Mass spectrometry quantifies protein interactions-From molecular chaperones to membrane porins

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 53, Issue 51, 2014, Pages 14002-14015

  Hopper, Jonathan T S ^a   Robinson, Carol V ^a  

^a UNIVERSITY OF OXFORD   (United Kingdom)

Author keywords

Binding constants; Ion mobility; Mass spectrometry; Membrane proteins; Protein protein interactions

Indexed keywords

AMINO ACIDS; BIOLOGICAL MEMBRANES; CHEMICAL ANALYSIS; GASES; LIGANDS; MASS SPECTROMETRY;

BINDING CONSTANT; DISSOCIATION MECHANISMS; ION MOBILITY; MEMBRANE PROTEINS; NON-COVALENT INTERACTION; PROTEIN-PROTEIN INTERACTIONS; QUANTITATIVE INFORMATION; QUATERNARY INTERACTIONS;

PROTEINS;

LIGAND; PROTEIN; PROTEIN BINDING;

AMINO ACID SEQUENCE; CHEMICAL STRUCTURE; MASS SPECTROMETRY; PROTEIN CONFORMATION;

AMINO ACID SEQUENCE; LIGANDS; MASS SPECTROMETRY; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN BINDING; PROTEIN CONFORMATION; PROTEINS;

EID: 84917681871     PISSN: 14337851     EISSN: 15213773     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.201403741     Document Type: Review

References (121)

1. A. C. Gingras, M. Gstaiger, B. Raught, R. Aebersold, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 645-654.
2. G. W. Li, X. S. Xie, Nature 2011, 475, 308-315.
3. H. Kitano, Science 2002, 295, 1662-1664.
4. K. Vuignier, J. Schappler, J.-L. Veuthey, P.-A. Carrupt, S. Martel, Anal. Bioanal. Chem. 2010, 398, 53-66.
5. D. S. Hage, S. A. Tweed, J. Chromatogr. B 1997, 699, 499-525.
6. N. H. H. Heegaard, R. T. Kennedy, Electrophoresis 1999, 20, 3122-3133.
7. J. Fenn, M. Mann, C. Meng, S. Wong, C. Whitehouse, Science 1989, 246, 64-71.
8. M. Karas, U. Bahr, T. Dulcks, Fresenius J. Anal. Chem. 2000, 366, 669-676.
9. a) J. T. S. Hopper, A. Rawlings, J. P. Afonso, D. Channing, R. Layfield, N. J. Oldham, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2012, 23, 1757-1767;
10. b) B. Ganem, Y. T. Li, J. D. Henion, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 6294-6296;
11. c) V. Katta, B. T. Chait, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 8534-8535.
12. F. Sobott, H. Hernandez, M. G. McCammon, M. A. Tito, C. V. Robinson, Anal. Chem. 2002, 74, 1402-1407.
13. a) J. L. P. Benesch, B. T. Ruotolo, D. A. Simmons, C. V. Robinson, Chem. Rev. 2007, 107, 3544-3567;
14. b) I. V. Chernushevich, B. A. Thomson, Anal. Chem. 2004, 76, 1754-1760;
15. c) N. Tahallah, M. Pinkse, C. S. Maier, A. J. Heck, Rapid Commun. Mass Spectrom. 2001, 15, 596-601;
16. d) R. H. H. van den Heuvel, E. van Duijn, H. Mazon, S. A. Synowsky, K. Lorenzen, C. Versluis, S. J. J. Brouns, D. Langridge, J. van der Oost, J. Hoyes, A. J. R. Heck, Anal. Chem. 2006, 78, 7473-7483.
17. A. R. McKay, B. T. Ruotolo, L. L. Ilag, C. V. Robinson, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11433-11442.
18. M. Sharon, S. Witt, E. Glasmacher, W. Baumeister, C. V. Robinson, J. Biol. Chem. 2007, 282, 18448-18457.
19. J. Snijder, R. J. Rose, D. Veesler, J. E. Johnson, A. J. Heck, Angew. Chem. 2013, 125, 4112-4115;
20. Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 4020-4023.
21. a) J. A. Loo, Mass Spectrom. Rev. 1997, 16, 1-23;
22. b) C. Uetrecht, A. J. R. Heck, Angew. Chem. 2011, 123, 8398-8413;
23. Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 8248-8262.
24. a) D. P. Smith, S. E. Radford, A. E. Ashcroft, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 6794-6798;
25. b) A. J. Baldwin, H. Lioe, C. V. Robinson, L. E. Kay, J. L. P. Benesch, J. Mol. Biol. 2011, 413, 297-309.
26. J. J. Sims, A. Haririnia, B. C. Dickinson, D. Fushman, R. E. Cohen, Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, 16, 883-U112.
27. a) Z. Hall, C. V. Robinson, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2012, 23, 1161-1168;
28. b) I. A. Kaltashov, A. Mohimen, Anal. Chem. 2005, 77, 5370-5379.
29. E. N. Kitova, A. El-Hawiet, P. D. Schnier, J. S. Klassen, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2012, 23, 431-441.
30. J. M. Daniel, S. D. Friess, S. Rajagopalan, S. Wendt, R. Zenobi, Int. J. Mass Spectrom. 2002, 216, 1-27.
31. L. Liu, E. N. Kitova, J. S. Klassen, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2011, 22, 310-318.
32. a) L. Han, E. N. Kitova, M. Tan, X. Jiang, J. S. Klassen, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2014, 25, 111-119;
33. b) H. Lin, E. N. Kitova, J. S. Klassen, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2014, 25, 104-110;
34. c) Y. Z. Liu, B. Su, X. Wang, Rapid Commun. Mass Spectrom. 2012, 26, 719-727.
35. a) P. W. Huang, T. Farkas, S. Marionneau, W. M. Zhong, N. Ruvoen-Clouet, A. L. Morrow, M. Altaye, L. K. Pickering, D. S. Newburg, J. LePendu, X. Jiang, J. Infect. Dis. 2003, 188, 19-31;
36. b) P.W. Huang, T. Farkas, W. M. Zhong, S. Thornton, A. L. Morrow, J. Xi, J. Virol. 2005, 79, 6714-6722.
37. L. Han, P. I. Kitov, E. N. Kitova, M. Tan, L. Y. Wang, M. Xia, X. Jiang, J. S. Klassen, Glycobiology 2013, 23, 276-285.
38. A. El-Hawiet, E. N. Kitova, D. Arutyunov, D. J. Simpson, C. M. Szymanski, J. S. Klassen, Anal. Chem. 2012, 84, 3867-3870.
39. A. El-Hawiet, G. K. Shoemaker, R. Daneshfar, E. N. Kitova, J. S. Klassen, Anal. Chem. 2012, 84, 50-58.
40. a) B. T. Ruotolo, K. Giles, I. Campuzano, A. M. Sandercock, R. H. Bateman, C. V. Robinson, Science 2005, 310, 1658-1661;
41. b) C. Uetrecht, R. J. Rose, E. van Duijn, K. Lorenzen, A. J. R. Heck, Chem. Soc. Rev. 2010, 39, 1633-1655.
42. A. El-Hawiet, E. N. Kitova, J. S. Klassen, Anal. Chem. 2013, 85, 7637-7644.
43. I.-o. Ebong, N. Morgner, M. Zhou, M. A. Saraiva, S. Daturpalli, S. E. Jackson, C. V. Robinson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 17939-17944.
44. L. Konermann, B. A. Collings, D. J. Douglas, Biochemistry 1997, 36, 5554-5559.
45. a) L. Konermann, F. I. Rosell, A. G. Mauk, D. J. Douglas, Biochemistry 1997, 36, 6448-6454;
46. b) L. Konermann, D. J. Douglas, Rapid Commun. Mass Spectrom. 1998, 12, 435-442;
47. c) Y. L. Chen, J. M. Campbell, B. A. Collings, L. Konermann, D. J. Douglas, Rapid Commun. Mass Spectrom. 1998, 12, 1003-1010.
48. J. Liu, L. Konermann, Biochemistry 2013, 52, 1717-1724.
49. Z. L. Li, A. K. Sau, S. D. Shen, C. Whitehouse, T. Baasov, K. S. Anderson, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 9938-9939.
50. Z. Miao, H. Chen, P. Liu, Y. Liu, Anal. Chem. 2011, 83, 3994-3997.
51. M. Peschke, U. H. Verkerk, P. Kebarle, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2004, 15, 1424-1434.
52. L. Konermann, E. Ahadi, A. D. Rodriguez, S. Vahidi, Anal. Chem. 2013, 85, 2-9.
53. J. L. P. Benesch, B. T. Ruotolo, Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 641-649.
54. a) L. Shimon, M. Sharon, A. Horovitz, Biophys. J. 2010, 99, 1645-1649;
55. b) L. A. Lane, B. T. Ruotolo, C. V. Robinson, G. Favrin, J. L. P. Benesch, Int. J. Mass Spectrom. 2009, 283, 169-177.
56. J. X. Sun, E. N. Kitova, W. J. Wang, J. S. Klassen, Anal. Chem. 2006, 78, 3010-3018.
57. H. Lin, E. N. Kitova, J. S. Klassen, Anal. Chem. 2013, 85, 8919-8922.
58. K. Sokratous, L. V. Roach, D. Channing, J. Strachan, J. Long, M. S. Searle, R. Layfield, N. J. Oldham, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 6416-6424.
59. J. L. P. Benesch, C. V. Robinson, Nature 2009, 462, 576-577.
60. a) J. Sun, E. N. Kitova, J. S. Klassen, Anal. Chem. 2007, 79, 416-425;
61. b) D. Cubrilovic, A. Biela, F. Sielaff, T. Steinmetzer, G. Klebe, R. Zenobi, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2012, 23, 1768-1777.
62. a) J. T. S. Hopper, K. Sokratous, N. J. Oldham, Anal. Biochem. 2012, 421, 788-790;
63. b) G. R. Hilton, G. K. Hochberg, A. Laganowsky, S. I. McGinnigle, A. J. Baldwin, J. L. Benesch, Philos. Trans. R. Soc. London Ser. B 2013, 368, 20110405;
64. c) J. T. S. Hopper, N. J. Oldham, Anal. Chem. 2011, 83, 7472-7479.
65. J. Marcoux, C. V. Robinson, Structure 2013, 21, 1541-1550.
66. a) R. Franski, B. Gierczyk, T. Kozik, Rapid Commun. Mass Spectrom. 2008, 22, 2747-2749;
67. b) V. Gabelica, N. Galic, E. De Pauw, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2002, 13, 946-953;
68. c) B. Kralj, A. Smidovnik, J. Kobe, Rapid Commun. Mass Spectrom. 2009, 23, 171-180.
69. a) L. Liu, D. Bagal, E. N. Kitova, P. D. Schnier, J. S. Klassen, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 15980-15981;
70. b) L. Liu, K. Michelsen, E. N. Kitova, P. D. Schnier, J. S. Klassen, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 17658-17660.
71. K. Barylyuk, R. M. Balabin, D. Gruenstein, R. Kikkeri, V. Frankevich, P. H. Seeberger, R. Zenobi, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2011, 22, 1167-1177.
72. K. Breuker, F.W. McLafferty, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 18145-18152.
73. J. Kuriyan, D. Eisenberg, Nature 2007, 450, 983-990.
74. a)W. Chazin, T. D. Veenstra, Rapid Commun. Mass Spectrom. 1999, 13, 548-555;
75. P. M. Gehrig, C. H. You, R. Dallinger, C. Gruber, M. Brouwer, J. H. R. Kagi, P. E. Hunziker, Protein Sci. 2000, 9, 395-402.
76. H. Rogniaux, S. Sanglier, K. Strupat, S. Azza, O. Roitel, V. Ball, D. Tritsch, G. Branlant, A. Van Dorsselaer, Anal. Biochem. 2001, 291, 48-61.
77. D. Cubrilovic,W. Haap, K. Barylyuk, A. Ruf,M. Badertscher,M. Gubler, T. Tetaz, C. Joseph, J. Benz, R. Zenobi, ACS Chem. Biol. 2014, 9, 218-226.
78. A. Dyachenko, R. Gruber, L. Shimon, A. Horovitz, M. Sharon, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 7235-7239.
79. A. Horovitz, K. R. Willison, Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 646-651.
80. D. Picard, Cell. Mol. Life Sci. 2002, 59, 1640-1648.
81. N. Morgner, C. V. Robinson, Anal. Chem. 2012, 84, 2939-2948.
82. R. J. Rose, A. F. Labrijn, E. T. J. van den Bremer, S. Loverix, I. Lasters, P. H. C. van Berkel, J. G. J. van de Winkel, J. Schuurman, P. W. H. I. Parren, A. J. R. Heck, Structure 2011, 19, 1274-1282.
83. C. Uetrecht, N. R.Watts, S. J. Stahl, P. T.Wingfield, A. C. Steven, A. J. R. Heck, Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 13368-13371.
84. S. Kang, L. M. Oltrogge, C. C. Broomell, L. O. Liepold, P. E. Prevelige, M. Young, T. Douglas, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 16527-16529.
85. M. Haslbeck, T. Franzmann, D. Weinfurtner, J. Buchner, Nat. Struct. Mol. Biol. 2005, 12, 842-846.
86. a) J. Horwitz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1992, 89, 10449-10453;
87. b) J. P. Brady, D. Garland, Y. Duglas-Tabor, W. G. Robison, A. Groome, E. F. Wawrousek, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1997, 94, 884-889.
88. H. Ecroyd, J. A. Carver, Cell. Mol. Life Sci. 2009, 66, 62-81.
89. J. Horwitz, Semin. Cell Dev. Biol. 2000, 11, 53-60.
90. J. A. Aquilina, J. L. P. Benesch, L. L. Ding, O. Yaron, J. Horwitz, C. V. Robinson, J. Biol. Chem. 2005, 280, 14485-14491.
91. A. J. Painter, N. Jaya, E. Basha, E. Vierling, C. V. Robinson, J. L. P. Benesch, Chem. Biol. 2008, 15, 246-253.
92. F. Sobott, J. L. P. Benesch, E. Vierling, C. V. Robinson, J. Biol. Chem. 2002, 277, 38921-38929.
93. a) L. L. Ilag, H. Videler, A. R. McKay, F. Sobott, P. Fucini, K. H. Nierhaus, C. V. Robinson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 8192-8197;
94. b) C. L. Hanson, H. Videler, C. Santos, J. P. G. Ballesta, C. V. Robinson, J. Biol. Chem. 2004, 279, 42750-42757.
95. A. A. D. Beauclerk, E. Cundliffe, J. Dijk, J. Biol. Chem. 1984, 259, 6559-6563.
96. S. Deroo, S.-J. Hyung, J. Marcoux, Y. Gordiyenko, R. K. Koripella, S. Sanyal, C. V. Robinson, ACS Chem. Biol. 2012, 7, 1120-1127.
97. a) M. J. M. Saraiva, Hum. Mutat. 1995, 5, 191-196;
98. b) V. Plante-Bordeneuve, T. Lalu, M. Misrahi, M. M. Reilly, D. Adams, C. Lacroix, G. Said, Neurology 1998, 51, 708-714;
99. c) Y. Sekijima, R. L. Wiseman, J. Matteson, P. Hammarstrom, S. R. Miller, A. R. Sawkar, W. E. Balch, J.W. Kelly, Cell 2005, 121, 73-85.
100. C. A. Keetch, E. H. C. Bromley, M. G. McCammon, N. Wang, J. Christodoulou, C. V. Robinson, J. Biol. Chem. 2005, 280, 41667-41674.
101. a) N. P. Barrera, N. Di Bartolo, P. J. Booth, C. V. Robinson, Science 2008, 321, 243-246;
102. b) N. P. Barrera, C. V. Robinson, Annu. Rev. Biochem. 2011, 80, 247-271;
103. c) A. Laganowsky, E. Reading, J. T. Hopper, C. V. Robinson, Nat. Protoc. 2013, 8, 639-651.
104. J. Marcoux, S. C. Wang, A. Politis, E. Reading, J. Ma, P. C. Biggin, M. Zhou, H. Tao, Q. Zhang, G. Chang, N. Morgner, C. V. Robinson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 9704-9709.
105. R. J. Dawson, K. P. Locher, Nature 2006, 443, 180-185.
106. G. Szakács, J. K. Paterson, J. A. Ludwig, C. Booth-Genthe, M. M. Gottesman, Nat. Rev. Drug Discovery 2006, 5, 219-234.
107. S. G. Aller, J. Yu, A. Ward, Y. Weng, S. Chittaboina, R. Zhuo, P. M. Harrell, Y. T. Trinh, Q. Zhang, I. L. Urbatsch, G. Chang, Science 2009, 323, 1718-1722.
108. B. Verhalen, S. Ernst, M. Borsch, S. Wilkens, J. Biol. Chem. 2012, 287, 1112-1127.
109. a) I. Hänelt, D. Wunnicke, E. Bordignon, H.-J. Steinhoff, D. J. Slotboom, Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 210-214;
110. b) E. R. Georgieva, P. P. Borbat, C. Ginter, J. H. Freed, O. Boudker, Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 215-221.
111. a) A. J. Borysik, D. J. Hewitt, C. V. Robinson, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 6078-6083;
112. b) S. C. Wang, A. Politis, N. Di Bartolo, V. N. Bavro, S. J. Tucker, P. J. Booth, N. P. Barrera, C. V. Robinson, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 15468-15470.
113. a) M. T. Marty, H. Zhang, W. Cui, M. L. Gross, S. G. Sligar, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2013, 25, 269-277;
114. b) J. T. S. Hopper, Y. T.-C. Yu, D. Li, A. Raymond, M. Bostock, I. Liko, V. Mikhailov, A. Laganowsky, J. L. P. Benesch, M. Caffrey, D. Nietlispach, C. V. Robinson, Nat. Methods 2013, 10, 1206-1208.
115. Y. X. Zhang, L. Liu, R. Daneshfar, E. N. Kitova, C. S. Li, F. Jia, C.W. Cairo, J. S. Klassen, Anal. Chem. 2012, 84, 7618-7621.
116. R. J. Rose, E. Damoc, E. Denisov, A. Makarov, A. J. R. Heck, Nat. Methods 2012, 9, 1084-1086.
117. a) Y. Xie, J. Zhang, S. Yin, J. A. Loo, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 14432-14433;
118. b) H. Zhang, W. Cui, J. Wen, R. E. Blankenship, M. L. Gross, Anal. Chem. 2011, 83, 5598-5606.
119. a) K. Giles, J. P. Williams, I. Campuzano, Rapid Commun. Mass Spectrom. 2011, 25, 1559-1566;
120. b) S. I. Merenbloom, R. S. Glaskin, Z. B. Henson, D. E. Clemmer, Anal. Chem. 2009, 81, 1482-1487.
121. J. L. P. Benesch, B. T. Ruotolo, D. A. Simmons, N. P. Barrera, N. Morgner, L. C. Wang, R. Helen, C. V. Robinson, J. Struct. Biol. 2010, 172, 161-168.