Characterization of the fast dynamics of protein amino acid side chains using NMR relaxation in solution

Chemical Reviews

Volumn 106, Issue 5, 2006, Pages 1672-1699

  Igumenova, Tatyana I ^a,b   Frederick, Kendra King ^a   Wand, A Joshua ^a  

^a UNIVERSITY OF PENNSYLVANIA   (United States)

^b Och Spine at New York Presbyterian Hospitals   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; CHEMICAL RELAXATION; CORRELATION METHODS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR STRUCTURE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY;

PROTEIN DYNAMICS; SIDE CHAIN DYNAMICS;

PROTEINS;

AMINO ACID; PROTEIN;

CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; METHODOLOGY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTEIN CONFORMATION; REVIEW; STRUCTURE ACTIVITY RELATION; THERMODYNAMICS;

AMINO ACIDS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR STRUCTURE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN CONFORMATION; PROTEINS; STRUCTURE-ACTIVITY RELATIONSHIP; THERMODYNAMICS;

EID: 33646945580     PISSN: 00092665     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr040422h     Document Type: Review

References (142)

1. Englander, S. W.; Kallenbach, N. R. Q. Rev. Biophys. 1983, 16, 521.
2. Weber, G. Adv. Protein Chem. 1975, 29, 1.
3. Gurd, F. R.; Rothgeb, T. M. Adv. Protein Chem. 1979, 33, 73.
4. Frauenfelder, H.; Parak, F.; Young, R. D. Annu. Rev. Biophys. Biophys. Chem. 1988, 17, 451.
5. Frauenfelder, H.; Sligar, S. G.; Wolynes, P. G. Science 1991, 254, 1598.
6. Onuchic, J. N.; Luthey-Schulten, Z.; Wolynes, P. G. Annu. Rev. Phys. Chem. 1997, 48, 545.
7. Jarymowycz, V. A.; Stone, M. J. Chem. Rev. 2006, 106, http://dx.doi.org/ 10.1021/cr040421p.
8. Tolman, J. R.; Ruan, K. Chem. Rev. 2006, 106, http://dx.doi.org/10.1021/ cr040429z.
9. Palmer, A. G., III; Massi, F. Chem. Rev. 2006, 106, http://dx.doi.org/ 10.1021/cr0404287.
10. Sattler, M.; Schleucher, J.; Griesinger, C. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 1999, 34, 93.
11. Kay, L. E. J. Magn. Reson. 2005, 173, 193.
12. McIntosh, L. P.; Dahlquist, F. W. Q. Rev. Biophys. 1990, 23, 1.
13. LeMaster, D. M. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 1994, 26, 371.
14. Kay, L. E.; Torchia, D. A.; Bax, A. Biochemistry 1989, 28, 8972.
15. Wand, A. J.; Bieber, R. J.; Urbauer, J. L.; McEvoy, R. P.; Gan, Z. H. J. Magn. Reson., Ser. B 1995, 108, 173.
16. Muhandiram, D. R.; Yamazaki, T.; Sykes, B. D.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 11536.
17. Abragam, A. Principles of nuclear magnetism; Clarendon Press: Oxford, 1961.
18. Hoffman, R. A. Adv. Magn. Reson. 1970, 4, 88.
19. Cavanagh, J.; Fairbrother, W. J.; Palmer, A. G.; Skelton, N. J. Protein NMR Spectroscopy: Principles and Practice; Academic Press: San Diego, 1996.
20. Fischer, M. W. F.; Majumdar, A.; Zuiderweg, E. R. P. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 1998, 33, 207.
21. Luginbuhl, P.; Wüthrich, K. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2002, 40, 199.
22. Jacobsen, J. P.; Bildsoe, H. K.; Schaumburg, K. J. Magn. Reson. 1976, 23, 153.
23. Millet, O.; Muhandiram, D. R.; Skrynnikov, N. R.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6439.
24. Skrynnikov, N. R.; Millet, O.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6449.
25. Yang, D. W.; Mittermaier, A.; Mok, Y. K.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 1998, 276, 939.
26. Ernst, M.; Ernst, R. R. J. Magn. Reson., Ser. A 1994, 110, 202.
27. Idiyatullin, D.; Daragan, V. A.; Mayo, K. H. J. Magn. Reson. 2004, 171, 4.
28. Kay, L. E.; Torchia, D. A. J. Magn. Reson. 1991, 95, 536.
29. Daragan, V. A.; Mayo, K. H. J. Magn. Reson., Ser. B 1995, 107, 274.
30. Goto, N. K.; Kay, L. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 10, 585.
31. Tugarinov, V.; Kay, L. E. ChemBioChem 2005, 6, 1567.
32. Henry, G. D.; Weiner, J. H.; Sykes, B. D. Biochemistry 1986, 25, 590.
33. Nicholson, L. K.; Kay, L. E.; Baldisseri, D. M.; Arango, J.; Young, P. E.; Bax, A.; Torchia, D. A. Biochemistry 1992, 31, 5253.
34. Palmer, A. G.; Rance, M.; Wright, P. E. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 4371.
35. Wand, A. J.; Urbauer, J. L.; McEvoy, R. P.; Bieber, R. J. Biochemistry 19996, 35, 6116.
36. Lee, A. L.; Urbauer, J. L.; Wand, A. J. J. Biomol. NMR 1997, 9, 437.
37. Rosen, M. K.; Gardner, K. H.; Willis, R. C.; Parris, W. E.; Pawson, T.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 1996, 263, 627.
38. LeMaster, D. M.; Kushlan, D. M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 9255.
39. Ishima, R.; Louis, J. M.; Torchia, D. A. J. Biomol. NMR 2001, 21, 167.
40. Gardner, K. H.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 7599.
41. Chaykovski, M. M.; Bae, L. C.; Cheng, M. C.; Murray, J. H.; Tortolani, K. E.; Zhang, R.; Seshadri, K.; Findlay, J.; Hsieh, S. Y.; Kalverda, A. P.; Homans, S. W.; Brown, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15767.
42. Teilum, K.; Brath, U.; Lundstrom, P.; Akke, M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 2506.
43. Ollerenshaw, J. E.; Tugarinov, V.; Skrynnikov, N. R.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2005, 33, 25.
44. Torizawa, T.; Shimizu, M.; Taoka, M.; Miyano, H.; Kainosho, M. J. Biomol. NMR 2004, 30, 311.
45. Torizawa, T.; Terauchi, T.; Ono, A.; Kainosho, M. Tanpakushitsu Kakusan Koso 2005, 50, 1375.
46. Kainosho, M.; Torizawa, T.; Iwashita, Y.; Terauchi, T.; Mei Ono, A.; Guntert, P. Nature 2006, 440, 52.
47. Kay, L. E.; Bull, T. E.; Nicholson, L. K.; Griesinger, C.; Schwalbe, H.; Bax, A.; Torchia, D. A. J. Magn. Reson. 1992, 100, 538.
48. Yang, D. W.; Kay, L. E. J. Magn. Reson., Ser. B 1996, 110, 213.
49. Tugarinov, V.; Ollerenshaw, J. E.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8214.
50. Lee, A. L.; Flynn, P. F.; Wand, A. J. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 2891.
51. Ishima, R.; Petkova, A. P.; Louis, J. M.; Torchia, D. A. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6164.
52. Tugarinov, V.; Kay, L. E. Biochemistry 2005, 44, 15970.
53. Daragan, V. A.; Kloczewiak, M. A.; Mayo, K. H. Biochemistry 1993, 32, 10580.
54. Zheng, Y.; Yang, D. W. J. Biomol. NMR 2004, 28, 103.
55. Liu, W. D.; Zheng, Y.; Cistola, D. P.; Yang, D. W. J. Biomol. NMR 2003, 27, 351.
56. Tugarinov, V.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2004, 29, 369.
57. Tugarinov, V.; Hwang, P. M.; Ollerenshaw, J. E.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10420.
58. Ollerenshaw, J. E.; Tugarinov, V.; Kay, L. E. Magn. Reson. Chem. 2003, 41, 843.
59. Lipari, G.; Szabo, A. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 4559.
60. Lipari, G.; Szabo, A. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 4546.
61. Brink, D. M.; Satchler, G. R. Angular Momentum; Clarendon Press: Oxford, 1968.
62. Vugmeyster, L.; Raleigh, D. P.; Palmer, A. G., 3rd; Vugmeister, B. E. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8400.
63. Frauenfelder, H.; Wolynes, P. G. Science 1985, 229, 337.
64. Wang, J.; Wolynes, P. Chem. Phys. Lett. 1993, 212, 427.
65. Zhou, H. X.; Zwanzig, R. J. Chem. Phys. 1991, 94, 6147.
66. Lee, A. L.; Wand, A. J. J. Biomol. NMR 1999, 13, 101.
67. McMahon, M. T.; Oldfield, E. J. Biomol. NMR 1999, 13, 133.
68. Henry, E. R.; Szabo, A. J. Chem. Phys. 1985, 82, 4753.
69. Ottiger, M.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 12334.
70. Woessner, D. E. J. Chem. Phys. 1962, 37, 647.
71. Schurr, J. M.; Babcock, H. P.; Fujimoto, B. S. J. Magn. Reson., Ser. B 1994, 105, 211.
72. Bruschweiler, R.; Liao, X. B.; Wright, P. E. Science 1995, 268, 886.
73. Lee, L. K.; Rance, M.; Chazin, W. J.; Palmer, A. G. J. Biomol. NMR 1997, 9, 287.
74. Zheng, Z. W.; Czaplicki, J.; Jardetzky, O. Biochemistry 1995, 34, 5212.
75. Tjandra, N.; Feller, S. E.; Pastor, R. W.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 12562.
76. Kneller, J. M.; Lu, M.; Bracken, C. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 1852.
77. Bruschweiler, R. Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 175.
78. Korzhnev, D. M.; Billeter, M.; Arseniev, A. S.; Orekhov, V. Y. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2001, 38, 197.
79. Dellwo, M. J.; Wand, A. J. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 4571.
80. Chatfield, D. C.; Szabo, A.; Brooks, B. R. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 5301.
81. Schneider, D. M.; Dellwo, M. J.; Wand, A. J. Biochemistry 1992, 31, 3645.
82. Clore, G. M.; Szabo, A.; Bax, A.; Kay, L. E.; Driscoll, P. C.; Gronenborn, A. M. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 4989.
83. Choy, W. Y.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2003, 25, 325.
84. Mandel, A. M.; Akke, M.; Palmer, A. G. J. Mol. Biol. 1995, 246, 144.
85. d'Auvergne, E. J.; Gooley, P. R. J. Biomol. NMR 2003, 25, 25.
86. Peng, J. W.; Wagner, G. Biochemistry 1992, 31, 8571.
87. Peng, J. W.; Wagner, G. J. Magn. Reson. 1992, 98, 308.
88. Daragan, V. A.; Mayo, K. H. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 1997, 31, 63.
89. Bruschweiler, R.; Wright, P. E. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 8426.
90. Akke, M.; Bruschweiler, R.; Palmer, A. G. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 9832.
91. Yang, D.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 1996, 263, 369.
92. Li, Z.; Raychaudhuri, S.; Wand, A. J. Protein Sci. 19996, 5, 2647.
93. Lee, A. L.; Sharp, K. A.; Kranz, J. K.; Song, X. J.; Wand, A. J. Biochemistry 2002, 41, 13814.
94. Prompers, J. J.; Bruschweiler, R. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 11416.
95. Lee, A. L.; Wand, A. J. Nature 2001, 411, 501.
96. Best, R. B.; Clarke, J.; Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7734.
97. Prabhu, N. V.; Lee, A. L.; Wand, A. J.; Sharp, K. A. Biochemistry 2003, 42, 562.
98. Best, R. B.; Clarke, J.; Karplus, M. J. Mol. Biol. 2005, 349, 185.
99. Wand, A. J. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 926.
100. Liu, W.; Flynn, P. F.; Fuentes, E. J.; Kranz, J. K.; McCormick, M.; Wand, A. J. Biochemistry 2001, 40, 14744.
101. Walsh, S. T. R.; Lee, A. L.; DeGrado, W. F.; Wand, A. J. Biochemistry 2001, 40, 9560.
102. Best, R. B.; Rutherford, T. J.; Freund, S. M.; Clarke, J. Biochemistry 2004, 43, 1145.
103. Chou, J. J.; Case, D. A.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8959.
104. Hu, H.; Hermans, J.; Lee, A. L. J. Biomol. NMR 2005, 32, 151.
105. Edgington, E. Randomization Tests, 3rd ed.; Marcel Dekker: New York, 1995.
106. Lee, A. L.; Kinnear, S. A.; Wand, A. J. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 72.
107. Ming, D. M.; Bruschweiler, R. J. Biomol. NMR 2004, 29, 363.
108. Vugmeyster, L.; Trott, O.; McKnight, C. J.; Raleigh, D. P.; Palmer, A. G., 3rd. J. Mol. Biol. 2002, 320, 841.
109. Cooper, A.; Dryden, D. T. F. Eur. Biophys. J. 1984, 11, 103.
110. Hilser, V. J.; Dowdy, D.; Oas, T. G.; Freire, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 9903.
111. Pan, H.; Lee, J. C.; Hilser, V. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 12020.
112. Wand, A. J. Science 2001, 293, 1395.
113. Wintrode, P. L.; Privalov, P. L. J. Mol. Biol. 1997, 266, 1050.
114. Brokx, R. D.; Lopez, M. M.; Vogel, H. J.; Makhatadze, G. I. J. Biol. Chem. 2001, 276, 14083.
115. Loh, A. P.; Pawley, N.; Nicholson, L. K.; Oswald, R. E. Biochemistry 2001, 40, 4590.
116. Liu, T.; Whitten, S. T.; Hilser, V. J. Proteins 2006, 62, 728.
117. Igumenova, T. I.; Lee, A. L.; Wand, A. J. Biochemistry 2005, 44, 12627.
118. Goehlert, V. A.; Krupinska, E.; Regan, L.; Stone, M. J. Protein Sci. 2004, 13, 3322.
119. Lockless, S. W.; Ranganathan, R. Science 1999, 286, 295.
120. Hatley, M. E.; Lockless, S. W.; Gibson, S. K.; Gilman, A. G.; Ranganathan, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 14445.
121. Suel, G. M.; Lockless, S. W.; Wall, M. A.; Ranganathan, R. Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 59.
122. Fuentes, E. J.; Der, C. J.; Lee, A. L. J. Mol. Biol. 2004, 335, 1105.
123. Katoh, E.; Louis, J. M.; Yamazaki, T.; Gronenborn, A. M.; Torchia, D. A.; Ishima, R. Protein Sci. 2003, 12, 1376.
124. Constantine, K. L.; Friedrichs, M. S.; Wittekind, M.; Jamil, H.; Chu, C. H.; Parker, R. A.; Goldfarb, V.; Mueller, L.; Farmer, B. T., 2nd. Biochemistry 1998, 37, 7965.
125. Millet, O.; Mittermaier, A.; Baker, D.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 2003, 329, 551.
126. Mittermaier, A.; Davidson, A. R.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 9004.
127. Mittermaier, A.; Kay, L. E. Protein Sci. 2004, 13, 1088.
128. Mittermaier, A.; Varani, L.; Muhandiram, D. R.; Kay, L. E.; Varani, G. J. Mol. Biol. 1999, 294, 967.
129. Schnell, J. R.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Biochemistry 2004, 43, 374.
130. Flynn, P. F.; Bieber Urbauer, R. J.; Zhang, H.; Lee, A. L.; Wand, A. J. Biochemistry 2001, 40, 6559.
131. Kay, L. E.; Muhandiram, D. R.; Farrow, N. A.; Aubin, Y.; Forman-Kay, J. D. Biochemistry 1996, 35, 361.
132. Finerty, P. J., Jr.; Mittermaier, A. K.; Muhandiram, R.; Kay, L. E.; Forman-Kay, J. D. Biochemistry 2005, 44, 694.
133. Finerty, P. J., Jr.; Muhandiram, R.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol. 2002, 322, 605.
134. Kay, L. E.; Muhandiram, D. R.; Wolf, G.; Shoelson, S. E.; Forman-Kay, J. D. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 156.
135. Johnson, E. C.; Lazar, G. A.; Desjarlais, J. R.; Handel, T. M. Struct. Folding Des. 1999, 7, 967.
136. Gagne, S. M.; Tsuda, S.; Spyracopoulos, L.; Kay, L. E.; Sykes, B. D. J. Mol. Biol. 1998, 278, 667.
137. Chaykovski, M. M.; Bae, L. C.; Cheng, M. C.; Murray, J. H.; Tortolani, K. E.; Zhang, R.; Seshadri, K.; Findlay, J. H.; Hsieh, S. Y.; Kalverda, A. P.; Homans, S. W.; Brown, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15767.
138. Hu, H.; Clarkson, M. W.; Hermans, J.; Lee, A. L. Biochemistry 2003, 42, 13856.
139. Clarkson, M. W.; Lee, A. L. Biochemistry 2004, 43, 12448.
140. Nicholls, A.; Sharp, K. A.; Honig, B. Proteins 1991, 11, 281.
141. Meador, W. E.; Means, A. R.; Quiocho, F. A. Science 1992, 257, 1251.
142. Koradi, R.; Billeter, M.; Wüthrich, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 51