Conservation and functional importance of carbon-oxygen hydrogen bonding in AdoMet-dependent methyltransferases

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 41, 2013, Pages 15536-15548

  Horowitz, Scott ^a,b   Dirk, Lynnette M A ^d   Yesselman, Joseph D ^b   Nimtz, Jennifer S ^b,c   Adhikari, Upendra ^e   Mehl, Ryan A ^f   Scheiner, Steve ^e   Houtz, Robert L ^d   Al Hashimi, Hashim M ^b   Trievel, Raymond C ^c  

^a HOWARD HUGHES MEDICAL INSTITUTE   (United States)

^b UNIVERSITY OF MICHIGAN   (United States)

^c UNIVERSITY OF MICHIGAN MEDICAL SCHOOL   (United States)

^d UNIVERSITY OF KENTUCKY   (United States)

^e UTAH STATE UNIVERSITY   (United States)

^f OREGON STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACTIVE SITE STRUCTURE; CATALYTIC MECHANISMS; CONVERGENT EVOLUTION; HIGH RESOLUTION CRYSTAL STRUCTURE; QUANTUM CHEMISTRY CALCULATIONS; S-ADENOSYLMETHIONINE; STRUCTURAL STUDIES; UNIVERSAL MECHANISMS;

ALKYLATION; AMINO ACIDS; CATALYSIS; FUNCTIONAL GROUPS; QUANTUM CHEMISTRY; SURVEYS;

HYDROGEN BONDS;

ADOMET DEPENDENT METHYLTRANSFERASE DERIVATIVE; CARBON; HYDROGEN; LYSINE; METHYLTRANSFERASE; OXYGEN; UNCLASSIFIED DRUG;

ARTICLE; CHEMICAL REACTION; CRYSTAL STRUCTURE; HYDROGEN BOND;

CARBON; EVOLUTION, MOLECULAR; HYDROGEN BONDING; METHYLTRANSFERASES; MOLECULAR STRUCTURE; OXYGEN; QUANTUM THEORY; S-ADENOSYLMETHIONINE;

EID: 84886928208     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja407140k     Document Type: Article

References (90)

1. Schubert, H. L.; Blumenthal, R. M.; Cheng, X. D. Trends Biochem. Sci. 2003, 28, 329
2. Fontecave, M.; Atta, M.; Mulliez, E. Trends Biochem. Sci. 2004, 29, 243
3. Petrossian, T. C.; Clarke, S. G. Mol. Cell. Proteomics 2011, 10, M110.000976
4. Grove, T. L.; Benner, J. S.; Radle, M. I.; Ahlum, J. H.; Landgraf, B. J.; Krebs, C.; Booker, S. J. Science 2011, 332, 604
5. Lau, E. Y.; Bruice, T. C. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 12387
6. Zhang, J. Y.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 17134
7. Soriano, A.; Castillo, R.; Christov, C.; Andres, J.; Moliner, V.; Tunon, I. Biochemistry 2006, 45, 14917
8. Horowitz, S.; Yesselman, J. D.; Al-Hashimi, H. M.; Trievel, R. C. J. Biol. Chem. 2011, 286, 18658
9. Arbely, E.; Arkin, I. T. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5362
10. Scheiner, S. Phys. Chem. Chem. Phys. 2011, 13, 13860
11. Horowitz, S.; Trievel, R. C. J. Biol. Chem. 2012, 287, 41576
12. Derewenda, Z. S.; Lee, L.; Derewenda, U. J. Mol. Biol. 1995, 252, 248
13. Jiang, L.; Lai, L. H. J. Biol. Chem. 2002, 277, 37732
14. Couture, J. F.; Hauk, G.; Thompson, M. J.; Blackburn, G. M.; Trievel, R. C. J. Biol. Chem. 2006, 281, 19280
15. Ash, E. L.; Sudmeier, J. L.; Day, R. M.; Vincent, M.; Torchilin, E. V.; Haddad, K. C.; Bradshaw, E. M.; Sanford, D. G.; Bachovchin, W. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 10371
16. Klaholz, B. P.; Moras, D. Structure 2002, 10, 1197
17. Kleywegt, G. J.; Harris, M. R.; Zou, J. Y.; Taylor, T. C.; Wahlby, A.; Jones, T. A. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2004, 60, 2240
18. Emsley, P.; Lohkamp, B.; Scott, W. G.; Cowtan, K. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66, 486
19. Vargas, R.; Garza, J.; Dixon, D. A.; Hay, B. P. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4750
20. Yesselman, J. D.; Price, D. J.; Knight, J. L.; Brooks, C. L., III J. Comput. Chem. 2012, 33, 189-202
21. Steiner, T. J. Phys. Chem. A 2000, 104, 433
22. Pierce, A. C.; Sandretto, K. L.; Bemis, G. W. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2002, 49, 567
23. Fisher, R. a.; Yates, F. Statistical Tables for Biological, Agricultural, and Medical Research, 3 rd ed.; Oliver & Boyd: London, 1948.
24. Pettersen, E. F.; Goddard, T. D.; Huang, C. C.; Couch, G. S.; Greenblatt, D. M.; Meng, E. C.; Ferrin, T. E. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1605
25. Trievel, R. C.; Beach, B. M.; Dirk, L. M. A.; Houtz, R. L.; Hurley, J. H. Cell 2002, 111, 91
26. Del Rizzo, P. A.; Couture, J. F.; Dirk, L. M. A.; Strunk, B. S.; Roiko, M. S.; Brunzelle, J. S.; Houtz, R. L.; Trievel, R. C. J. Biol. Chem. 2010, 285, 31849
27. Otwinowski, Z.; Minor, W. Methods Enzymol. 1997, 276, 307
28. Vagin, A.; Teplyakov, A. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2000, 56, 1622
29. Kwon, T.; Chang, J. H.; Kwak, E.; Lee, C. W.; Joachimiak, A.; Kim, Y. C.; Lee, J. W.; Cho, Y. J. EMBO J. 2003, 22, 292
30. Vagin, A. A.; Steiner, R. A.; Lebedev, A. A.; Potterton, L.; McNicholas, S.; Long, F.; Murshudov, G. N. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2004, 60, 2184
31. Chen, V. B.; Arendall, W. B.; Headd, J. J.; Keedy, D. A.; Immormino, R. M.; Kapral, G. J.; Murray, L. W.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66, 12
32. Brunger, A. T.; Adams, P. D.; Clore, G. M.; DeLano, W. L.; Gros, P.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Jiang, J. S.; Kuszewski, J.; Nilges, M.; Pannu, N. S.; Read, R. J.; Rice, L. M.; Simonson, T.; Warren, G. L. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 1998, 54, 905
33. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277
34. Goddard, T. G.; Kneller, D. G. SPARKY 3; University of California: San Francisco, CA.
35. Hansen, A. L.; Al-Hashimi, H. M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 16072
36. Hansen, A. L.; Nikolova, E. N.; Casiano-Negroni, A.; Al-Hashimi, H. M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 3818
37. Ishima, R.; Louis, J. M.; Torchia, D. A. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 11589
38. Zhang, Q.; Sun, X. Y.; Watt, E. D.; Al-Hashimi, H. M. Science 2006, 311, 653
39. de la Torre, J. G.; Huertas, M. L.; Carrasco, B. J. Magn. Reson. 2000, 147, 138
40. Cho, C. H.; Urquidi, J.; Singh, S.; Robinson, G. W. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 1991
41. Ishima, R.; Petkova, A. P.; Louis, J. M.; Torchia, D. A. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6164
42. Markwick, P. R. L.; Bouvignies, G.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 4724
43. Chandrasekhar, I.; Clore, G. M.; Szabo, A.; Gronenborn, A. M.; Brooks, B. R. J. Mol. Biol. 1992, 226, 239
44. Couture, J. F.; Dirk, L. M. A.; Brunzelle, J. S.; Houtz, R. L.; Trievel, R. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 20659
45. Chirpich, T. P.; Zappia, V.; Costilow, R. N.; Barker, H. A. J. Biol. Chem. 1970, 245, 1778
46. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, J. A., Jr.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, J. M.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, O.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09, revision B.01; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2009.
47. Zhao, Y.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. A 2006, 110, 5121
48. Hohenstein, E. G.; Chill, S. T.; Sherrill, C. D. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 1996
49. Biller, M. J.; Mecozzi, S. Mol. Phys. 2012, 110, 377
50. Podeszwa, R.; Szalewicz, K. J. Chem. Phys. 2012, 136, 161102
51. Forni, A.; Pieraccini, S.; Rendine, S.; Gabas, F.; Sironi, M. ChemPhysChem 2012, 13, 4224
52. Kozuch, S.; Martin, J. M. L. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 1918
53. Kerdawy, A. E.; Murray, J. S.; Politzer, P.; Bleiziffer, P.; Heßelmann, A.; Görling, A.; Clark, T. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 2264
54. Remya, K.; Suresh, C. H. J. Comput. Chem. 2013, 34, 1341
55. Doemer, M.; Tavernelli, I.; Rothlisberger, U. J. Chem. Theory Comput. 2013, 17, 955
56. Rosokha, S. V.; Stern, C. L.; Ritzert, J. T. Chem.-Eur. J. 2013, 19, 8774
57. Boys, S. F.; Bernardi, F. Mol. Phys. 1970, 19, 553
58. Scheiner, S. J. Phys. Chem. A 2011, 115, 11202
59. Griffith, S. C.; Sawaya, M. R.; Boutz, D. R.; Thapar, N.; Katz, J. E.; Clarke, S.; Yeates, T. O. J. Mol. Biol. 2001, 313, 1103
60. Dixon, M. M.; Huang, S.; Matthews, R. G.; Ludwig, M. Structure 1996, 4, 1263
61. Nureki, O.; Watanabe, K.; Fukai, S.; Ishii, R.; Endo, Y.; Hori, H.; Yokoyama, S. Structure 2004, 12, 593
62. Boal, A. K.; Grove, T. L.; McLaughlin, M. I.; Yennawar, N. H.; Booker, S. J.; Rosenzweig, A. C. Science 2011, 332, 1089
63. Yang, J.; Kulkarni, K.; Manolaridis, I.; Zhang, Z.; Dodd, R. B.; Mas-Droux, C.; Barford, D. Mol. Cell 2011, 44, 997
64. Schubert, H. L.; Wilson, K. S.; Raux, E.; Woodcock, S. C.; Warren, M. J. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 585
65. Suzuki, Y.; Noma, A.; Suzuki, T.; Ishitani, R.; Nureki, O. Nucleic Acids Res. 2009, 37, 2910
66. Gilli, G.; Gilli, P. The Nature of the Hydrogen Bond; Oxford University Press: New York, 2009.
67. Steiner, T.; Desiraju, G. R. Chem Commun 1998, 891
68. Adhikari, U.; Scheiner, S. J. Phys. Chem. A 2013, 117, 489
69. Gu, Y.; Kar, T.; Scheiner, S. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 9411
70. Scheiner, S.; Kar, T.; Gu, Y. J. Biol. Chem. 2001, 276, 9832
71. Scheiner, S. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 18670
72. Lee, K.-M.; Chen, J. C. C.; Chen, H.-Y.; Lin, I. J. B. Chem Commun 2012, 48, 1242
73. Ramabhadran, R. O.; Hua, Y.; Li, Y.-j.; Flood, A. H.; Raghavachari, K. Chem.-Eur. J. 2011, 17, 9123
74. Pedzisa, L.; Hay, B. P. J. Org. Chem. 2009, 74, 2554
75. Scheiner, S.; Kar, T.; Pattanayak, J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 13257
76. Zhang, X.; Tamaru, H.; Khan, S. I.; Horton, J. R.; Keefe, L. J.; Selker, E. U.; Cheng, X. D. Cell 2002, 111, 117
77. Igumenova, T. I.; Frederick, K. K.; Wand, A. J. Chem Rev 2006, 106, 1672
78. Hegazi, M. F.; Borchardt, R. T.; Schowen, R. L. J. Am. Chem. Soc. 1979, 101, 4359
79. Iwig, D. F.; Grippe, A. T.; McIntyre, T. A.; Booker, S. J. Biochemistry-Us 2004, 43, 13510
80. Islam, K.; Zheng, W.; Yu, H.; Deng, H.; Luo, M. ACS Chem. Biol. 2011, 6, 679
81. Lee, B. W.; Sun, H. G.; Zang, T.; Kim, B. J.; Alfaro, J. F.; Zhou, Z. S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 3642
82. Copeland, R. A.; Solomon, M. E.; Richon, V. M. Nat. Rev. Drug Discovery 2009, 8, 724
83. Singh, V.; Sharma, P.; Capalash, N. Curr. Cancer Drug Targets 2013, 13, 379
84. Greer, E. L.; Shi, Y. Nat. Rev. Genet. 2012, 13, 343
85. Pagans, S.; Kauder, S. E.; Kaehlcke, K.; Sakane, N.; Schroeder, S.; Dormeyer, W.; Trievel, R. C.; Verdin, E.; Schnolzer, M.; Ott, M. Cell Host Microbe 2010, 7, 234
86. Grosjean, H. DNA and RNA modification enzymes: structure, mechanism, function, and evolution; Landes Bioscience: Austin, TX, 2009.
87. Lee, S. G.; Kim, Y.; Alpert, T. D.; Nagata, A.; Jez, J. M. J. Biol. Chem. 2012, 287, 1426
88. Mannisto, P. T.; Kaakkola, S. Pharmacol. Rev. 1999, 51, 593
89. Ellermann, M.; Lerner, C.; Burgy, G.; Ehler, A.; Bissantz, C.; Jakob-Roetne, R.; Paulini, R.; Allemann, O.; Tissot, H.; Grunstein, D.; Stihle, M.; Diederich, F.; Rudolph, M. G. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2012, 68, 253
90. Zheng, W.; Ibanez, G.; Wu, H.; Blum, G.; Zeng, H.; Dong, A.; Li, F.; Hajian, T.; Allali-Hassani, A.; Amaya, M. F.; Siarheyeva, A.; Yu, W.; Brown, P. J.; Schapira, M.; Vedadi, M.; Min, J.; Luo, M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 18004