. M. A.; Livingstone, J. C.; Treffry, A.; Luzzago, A.; Levi, S.; Arosio, P.; Cesareni, G.; Thomas, C. D.; Shaw, W. V.; Harrison, P. M. Nature 1991, 349, 541
82. Toussaint, L.; Bertrand, L.; Hue, L.; Crichton, R. R.; Declercq, J.-P. J. Mol. Biol. 2007, 365, 440
83. Masuda, T.; Goto, F.; Yoshihara, T.; Mikami, B. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2010, 400, 94
84. Ha, Y.; Shi, D.; Small, G. W.; Theil, E. C.; Allewell, N. M. J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 243
85. Bertini, I.; Lalli, D.; Mangani, S.; Pozzi, C.; Rosa, C.; Theil, E. C.; Turano, P. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 6169
86. Tosha, T.; Ng, H.-L.; Bhattasali, O.; Alber, T.; Theil, E. C. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14562
87. Marchetti, A.; Parker, M. S.; Moccia, L. P.; Lin, E. O.; Arrieta, A. L.; Ribalet, F.; Murphy, M. E. P.; Maldonado, M. T.; Armbrust, E. V. Nature 2009, 457, 467
88. Pfaffen, S.; Abdulqadir, R.; Le Brun, N. E.; Murphy, M. E. P. J. Biol. Chem. 2013, 288, 14917
89. Langlois dEstaintot, B.; Santambrogio, P.; Granier, T.; Gallois, B.; Chevalier, J. M.; Précigoux, G.; Levi, S.; Arosio, P. J. Mol. Biol. 2004, 340, 277
90. Masuda, T.; Goto, F.; Yoshihara, T.; Mikami, B. J. Biol. Chem. 2010, 285, 4049
91. Hamburger, A. E.; West, A. P., Jr; Hamburger, Z. A.; Hamburger, P.; Bjorkman, P. J. J. Mol. Biol. 2005, 349, 558
92. Tatur, J.; Hagen, W.; Matias, P. J. Biol. Inorg. Chem. 2007, 12, 615
93. Hempstead, P. D.; Hudson, A. J.; Artymiuk, P. J.; Andrews, S. C.; Banfield, M. J.; Guest, J. R.; Harrison, P. M. FEBS Lett. 1994, 350, 258
94. Stillman, T. J.; Hempstead, P. D.; Artymiuk, P. J.; Andrews, S. C.; Hudson, A. J.; Treffry, A.; Guest, J. R.; Harrison, P. M. J. Mol. Biol. 2001, 307, 587
95. Cho, K. J.; Shin, H. J.; Lee, J.-H.; Kim, K.-J.; Park, S. S.; Lee, Y.; Lee, C.; Park, S. S.; Kim, K. H. J. Mol. Biol. 2009, 390, 83
96. Arenas-Salinas, M.; Townsend, P. D.; Brito, C.; Marquez, V.; Marabolli, V.; Gonzalez-Nilo, F.; Matias, C.; Watt, R. K.; López-Castro, J. D.; Domínguez-vera, J. Biochimie 2014, 106, 39
97. Yao, H.; Jepkorir, G.; Lovell, S.; Nama, P. V.; Weeratunga, S.; Battaile, K. P.; Rivera, M. Biochemistry 2011, 50, 5236
98. Crow, A.; Lawson, T. L.; Lewin, A.; Moore, G. R.; Brun, N. E. L. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 6808
99. Swartz, L.; Kuchinskas, M.; Li, H.; Poulos, T. L.; Lanzilotta, W. N. Biochemistry 2006, 45, 4421
100. Weeratunga, S. K.; Lovell, S.; Yao, H.; Battaile, K. P.; Fischer, C. J.; Gee, C. E.; Rivera, M. Biochemistry 2010, 49, 1160
101. Janowski, R.; Auerbach-Nevo, T.; Weiss, M. S. Protein Sci. 2008, 17, 1138
102. Macedo, S.; Romão, C. V.; Mitchell, E.; Matias, P. M.; Liu, M. Y.; Xavier, A. V.; LeGall, J.; Teixeira, M.; Lindley, P.; Carrondo, M. A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2003, 10, 285
103. Coelho, A. V.; Macedo, S.; Matias, P. M.; Thompson, A. W.; LeGall, J.; Carrondo, M. A. Acta. Crystallogr., Sect. D 2001, 57, 326
104. Levi, S.; Luzzago, A.; Cesareni, G.; Cozzi, A.; Franceschinelli, F.; Albertini, A.; Arosio, P. J. Biol. Chem. 1988, 263, 18086
105. Levi, S.; Salfeld, J.; Franceschinelli, F.; Cozzi, A.; Dorner, M. H.; Arosio, P. Biochemistry 1989, 28, 5179
106. Boyd, D.; Vecoli, C.; Belcher, D. M.; Jain, S. K.; Drysdale, J. W. J. Biol. Chem. 1985, 260, 11755
107. Sun, S.; Arosio, P.; Levi, S.; Chasteen, N. D. Biochemistry 1993, 32, 9362
108. Lawson, D. M.; Treffry, A.; Artymiuk, P. J.; Harrison, P. M.; Yewdall, S. J.; Luzzago, A.; Cesareni, G.; Levi, S.; Arosio, P. FEBS Lett. 1989, 254, 207
109. Tosha, T.; Hasan, M. R.; Theil, E. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 18182
110. Behera, R. K.; Theil, E. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2014, 111, 7925
111. Schwartz, J. K.; Liu, X. S.; Tosha, T.; Theil, E. C.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 9441
112. Kwak, Y.; Schwartz, J. K.; Haldar, S.; Behera, R. K.; Tosha, T.; Theil, E. C.; Solomon, E. I. Biochemistry 2014, 53, 473
113. Treffry, A.; Zhao, Z.; Quail, M. A.; Guest, J. R.; Harrison, P. M. FEBS Lett. 1998, 432, 213
114. Bou-Abdallah, F.; Arosio, P.; Santambrogio, P.; Yang, X.; Janus-Chandler, C.; Chasteen, N. D. Biochemistry 2002, 41, 11184
115. Edgcomb, S. P.; Murphy, K. P. Proteins 2002, 49, 1
116. Bou-Abdallah, F.; Woodhall, M. R.; Velázquez-Campoy, A.; Andrews, S. C.; Chasteen, N. D. Biochemistry 2005, 44, 13837
117. Rui, H.; Rivera, M.; Im, W. Biochemistry 2012, 51, 9900
118. de Val, N.; Declercq, J.-P.; Lim, C. K.; Crichton, R. R. J. Inorg. Biochem. 2012, 112, 77
119. Laghaei, R.; Evans, D. G.; Coalson, R. D. Proteins 2013, 81, 1042
120. Makeyev, A. V.; Liebhaber, S. A. Rna 2002, 8, 265
121. Leidgens, S.; Bullough, K. Z.; Shi, H.; Li, F.; Shakoury-Elizeh, M.; Yabe, T.; Subramanian, P.; Hsu, E.; Natarajan, N.; Nandal, A. J. Biol. Chem. 2013, 288, 17791
122. Shi, H.; Bencze, K. Z.; Stemmler, T. L.; Philpott, C. C. Science 2008, 320, 1207
123. Izumi, Y.; Yumiko, Y.; Mitsuaki, T.; Fumio, K. Biochem. J. 2014, 462, 25
124. Lee, S. J.; McCormick, M. S.; Lippard, S. J.; Cho, U.-S. Nature 2013, 494, 380
125. Stefanini, S.; Desideri, A.; Vecchini, P.; Drakenberg, T.; Chiancone, E. Biochemistry 1989, 28, 378
126. Desideri, A.; Stefanini, S.; Polizio, F.; Petruzzelli, R.; Chiancone, E. FEBS Lett. 1991, 287, 10
127. Douglas, T.; Ripoll, D. R. Protein Sci. 1998, 7, 1083
128. Bou-Abdallah, F.; Arosio, P.; Levi, S.; Janus-Chandler, C.; Chasteen, N. D. J. Biol. Inorg. Chem. 2003, 8, 489
129. Bou-Abdallah, F.; Zhao, G.; Biasiotto, G.; Poli, M.; Arosio, P.; Chasteen, N. D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17801
130. Laghaei, R.; Kowallis, W.; Evans, D. G.; Coalson, R. D. J. Phys. Chem. A 2014, 118, 7442
131. Pfaffen, S.; Abdulqadir, R.; Le Brun, N. E.; Murphy, M. E. J. Biol. Chem. 2013, 288, 14917
132. Wade, V. J.; Levi, S.; Arosio, P.; Treffry, A.; Harrison, P. M.; Mann, S. J. Mol. Biol. 1991, 221, 1443
133. Bou-Abdallah, F.; Biasiotto, G.; Arosio, P.; Chasteen, N. D. Biochemistry 2004, 43, 4332
134. Liu, H.-L.; Zhou, H.-N.; Xing, W.-M.; Zhao, J.-F.; Li, S.-X.; Huang, J.-F.; Bi, R.-C. FEBS Lett. 2004, 573, 93
135. Zhao, G.; Bou-Abdallah, F.; Yang, X.; Arosio, P.; Chasteen, N. D. Biochemistry 2001, 40, 10832
136. Yang, X.; Chen-Barrett, Y.; Arosio, P.; Chasteen, N. D. Biochemistry 1998, 37, 9743
137. Honarmand Ebrahimi, K.; Hagedoorn, P.-L.; Jongejan, J.; Hagen, W. J. Biol. Inorg. Chem. 2009, 14, 1265
138. Bou-Abdallah, F.; Yang, H.; Awomolo, A.; Cooper, B.; Woodhall, M. R.; Andrews, S. C.; Chasteen, N. D. Biochemistry 2013, 53, 483
139. Wong, S. G.; Abdulqadir, R.; Le Brun, N. E.; Moore, G. R.; Mauk, A. G. Biochem. J. 2012, 444, 553
140. Yang, X.; Le Brun, N. E.; Thomson, A. J.; Moore, G. R.; Chasteen, N. D. Biochemistry 2000, 39, 4915
141. Bou-Abdallah, F.; Lewin, A. C.; Le Brun, N. E.; Moore, G. R.; Chasteen, N. D. J. Biol. Chem. 2002, 277, 37064
142. Treffry, A.; Zhao, Z.; Quail, M. A.; Guest, J. R.; Harrison, P. M. Biochemistry 1995, 34, 15204
143. Fetter, J.; Cohen, J.; Danger, D.; Sanders-Loehr, J.; Theil, E. C. J. Biol. Inorg. Chem. 1997, 2, 652
144. Zhao, G.; Su, M.; Chasteen, N. D. J. Mol. Biol. 2005, 352, 467
145. Liu, X.; Theil, E. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 8557
146. Bou-Abdallah, F.; Papaefthymiou, G. C.; Scheswohl, D. M.; Stanga, S. D.; Arosio, P.; Chasteen, N. D. Biochem. J. 2002, 364, 57
147. Pereira, A. S.; Small, W.; Krebs, C.; Tavares, P.; Edmondson, D. E.; Theil, E. C.; Huynh, B. H. Biochemistry 1998, 37, 9871
148. Pereira, A. S.; Tavares, P.; Lloyd, S. G.; Danger, D.; Edmondson, D. E.; Theil, E. C.; Huynh, B. H. Biochemistry 1997, 36, 7917
149. Jameson, G. N. L.; Jin, W.; Krebs, C.; Perreira, A. S.; Tavares, P.; Liu, X.; Theil, E. C.; Huynh, B. H. Biochemistry 2002, 41, 13435
150. Moënne-Loccoz, P.; Krebs, C.; Herlihy, K.; Edmondson, D. E.; Theil, E. C.; Huynh, B. H.; Loehr, T. M. Biochemistry 1999, 38, 5290
151. Tinberg, C. E.; Lippard, S. J. Acc. Chem. Res. 2011, 44, 280
152. Hwang, J.; Krebs, C.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Theil, E. C.; Penner-Hahn, J. E. Science 2000, 287, 122
153. Liu, K. E.; Valentine, A. M.; Qiu, D.; Edmondson, D. E.; Appelman, E. H.; Spiro, T. G.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 4997
154. Liu, K. E.; Valentine, A. M.; Wang, D.; Huynh, B. H.; Edmondson, D. E.; Salifoglou, A.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 10174
155. Moënne-Loccoz, P.; Baldwin, J.; Ley, B. A.; Loehr, T. M.; Bollinger, J. M. Biochemistry 1998, 37, 14659
156. Bollinger, J. M.; Krebs, C.; Vicol, A.; Chen, S.; Ley, B. A.; Edmondson, D. E.; Huynh, B. H. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 1094
157. Broadwater, J. A.; Achim, C.; Münck, E.; Fox, B. G. Biochemistry 1999, 38, 12197
158. Broadwater, J. A.; Ai, J.; Loehr, T. M.; Sanders, L.; Fox, B. G. Biochemistry 1998, 37, 14664
159. Kim, K.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 4914
160. Dong, Y.; Menage, S.; Brennan, B. A.; Elgren, T. E.; Jang, H. G.; Pearce, L. L.; Que, L. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 1851
161. Ookubo, T.; Sugimoto, H.; Nagayama, T.; Masuda, H.; Sato, T.; Tanaka, K.; Maeda, Y.; Okawa, H.; Hayashi, Y.; Uehara, A.; Suzuki, M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 701
162. Chavez, F. A.; Ho, R. Y. N.; Pink, M.; Young, J. V. G.; Kryatov, S. V.; Rybak-Akimova, E. V.; Andres, H.; Münck, E.; Que, J. L.; Tolman, W. B. Angew. Chem. 2002, 114, 157
163. Dong, Y.; Zang, Y.; Shu, L.; Wilkinson, E. C.; Que, L.; Kauffmann, K.; Münck, E. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 12683
164. Kodera, M.; Taniike, Y.; Itoh, M.; Tanahashi, Y.; Shimakoshi, H.; Kano, K.; Hirota, S.; Iijima, S.; Ohba, M.; Okawa, H. Inorg. Chem. 2001, 40, 4821
165. Zang, Y.; Dong, Y.; Que, L.; Kauffmann, K.; Muenck, E. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 1169
166. Horner, O.; Jeandey, C.; Oddou, J.-L.; Bonville, P.; Latour, J.-M. Eur. J. Inorg. Chem. 2002, 2002, 1186
167. Ahmad, S.; McCallum, J. D.; Shiemke, A. K.; Appelman, E. H.; Loehr, T. M.; Sanders-Loehr, J. Inorg. Chem. 1988, 27, 2230
168. Horner, O.; Jeandey, C.; Oddou, J.-L.; Bonville, P.; McKenzie, C. J.; Latour, J.-M. Eur. J. Inorg. Chem. 2002, 2002, 3278
169. Simaan, A. J.; Döpner, S.; Banse, F.; Bourcier, S.; Bouchoux, G.; Boussac, A.; Hildebrandt, P.; Girerd, J.-J. Eur. J. Inorg. Chem. 2000, 2000, 1627
170. Waldo, G. S.; Ling, J.; Sanders-Loehr, J.; Theil, E. C. Science 1993, 259, 796
171. Sun, S.; Chasteen, N. D. Biochemistry 1994, 33, 15095
172. Ryle, M. J.; Liu, A.; Muthukumaran, R. B.; Ho, R. Y.; Koehntop, K. D.; McCracken, J.; Que, L.; Hausinger, R. P. Biochemistry 2003, 42, 1854
173. Bauminger, E. R.; Harrison, P. M.; Hechel, D.; Hodson, N. W.; Nowik, I.; Treffry, A.; Yewdall, S. J. Biochem. J. 1993, 296, 709
174. Bauminger, E. R.; Treffry, A.; Quail, M. A.; Zhao, Z.; Nowik, I.; Harrison, P. M. Biochemistry 1999, 38, 7791
175. Bauminger, E. R.; Treffry, A.; Quail, M. A.; Zhao, Z.; Nowik, I.; Harrison, P. M. Inorg. Chim. Acta 2000, 297, 171
176. Tatur, J.; Hagen, W. R. FEBS Lett. 2005, 579, 4729
177. Honarmand Ebrahimi, K.; Hagedoorn, P.-L.; Hagen, W. R. J. Biol. Inorg. Chem. 2010, 15, 1243
178. Watt, R. K. ChemBioChem 2013, 14, 415
179. Turano, P.; Lalli, D.; Felli, I. C.; Theil, E. C.; Bertini, I. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 545
180. Baran, P.; Boca, R.; Chakraborty, I.; Giapintzakis, J.; Herchel, R.; Huang, Q.; McGrady, J. E.; Raptis, R. G.; Sanakis, Y.; Simopoulos, A. Inorg. Chem. 2008, 47, 645
181. Lalli, D.; Turano, P. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 2676
182. López-Castro, J.; Delgado, J.; Perez-Omil, J.; Gálvez, N.; Cuesta, R.; Watt, R. K.; Domínguez-Vera, J. M. Dalton Trans. 2012, 41, 1320
183. Luscieti, S.; Santambrogio, P.; dEstaintot, B. L.; Granier, T.; Cozzi, A.; Poli, M.; Gallois, B.; Finazzi, D.; Cattaneo, A.; Levi, S. J. Biol. Chem. 2010, 285, 11948
184. Cozzi, A.; Rovelli, E.; Frizzale, G.; Campanella, A.; Amendola, M.; Arosio, P.; Levi, S. Neurobiol. Dis. 2010, 37, 77
185. Levi, S.; Yewdall, S.; Harrison, P.; Santambrogio, P.; Cozzi, A.; Rovida, E.; Albertini, A.; Arosio, P. Biochem. J. 1992, 288, 591
186. Lawson, T. L.; Crow, A.; Lewin, A.; Yasmin, S.; Moore, G. R.; Le Brun, N. E. Biochemistry 2009, 48, 9031
187. Watt, R. K.; Hilton, R. J.; Graff, D. M. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1800, 745
188. Castruita, M.; Elmegreen, L. A.; Shaked, Y.; Stiefel, E. I.; Morel, F. M. J. Inorg. Biochem. 2007, 101, 1686
189. Kell, D. B.; Pretorius, E. Metallomics 2014, 6, 748
190. FUNK, F.; LENDERS, J. P.; Crichton, R. R.; Schneider, W. Eur. J. Biochem. 1985, 152, 167
191. Sirivech, S.; Frieden, E.; Osaki, S. Biochem. J. 1974, 143, 311
192. Jacobs, D.; Watt, G.; Frankel, R.; Papaefthymiou, G. Biochemistry 1989, 28, 1650
193. Watt, G. D.; Jacobs, D.; Frankel, R. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1988, 85, 7457
194. Tatur, J.; Hagen, W. R.; Heering, H. A. Dalton T. 2009, 2837
195. Jones, T.; Spencer, R.; Walsh, C. Biochemistry 1978, 17, 4011
196. Liu, X.; Jin, W.; Theil, E. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3653
197. Tosha, T.; Behera, R. K.; Ng, H.-L.; Bhattasali, O.; Alber, T.; Theil, E. C. J. Biol. Chem. 2012, 287, 13016
198. Kidane, T. Z.; Sauble, E.; Linder, M. C. Am. J. Physiol. (Cell Physiol.) 2006, 291, C445
199. Truty, J.; Malpe, R.; Linder, M. C. J. Biol. Chem. 2001, 276, 48775
200. De Domenico, I.; Vaughn, M. B.; Li, L.; Bagley, D.; Musci, G.; Ward, D. M.; Kaplan, J. EMBO J. 2006, 25, 5396
201. Yasmin, S.; Andrews, S. C.; Moore, G. R.; Le Brun, N. E. J. Biol. Chem. 2011, 286, 3473
202. Quail, M. A.; Jordan, P.; Grogan, J. M.; Butt, J. N.; Lutz, M.; Thomson, A. J.; Andrews, S. C.; Guest, J. R. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1996, 229, 635
203. Yao, H.; Wang, Y.; Lovell, S.; Kumar, R.; Ruvinsky, A. M.; Battaile, K. P.; Vakser, I. A.; Rivera, M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 13470
204. McLendon, G. Acc. Chem. Res. 1988, 21, 160
205. Weeratunga, S. K.; Gee, C. E.; Lovell, S.; Zeng, Y.; Woodin, C. L.; Rivera, M. Biochemistry 2009, 48, 7420
206. Kluyver, A. J.; Donker, H. J. Chemie der Zelle und Gewebe 1926, 13, 134
207. Kamp, A. F.; LaRiviere, J. W. M.; Verhoeven, W. Albert Jan Kluyver: his life and works; North Holland Publ. Comp.: Amsterdam, 1959.
208. Cozzi, A.; Corsi, B.; Levi, S.; Santambrogio, P.; Biasiotto, G.; Arosio, P. Blood 2004, 103, 2377