Modern biomolecular mass spectrometry and its role in studying virus structure, dynamics, and assembly

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 50, Issue 36, 2011, Pages 8248-8262

  Uetrecht, Charlotte ^a,b,c   Heck, Albert J R ^a,b  

^a UTRECHT UNIVERSITY   (Netherlands)

^b NETHERLANDS PROTEOMICS CENTRE   (Netherlands)

^c UPPSALA UNIVERSITY   (Sweden)

Author keywords

mass spectrometry; proteomics; structural biology; structure elucidation; viruses

Indexed keywords

ANALYTICAL TECHNIQUES; BIO-MOLECULAR; DIRECT ANALYSIS; FUNCTIONAL INFORMATION; INTACT PROTEINS; LIFE-SCIENCES; PROTEOMICS; SIGNIFICANT IMPACTS; STRUCTURAL BIOLOGY; STRUCTURE ELUCIDATION; VIRUS CAPSID; VIRUS STRUCTURE;

MICROBIOLOGY; MOLECULAR BIOLOGY; PROTEINS; VIRUSES;

MASS SPECTROMETRY;

VIRUS PROTEIN;

CHEMISTRY; DEUTERIUM HYDROGEN EXCHANGE; ELECTROSPRAY MASS SPECTROMETRY; METABOLISM; PROTEOMICS; REVIEW; VIRUS; VIRUS CAPSID;

CAPSID; DEUTERIUM EXCHANGE MEASUREMENT; PROTEOMICS; SPECTROMETRY, MASS, ELECTROSPRAY IONIZATION; VIRAL PROTEINS; VIRUSES;

EID: 80052098908     PISSN: 14337851     EISSN: 15213773     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.201008120     Document Type: Review

References (197)

1. A. O. Nier, J. Chem. Educ. 1989, 66, 385.
2. H. Budzikiewicz, C. Djerassi, D. H. Williams, Interpretation of mass spectra of organic compounds., Holden-Day, San Francisco, 1964.
3. M. Karas, F. Hillenkamp, Anal. Chem. 1988, 60, 2299.
4. J. B. Fenn, M. Mann, C. K. Meng, S. F. Wong, C. M. Whitehouse, Science 1989, 246, 64.
5. S. K. Chowdhury, V. Katta, B. T. Chait, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1990, 167, 686.
6. R. Aebersold, M. Mann, Nature 2003, 422, 198.
7. K. Dettmer, P. A. Aronov, B. D. Hammock, Mass Spectrom. Rev. 2007, 26, 51.
8. K. Chughtai, R. M. Heeren, Chem. Rev. 2010, 110, 3237.
9. Z. Takats, J. M. Wiseman, B. Gologan, R. G. Cooks, Science 2004, 306, 471.
10. J. B. Fenn, Angew. Chem. 2003, 115, 3999
11. Angew. Chem. Int. Ed. 2003, 42, 3871.
12. V. Katta, B. T. Chait, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 8534.
13. M. C. Fitzgerald, I. Chernushevich, K. G. Standing, C. P. Whitman, S. B. Kent, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 6851.
14. X. J. Tang, C. F. Brewer, S. Saha, I. Chernushevich, W. Ens, K. G. Standing, Rapid Commun. Mass Spectrom. 1994, 8, 750.
15. K. J. Light-Wahl, J. A. Loo, C. G. Edmonds, R. D. Smith, H. E. Witkowska, C. H. Shackleton, C. S. Wu, Biol. Mass Spectrom. 1993, 22, 112.
16. J. A. Loo, Mass Spectrom. Rev. 1997, 16, 1.
17. A. A. Rostom, P. Fucini, D. R. Benjamin, R. Juenemann, K. H. Nierhaus, F. U. Hartl, C. M. Dobson, C. V. Robinson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000, 97, 5185.
18. D. R. Benjamin, C. V. Robinson, J. P. Hendrick, F. U. Hartl, C. M. Dobson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 7391.
19. J. L. Benesch, C. V. Robinson, Curr. Opin. Struct. Biol. 2006, 16, 245.
20. M. Sharon, C. V. Robinson, Annu. Rev. Biochem. 2007, 76, 167.
21. W. J. van Berkel, R. H. van den Heuvel, C. Versluis, A. J. Heck, Protein Sci. 2000, 9, 435.
22. A. J. Heck, R. H. Van den Heuvel, Mass Spectrom. Rev. 2004, 23, 368.
23. R. H. van den Heuvel, A. J. Heck, Curr. Opin. Chem. Biol. 2004, 8, 519.
24. N. F. Steinmetz, T. Lin, G. P. Lomonossoff, J. E. Johnson, Curr. Top. Microbiol. Immunol. 2009, 327, 23.
25. P. Singh, M. J. Gonzalez, M. Manchester, Drug Dev. Res. 2006, 67, 23.
26. S. Mitragotri, J. Lahann, Nat. Mater. 2009, 8, 15.
27. T. Dokland, Structure 2000, 8, R 157.
28. V. L. Morton, P. G. Stockley, N. J. Stonehouse, A. E. Ashcroft, Mass Spectrom. Rev. 2008, 27, 575.
29. O. Krokhin, Y. Li, A. Andonov, H. Feldmann, R. Flick, S. Jones, U. Stroeher, N. Bastien, K. V. Dasuri, K. Cheng, J. N. Simonsen, H. Perreault, J. Wilkins, W. Ens, F. Plummer, K. G. Standing, Mol. Cell. Proteomics 2003, 2, 346.
30. T. Pe'ery, M. B. Mathews, in Fields Virology, Vol. 1, 5 th ed., (Eds.: D. M. Knipe, P. M. Howley, D. E. Griffin, R. A. Lamb, M. A. Martin, B. Roizman, S. E. Straus,), Lippincott Williams & Wilkins, Philadelphia, 2007.
31. J. M. Claverie, C. Abergel, Annu. Rev. Genet. 2009, 43, 49.
32. A. C. Steven, J. F. Conway, N. Cheng, N. R. Watts, D. M. Belnap, A. Harris, S. J. Stahl, P. T. Wingfield, Adv. Virus Res. 2005, 64, 125.
33. M. W. Beijerinck, Verh. Akad. Wet. Amsterdam Afd. Natuurkd. Sect. 1 1898, 6, 3.
34. C. M. Lawrence, S. Menon, B. J. Eilers, B. Bothner, R. Khayat, T. Douglas, M. J. Young, J. Biol. Chem. 2009, 284, 12599.
35. M. N. Pearson, R. E. Beever, B. Boine, K. Arthur, Mol. Plant Pathol. 2009, 10, 115.
36. H. W. Ackermann, A. M. Kropinski, Res. Microbiol. 2007, 158, 555.
37. R. S. Nelson, V. Citovsky, Plant Physiol. 2005, 138, 1809.
38. J. Mercer, M. Schelhaas, A. Helenius, Annu. Rev. Biochem. 2010, 79, 803.
39. T. Yamada, H. Onimatsu, J. L. Van Etten, Adv. Virus Res. 2006, 66, 293.
40. C. A. Suttle, Nature 2005, 437, 356.
41. D. Moreira, P. Lopez-Garcia, Nat. Rev. Microbiol. 2009, 7, 306.
42. B. La Scola, C. Desnues, I. Pagnier, C. Robert, L. Barrassi, G. Fournous, M. Merchat, M. Suzan-Monti, P. Forterre, E. Koonin, D. Raoult, Nature 2008, 455, 100.
43. E. V. Koonin, Ann. N. Y. Acad. Sci. 2009, 1178, 47.
44. P. Forterre, D. Prangishvili, Res. Microbiol. 2009, 160, 466.
45. R. C. Condit, in Fields Virology, Vol. 1, 5 th ed., (Eds.: D. M. Knipe, P. M. Howley, D. E. Griffin, R. A. Lamb, M. A. Martin, B. Roizman, S. E. Straus,), Lippincott Williams & Wilkins, Philadelphia, 2007.
46. C. M. Fauquet, D. Fargette, Virol. J. 2005, 2, 64.
47. F. Rohwer, R. Edwards, J. Bacteriol. 2002, 184, 4529.
48. M. H. van Regenmortel, B. W. Mahy, Emerging Infect. Dis. 2004, 10, 8.
49. S. C. Harrison, in Fields Virology, Vol. 1, 5 th ed., (Eds.: D. M. Knipe, P. M. Howley, D. E. Griffin, R. A. Lamb, M. A. Martin, B. Roizman, S. E. Straus,), Lippincott Williams & Wilkins, Philadelphia, 2007.
50. J. M. White, S. E. Delos, M. Brecher, K. Schornberg, Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2008, 43, 189.
51. J. T. Huiskonen, S. J. Butcher, Curr. Opin. Struct. Biol. 2007, 17, 229.
52. D. A. Marvin, Curr. Opin. Struct. Biol. 1998, 8, 150.
53. P. Grayson, I. J. Molineux, Curr. Opin. Microbiol. 2007, 10, 401.
54. G. R. Whittaker, M. Kann, A. Helenius, Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2000, 16, 627.
55. M. R. Denison, PLoS Biol. 2008, 6, e 270.
56. H. Brussow, C. Canchaya, W. D. Hardt, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2004, 68, 560.
57. A. B. Oppenheim, O. Kobiler, J. Stavans, D. L. Court, S. Adhya, Annu. Rev. Genet. 2005, 39, 409.
58. F. Bushman, M. Lewinski, A. Ciuffi, S. Barr, J. Leipzig, S. Hannenhalli, C. Hoffmann, Nat. Rev. Microbiol. 2005, 3, 848.
59. C. Netherton, K. Moffat, E. Brooks, T. Wileman, Adv. Virus Res. 2007, 70, 101.
60. S. Sun, V. B. Rao, M. G. Rossmann, Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 114.
61. J. T. Patton, R. Vasquez-Del Carpio, M. A. Tortorici, Z. F. Taraporewala, Adv. Virus Res. 2007, 69, 167.
62. R. Patient, C. Hourioux, P. Roingeard, Cell. Microbiol. 2009, 11, 1561.
63. B. J. Chen, R. A. Lamb, Virology 2008, 372, 221.
64. I. N. Wang, D. L. Smith, R. Young, Annu. Rev. Microbiol. 2000, 54, 799.
65. J. Lanman, P. E. Prevelige, Jr. , Adv. Virus Res. 2005, 64, 285.
66. J. M. Cutalo, L. J. Deterding, K. B. Tomer, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2004, 15, 1545.
67. I. Gertsman, L. Gan, M. Guttman, K. Lee, J. A. Speir, R. L. Duda, R. W. Hendrix, E. A. Komives, J. E. Johnson, Nature 2009, 458, 646.
68. R. L. Duda, J. Hempel, H. Michel, J. Shabanowitz, D. Hunt, R. W. Hendrix, J. Mol. Biol. 1995, 247, 618.
69. A. C. Steven, J. B. Heymann, N. Cheng, B. L. Trus, J. F. Conway, Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 227.
70. M. K. Estes, B. V. Prasad, R. L. Atmar, Curr. Opin. Infect. Dis. 2006, 19, 467.
71. S. R. Casjens, Curr. Opin. Microbiol. 2005, 8, 451.
72. H. L. Yen, R. G. Webster, Curr. Top. Microbiol. Immunol. 2009, 333, 3.
73. D. L. Caspar, A. Klug, Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 1962, 27, 1.
74. A. Zlotnick, J. Mol. Recognit. 2005, 18, 479.
75. J. E. Johnson, W. Chiu, Curr. Opin. Struct. Biol. 2007, 17, 237.
76. R. Wetzel, Acc. Chem. Res. 2006, 39, 671.
77. R. Zandi, P. van der Schoot, D. Reguera, W. Kegel, H. Reiss, Biophys. J. 2006, 90, 1939.
78. M. F. Hagan, O. M. Elrad, Biophys. J. 2010, 98, 1065.
79. P. G. Stockley, O. Rolfsson, G. S. Thompson, G. Basnak, S. Francese, N. J. Stonehouse, S. W. Homans, A. E. Ashcroft, J. Mol. Biol. 2007, 369, 541.
80. A. Zlotnick, J. Mol. Biol. 2007, 366, 14.
81. A. Zlotnick, P. Ceres, S. Singh, J. M. Johnson, J. Virol. 2002, 76, 4848.
82. A. Kivenson, M. F. Hagan, Biophys. J. 2010, 99, 619.
83. M. F. Hagan, J. Chem. Phys. 2009, 130, 114902.
84. G. Siuzdak, B. Bothner, M. Yeager, C. Brugidou, C. M. Fauquet, K. Hoey, C. M. Chang, Chem. Biol. 1996, 3, 45.
85. M. L. Flenniken, M. Uchida, L. O. Liepold, S. Kang, M. J. Young, T. Douglas, Curr. Top. Microbiol. Immunol. 2009, 327, 71.
86. M. Newman, F. M. Suk, M. Cajimat, P. K. Chua, C. Shih, J. Virol. 2003, 77, 12950.
87. S. Singh, A. Zlotnick, J. Biol. Chem. 2003, 278, 18249.
88. W. H. Roos, G. L. Wuite, Adv. Mater. 2009, 21, 1187.
89. P. Ceres, A. Zlotnick, Biochemistry 2002, 41, 11525.
90. J. K. Hilmer, A. Zlotnick, B. Bothner, J. Mol. Biol. 2008, 375, 581.
91. N. Reisdorph, J. J. Thomas, U. Katpally, E. Chase, K. Harris, G. Siuzdak, T. J. Smith, Virology 2003, 314, 34.
92. B. Bothner, X. F. Dong, L. Bibbs, J. E. Johnson, G. Siuzdak, J. Biol. Chem. 1998, 273, 673.
93. K. N. Parent, M. M. Suhanovsky, C. M. Teschke, J. Mol. Biol. 2007, 365, 513.
94. B. Bothner, A. Schneemann, D. Marshall, V. Reddy, J. E. Johnson, G. Siuzdak, Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 114.
95. A. Klug, Philos. Trans. R. Soc. London Ser. B 1999, 354, 531.
96. W. K. Kegel, P. van der Schoot, Biophys. J. 2006, 91, 1501.
97. X. Zhang, L. Jin, Q. Fang, W. H. Hui, Z. H. Zhou, Cell 2010, 141, 472.
98. J. Vellinga, S. Van der Heijdt, R. C. Hoeben, J. Gen. Virol. 2005, 86, 1581.
99. K. H. Choi, M. C. Morais, D. L. Anderson, M. G. Rossmann, Structure 2006, 14, 1723.
100. M. F. Moody, J. Mol. Biol. 1999, 293, 401.
101. B. K. Ganser-Pornillos, U. K. von Schwedler, K. M. Stray, C. Aiken, W. I. Sundquist, J. Virol. 2004, 78, 2545.
102. R. A. Zubarev, D. M. Horn, E. K. Fridriksson, N. L. Kelleher, N. A. Kruger, M. A. Lewis, B. K. Carpenter, F. W. McLafferty, Anal. Chem. 2000, 72, 563.
103. J. E. Syka, J. J. Coon, M. J. Schroeder, J. Shabanowitz, D. F. Hunt, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 9528.
104. R. G. Sadygov, D. Cociorva, J. R. Yates, 3rd, Nat. Methods 2004, 1, 195.
105. B. Tissot, S. J. North, A. Ceroni, P. C. Pang, M. Panico, F. Rosati, A. Capone, S. M. Haslam, A. Dell, H. R. Morris, FEBS Lett. 2009, 583, 1728.
106. P. A. Grimsrud, D. L. Swaney, C. D. Wenger, N. A. Beauchene, J. J. Coon, ACS Chem. Biol. 2010, 5, 105.
107. N. Mischerikow, A. J. Heck, Proteomics 2011, 11, 571.
108. L. Konermann, D. A. Simmons, Mass Spectrom. Rev. 2003, 22, 1.
109. A. Scholten, N. F. Visser, R. H. van den Heuvel, A. J. Heck, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2006, 17, 983.
110. N. Taouatas, M. M. Drugan, A. J. Heck, S. Mohammed, Nat. Methods 2008, 5, 405.
111. A. J. Heck, Nat. Methods 2008, 5, 927.
112. R. H. van den Heuvel, E. van Duijn, H. Mazon, S. A. Synowsky, K. Lorenzen, C. Versluis, S. J. Brouns, D. Langridge, J. van der Oost, J. Hoyes, A. J. Heck, Anal. Chem. 2006, 78, 7473.
113. J. L. Benesch, B. T. Ruotolo, F. Sobott, J. Wildgoose, A. Gilbert, R. Bateman, C. V. Robinson, Anal. Chem. 2009, 81, 1270.
114. T. Taverner, H. Hernandez, M. Sharon, B. T. Ruotolo, D. Matak-Vinkovic, D. Devos, R. B. Russell, C. V. Robinson, Acc. Chem. Res. 2008, 41, 617.
115. S. R. Geiger, K. Lorenzen, A. Schreieck, P. Hanecker, D. Kostrewa, A. J. Heck, P. Cramer, Mol. Cell 2010, 39, 583.
116. K. Lorenzen, A. Vannini, P. Cramer, A. J. Heck, Structure 2007, 15, 1237.
117. E. van Duijn, D. A. Simmons, R. H. van den Heuvel, P. J. Bakkes, H. van Heerikhuizen, R. M. Heeren, C. V. Robinson, S. M. van der Vies, A. J. Heck, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 4694.
118. J. L. Benesch, J. A. Aquilina, B. T. Ruotolo, F. Sobott, C. V. Robinson, Chem. Biol. 2006, 13, 597.
119. N. P. Barrera, N. Di Bartolo, P. J. Booth, C. V. Robinson, Science 2008, 321, 243.
120. S. A. Synowsky, R. H. van den Heuvel, S. Mohammed, P. W. Pijnappel, A. J. Heck, Mol. Cell. Proteomics 2006, 5, 1581.
121. S. A. Synowsky, M. van Wijk, R. Raijmakers, A. J. Heck, J. Mol. Biol. 2009, 385, 1300.
122. C. Uetrecht, R. J. Rose, E. van Duijn, K. Lorenzen, A. J. Heck, Chem. Soc. Rev. 2010, 39, 1633.
123. B. T. Ruotolo, K. Giles, I. Campuzano, A. M. Sandercock, R. H. Bateman, C. V. Robinson, Science 2005, 310, 1658.
124. T. L. Pukala, B. T. Ruotolo, M. Zhou, A. Politis, R. Stefanescu, J. A. Leary, C. V. Robinson, Structure 2009, 17, 1235.
125. L. Wang, L. C. Lane, D. L. Smith, Protein Sci. 2001, 10, 1234.
126. L. Wang, D. L. Smith, Protein Sci. 2005, 14, 1661.
127. C. S. Maier, M. L. Deinzer, Methods Enzymol. 2005, 402, 312.
128. J. R. Engen, D. L. Smith, Anal. Chem. 2001, 73, 256 A.
129. T. E. Wales, J. R. Engen, Mass Spectrom. Rev. 2006, 25, 158.
130. V. Alverdi, H. Mazon, C. Versluis, W. Hemrika, G. Esposito, R. van den Heuvel, A. Scholten, A. J. Heck, J. Mol. Biol. 2008, 375, 1380.
131. A. Sinz, ChemMedChem 2007, 2, 425.
132. I. Gertsman, C. Y. Fu, R. Huang, E. Komives, J. E. Johnson, Mol. Cell. Proteomics 2010, 9, 1752.
133. D. Houde, Y. Peng, S. A. Berkowitz, J. R. Engen, Mol. Cell. Proteomics 2010, 9, 1716.
134. V. L. Mendoza, R. W. Vachet, Mass Spectrom. Rev. 2009, 28, 785.
135. G. Xu, M. R. Chance, Chem. Rev. 2007, 107, 3514.
136. L. Konermann, B. B. Stocks, Y. Pan, X. Tong, Mass Spectrom. Rev. 2010, 29, 651.
137. B. C. Gau, J. S. Sharp, D. L. Rempel, M. L. Gross, Anal. Chem. 2009, 81, 6563.
138. D. Suckau, M. Mak, M. Przybylski, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1992, 89, 5630.
139. S. Kang, A. M. Hawkridge, K. L. Johnson, D. C. Muddiman, P. E. Prevelige, Jr. , J. Proteome Res. 2006, 5, 370.
140. A. Leitner, T. Walzthoeni, A. Kahraman, F. Herzog, O. Rinner, M. Beck, R. Aebersold, Mol. Cell. Proteomics 2010, 9, 1634.
141. A. Sinz, Mass Spectrom. Rev. 2006, 25, 663.
142. S. Kang, L. Mou, J. Lanman, S. Velu, W. J. Brouillette, P. E. Prevelige, Jr. , Rapid Commun. Mass Spectrom. 2009, 23, 1719.
143. S. Belák, P. Thoren, N. LeBlanc, G. Viljoen, Expert Rev. Mol. Diagn. 2009, 9, 367.
144. R. Zeng, H. Q. Ruan, X. S. Jiang, H. Zhou, L. Shi, L. Zhang, Q. H. Sheng, Q. Tu, Q. C. Xia, J. R. Wu, J. Proteome Res. 2004, 3, 549.
145. W. Ying, Y. Hao, Y. Zhang, W. Peng, E. Qin, Y. Cai, K. Wei, J. Wang, G. Chang, W. Sun, S. Dai, X. Li, Y. Zhu, J. Li, S. Wu, L. Guo, J. Dai, P. Wan, T. Chen, C. Du, D. Li, J. Wan, X. Kuai, W. Li, R. Shi, H. Wei, C. Cao, M. Yu, H. Liu, F. Dong, D. Wang, X. Zhang, X. Qian, Q. Zhu, F. He, Proteomics 2004, 4, 492.
146. M. Bartlam, Y. Xu, Z. Rao, J. Struct. Funct. Genomics 2007, 8, 85.
147. K. Radtke, D. Kieneke, A. Wolfstein, K. Michael, W. Steffen, T. Scholz, A. Karger, B. Sodeik, PLoS Pathog. 2010, 6, e 1000991.
148. D. Munday, E. Emmott, R. Surtees, C. H. Lardeau, W. Wu, W. P. Duprex, B. K. Dove, J. N. Barr, J. A. Hiscox, Mol. Cell. Proteomics 2010, 9, 2438.
149. X. S. Jiang, L. Y. Tang, J. Dai, H. Zhou, S. J. Li, Q. C. Xia, J. R. Wu, R. Zeng, Mol. Cell. Proteomics 2005, 4, 902.
150. L. Zhang, Z. P. Zhang, X. E. Zhang, F. S. Lin, F. Ge, J. Virol. 2010, 84, 6050.
151. D. J. Vigerust, V. L. Shepherd, Trends Microbiol. 2007, 15, 211.
152. X. Zhu, C. Borchers, R. J. Bienstock, K. B. Tomer, Biochemistry 2000, 39, 11194.
153. S. Liedtke, R. Geyer, H. Geyer, Glycoconjugate J. 1997, 14, 785.
154. E. P. Go, Q. Chang, H. X. Liao, L. L. Sutherland, S. M. Alam, B. F. Haynes, H. Desaire, J. Proteome Res. 2009, 8, 4231.
155. M. Melegari, S. K. Wolf, R. J. Schneider, J. Virol. 2005, 79, 9810.
156. E. V. Gazina, J. E. Fielding, B. Lin, D. A. Anderson, J. Virol. 2000, 74, 4721.
157. H. Kang, J. Yu, G. Jung, Biochem. J. 2008, 416, 47.
158. H. Y. Kang, S. Lee, S. G. Park, J. Yu, Y. Kim, G. Jung, Biochem. J. 2006, 398, 311.
159. A. Masi, R. Cicchi, A. Carloni, F. S. Pavone, A. Arcangeli, Adv. Exp. Med. Biol. 2010, 674, 33.
160. J. R. Lakowicz, J. Biochem. Biophys. Methods 1980, 2, 91.
161. C. Fu, C. Uetrecht, S. Kang, M. Morais, A. J. Heck, M. R. Walter, P. E. Prevelige, Mol. Cell. Proteomics 2010, 9, 1764.
162. I. S. Moreira, P. A. Fernandes, M. J. Ramos, Proteins Struct. Funct. Genet. 2007, 68, 803.
163. R. L. Duda, P. D. Ross, N. Cheng, B. A. Firek, R. W. Hendrix, J. F. Conway, A. C. Steven, J. Mol. Biol. 2009, 391, 471.
164. R. B. Pepinsky, I. A. Papayannopoulos, S. Campbell, V. M. Vogt, J. Virol. 1996, 70, 3313.
165. I. Gertsman, E. A. Komives, J. E. Johnson, J. Mol. Biol. 2010, 397, 560.
166. M. Lopper, T. Compton, J. Virol. 2002, 76, 6073.
167. J. Lanman, T. T. Lam, S. Barnes, M. Sakalian, M. R. Emmett, A. G. Marshall, P. E. Prevelige, Jr. , J. Mol. Biol. 2003, 325, 759.
168. J. Lanman, T. T. Lam, M. R. Emmett, A. G. Marshall, M. Sakalian, P. E. Prevelige, Jr. , Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 676.
169. T. T. Lam, J. K. Lanman, M. R. Emmett, C. L. Hendrickson, A. G. Marshall, P. E. Prevelige, J. Chromatogr. A 2002, 982, 85.
170. V. L. Morton, W. Burkitt, G. O'Connor, N. J. Stonehouse, P. G. Stockley, A. E. Ashcroft, Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 13468.
171. S. D. Fuerstenau, W. H. Benner, J. J. Thomas, C. Brugidou, B. Bothner, G. Siuzdak, Angew. Chem. 2001, 113, 559
172. Angew. Chem. Int. Ed. 2001, 40, 541.
173. J. J. Thomas, B. Bothner, J. Traina, W. H. Benner, G. Siuzdak, Spectrosc. Int. J. 2004, 18, 31.
174. C. S. Kaddis, S. H. Lomeli, S. Yin, B. Berhane, M. I. Apostol, V. A. Kickhoefer, L. H. Rome, J. A. Loo, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2007, 18, 1206.
175. M. A. Tito, K. Tars, K. Valegard, J. Hajdu, C. V. Robinson, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3550.
176. C. Uetrecht, C. Versluis, N. R. Watts, W. H. Roos, G. J. Wuite, P. T. Wingfield, A. C. Steven, A. J. Heck, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 9216.
177. C. Uetrecht, C. Versluis, N. R. Watts, P. T. Wingfield, A. C. Steven, A. J. Heck, Angew. Chem. 2008, 120, 6343
178. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 6247.
179. C. Uetrecht, N. R. Watts, S. J. Stahl, P. T. Wingfield, A. C. Steven, A. J. Heck, Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 13368.
180. G. K. Shoemaker, E. van Duijn, S. E. Crawford, C. Uetrecht, M. Baclayon, W. H. Roos, G. J. Wuite, M. K. Estes, B. V. Prasad, A. J. Heck, Mol. Cell. Proteomics 2010, 9, 1742.
181. L. J. White, M. E. Hardy, M. K. Estes, J. Virol. 1997, 71, 8066.
182. C. Uetrecht, I. M. Barbu, G. K. Shoemaker, E. van Duijn, A. J. Heck, Nat. Chem. 2011, 3, 126.
183. G. Basnak, V. L. Morton, O. Rolfsson, N. J. Stonehouse, A. E. Ashcroft, P. G. Stockley, J. Mol. Biol. 2010, 395, 924.
184. V. L. Morton, E. C. Dykeman, N. J. Stonehouse, A. E. Ashcroft, R. Twarock, P. G. Stockley, J. Mol. Biol. 2010, 401, 298.
185. T. W. Knapman, V. L. Morton, N. J. Stonehouse, P. G. Stockley, A. E. Ashcroft, Rapid Commun. Mass Spectrom. 2010, 24, 3033.
186. L. O. Liepold, J. Revis, M. Allen, L. Oltrogge, M. Young, T. Douglas, Phys. Biol. 2005, 2, S 166.
187. M. J. Abedin, L. Liepold, P. Suci, M. Young, T. Douglas, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 4346.
188. S. Kang, L. M. Oltrogge, C. C. Broomell, L. O. Liepold, P. E. Prevelige, M. Young, T. Douglas, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 16527.
189. S. Kang, C. C. Jolley, L. O. Liepold, M. Young, T. Douglas, Angew. Chem. 2009, 121, 4866
190. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 4772.
191. M. Sharon, S. Witt, E. Glasmacher, W. Baumeister, C. V. Robinson, J. Biol. Chem. 2007, 282, 18448.
192. J. A. Loo, B. Berhane, C. S. Kaddis, K. M. Wooding, Y. Xie, S. L. Kaufman, I. V. Chernushevich, J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2005, 16, 998.
193. F. Alber, S. Dokudovskaya, L. M. Veenhoff, W. Zhang, J. Kipper, D. Devos, A. Suprapto, O. Karni-Schmidt, R. Williams, B. T. Chait, A. Sali, M. P. Rout, Nature 2007, 450, 695.
194. J. L. Benesch, B. T. Ruotolo, D. A. Simmons, N. P. Barrera, N. Morgner, L. Wang, H. R. Saibil, C. V. Robinson, J. Struct. Biol. 2010, 172, 161.
195. S. Nickell, C. Kofler, A. P. Leis, W. Baumeister, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, 7, 225.
196. R. Neutze, R. Wouts, D. van der Spoel, E. Weckert, J. Hajdu, Nature 2000, 406, 752.
197. K. Lorenzen, A. S. Olia, C. Uetrecht, G. Cingolani, A. J. Heck, J. Mol. Biol. 2008, 379, 385.