Retinal conformation governs pKa of protonated schiff base in rhodopsin activation

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 25, 2013, Pages 9391-9398

  Zhu, Shengshuang ^a   Brown, Michael F ^b,c   Feller, Scott E ^a  

^a WABASH COLLEGE   (United States)

^b University of Arizona   (United States)

^c University of Arizona   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CONFORMATIONAL DEGREES OF FREEDOM; G PROTEIN COUPLED RECEPTORS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; PHYSIOLOGICAL TEMPERATURE; QUANTUM CHEMICAL CALCULATIONS; STRUCTURAL DETERMINATION; STRUCTURAL FLUCTUATIONS; TORSIONAL ENERGY SURFACE;

ALDEHYDES; BIOCHEMISTRY; CHEMICAL ACTIVATION; FUNCTIONAL GROUPS; LIGANDS; MECHANICS; MOLECULAR DYNAMICS; OPHTHALMOLOGY; PROTONATION; QUANTUM CHEMISTRY; QUANTUM THEORY;

CONFORMATIONS;

RETINAL; RHODOPSIN;

ARTICLE; CHEMICAL BOND; CONFORMATIONAL TRANSITION; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ISOMERIZATION; LIPID MEMBRANE; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN BINDING; PROTEIN CONFORMATION; PROTON TRANSPORT; TEMPERATURE; VISION;

HYDROGEN-ION CONCENTRATION; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR CONFORMATION; MOLECULAR STRUCTURE; PROTONS; QUANTUM THEORY; RETINALDEHYDE; RHODOPSIN; SCHIFF BASES;

EID: 84879520445     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja4002986     Document Type: Article

References (97)

1. Sabehi, G.; Loy, A.; Jung, K.-H.; Partha, R.; Spudich, J. L.; Isaacson, T.; Hirschberg, J.; Wagner, M. L.; Béjà, O. PLoS Biol. 2005, 3, 1409
2. Hirai, T.; Subramaniam, S.; Lanyi, J. K. Curr. Opin. Struct. Biol. 2009, 19, 433
3. Ridge, K. D.; Palczewski, K. J. Biol. Chem. 2007, 282, 9297
4. Hofmann, K. P.; Scheerer, P.; Hildebrand, P. W.; Choe, H.-W.; Park, J. H.; Heck, M.; Ernst, O. P. Trends Biochem. Sci. 2009, 34, 540
5. Smith, S. O. Ann. Rev. Biophys. 2010, 39, 309
6. von Lintig, J.; Kiser, P. D.; Golczak, M.; Palczewski, K. Trends Biochem. Sci. 2010, 35, 400
7. Smith, S. O. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 389
8. Drews, J. Science 2000, 287, 1960
9. Hopkins, A. L.; Groom, C. R. Nat. Rev. Drug Discovery 2002, 1, 727
10. Overington, J. P.; Al-Lazikani, B.; Hopkins, A. L. Nat. Rev. Drug Discovery 2006, 5, 993
11. Kobilka, B.; Schertler, G. F. X. Trends Pharmacol. Sci. 2008, 29, 79
12. Nygaard, R.; Frimurer, T. M.; Holst, B.; Rosenkilde, M. M.; Schwartz, T. W. Trends Pharmacol. Sci. 2009, 30, 249
13. Ahuja, S.; Smith, S. O. Trends Pharmacol. Sci. 2009, 30, 494
14. Choe, H.-W.; Park, J. H.; Kim, Y. J.; Ernst, O. P. Neuropharmacology 2011, 60, 52
15. Katritch, V.; Cherezov, V.; Stevens, R. C. Trends Pharmacol. Sci. 2012, 33, 17
16. Okada, T.; Sugihara, M.; Bondar, A.-N.; Elstner, M.; Entel, P.; Buss, V. J. Mol. Biol. 2004, 342, 571
17. Li, J.; Edwards, P. C.; Burghammer, M.; Villa, C.; Schertler, G. F. X. J. Mol. Biol. 2004, 343, 1409
18. Choe, H.-W.; Kim, Y. J.; Park, J. H.; Morizumi, T.; Pai, E. F.; Kraub, N.; Hofmann, K. P.; Scheerer, P.; Ernst, O. P. Nature 2011, 471, 651
19. Standfuss, J.; Edwards, P. C.; D'Antona, A.; Fransen, M. R.; Xie, G.; Oprian, D. D.; Schertler, G. F. X. Nature 2011, 471, 656
20. Park, J. H.; Scheerer, P.; Hofmann, K. P.; Choe, H.-W.; Ernst, O. P. Nature 2008, 454, 183
21. Altenbach, C.; Kusnetzow, A. K.; Ernst, O. P.; Hofmann, K. P.; Hubbell, W. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 7439
22. Mahalingam, M.; Martínez-Mayorga, K.; Brown, M. F.; Vogel, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 17795
23. Ahuja, S.; Crocker, E.; Eilers, M.; Hornak, V.; Hirshfeld, A.; Ziliox, M.; Syrett, N.; Reeves, P. J.; Khorana, H. G.; Sheves, M.; Smith, S. O. J. Biol. Chem. 2009, 284, 10190
24. Ahuja, S.; Eilers, M.; Hirshfeld, A.; Yan, E. C. Y.; Ziliox, M.; Sakmar, T. P.; Sheves, M.; Smith, S. O. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 15160
25. Brown, M. F.; Martínez-Mayorga, K.; Nakanishi, K.; Salgado, G. F. J.; Struts, A. V. Photochem. Photobiol. 2009, 85, 442
26. Zaitseva, E.; Brown, M. F.; Vogel, R. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 4815
27. Alexiev, U.; Rimke, I.; Pohlmann, T. J. Mol. Biol. 2003, 328, 705
28. Brown, M. F.; Salgado, G. F. J.; Struts, A. V. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1798, 177
29. Struts, A. V.; Salgado, G. F. J.; Brown, M. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 8263
30. Kirchberg, K.; Kim, T.-Y.; Möller, M.; Skegro, D.; Raju, G. D.; Granzin, J.; Büldt, G.; Schlesinger, R.; Alexiev, U. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 18690
31. Mertz, B.; Struts, A. V.; Feller, S. E.; Brown, M. F. Biochim. Biophys. Acta 2012, 1818, 241
32. Wang, Q.; Schoenlein, R. W.; Peteanu, L. A.; Mathies, R. A.; Shank, C. V. Science 1994, 266, 422
33. Kukura, P.; McCamant, D. W.; Yoon, S.; Wandschneider, D. B.; Mathies, R. A. Science 2005, 310, 1006
34. Polli, D.; Altoè, P.; Weingart, O.; Spillane, K. M.; Manzoni, C.; Brida, D.; Tomasello, G.; Orlandi, G.; Kukura, P.; Mathies, R. A.; Garavelli, M.; Cerullo, G. Nature 2010, 467, 440
35. Knierim, B.; Hofmann, K. P.; Ernst, O. P.; Hubbell, W. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 20290
36. Terstegen, F.; Buss, V. Chem. Lett. 1996, 25, 449
37. Andruniów, T.; Ferré, N.; Olivucci, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 17908
38. Frutos, L. M.; Andruniów, T.; Santoro, F.; Ferré, N.; Olivucci, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 7764
39. Sekharan, S.; Buss, V. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17220
40. Schapiro, I.; Weingart, O.; Buss, V. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16
41. Schapiro, I.; Ryazantsev, M. N.; Frutos, L. M.; Ferre, N.; Lindh, R.; Olivucci, M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 3354
42. Saam, J.; Tajkhorshid, E.; Hayashi, S.; Schulten, K. Biophys. J. 2002, 83, 3097
43. Crozier, P. S.; Stevens, M. J.; Forrest, L. R.; Woolf, T. B. J. Mol. Biol. 2003, 333, 493
44. Huber, T.; Botelho, A. V.; Beyer, K.; Brown, M. F. Biophys. J. 2004, 86, 2078
45. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kale, L.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781
46. Gumbart, J.; Wang, Y.; Aksimentiev, A.; Tajkhorshid, E.; Schulten, K. Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 423
47. Grossfield, A.; Feller, S. E.; Pitman, M. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 4888
48. Kholmurodov, K. T.; Feldman, T. B.; Ostrovsky, M. A. Mendeleev Commun. 2006, 1
49. Cordomi, A.; Perez, J. J. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7052
50. Grossfield, A.; Pitman, M. C.; Feller, S. E.; Soubias, O.; Gawrisch, K. J. Mol. Biol. 2008, 381, 478
51. Isin, B.; Schulten, K.; Tajkhorshid, E.; Bahar, I. Biophys. J. 2008, 95, 789
52. Neri, M.; Vanni, S.; Tavernelli, I.; Rothlisberger, U. Biochemistry 2010, 49, 4827
53. Hu, J.; Griffin, R. G.; Herzfeld, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 8880
54. McDermott, A. E.; Creuzet, F.; Gebhard, R.; van der Hoef, K.; Levitt, M. H.; Herzfeld, J.; Lugtenberg, J.; Griffin, R. G. Biochemistry 1994, 33, 6129
55. Tajkhorshid, E.; Baudry, J.; Schulten, K.; Suhai, S. Biophys. J. 2000, 78, 683
56. Mak-Jurkauskas, M. L.; Bajaj, V. S.; Hornstein, M. K.; Belenky, M.; Griffin, R. G.; Herzfeld, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 883
57. Palczewski, K.; Kumasaka, T.; Hori, T.; Behnke, C. A.; Motoshima, H.; Fox, B. A.; Le Trong, I.; Teller, D. C.; Okada, T.; Stenkamp, R. E.; Yamamoto, M.; Miyano, M. Science 2000, 289, 739
58. Martínez-Mayorga, K.; Pitman, M. C.; Grossfield, A.; Feller, S. E.; Brown, M. F. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16502
59. Lau, P.-W.; Grossfield, A.; Feller, S. E.; Pitman, M. C.; Brown, M. F. J. Mol. Biol. 2007, 372, 906
60. Hornak, V.; Ahuja, S.; Eilers, M.; Goncalves, J. A.; Sheves, M.; Reeves, P. J.; Smith, S. O. J. Mol. Biol. 2010, 396, 510
61. Ayton, G. S.; McWhirter, J. L.; Voth, G. A. J. Chem. Phys. 2006, 124
62. Marrink, S. J.; Risselada, H. J.; Yefimov, S.; Tieleman, D. P.; de Vries, A. H. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7812
63. Periole, X.; Huber, T.; Marrink, S. J.; Sakmar, T. P. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 10126
64. Brown, F. L. H. Annu. Rev. Phys. Chem. 2008, 59, 685
65. de Meyer, F. J. M.; Venturoli, M.; Smit, B. Biophys. J. 2008, 95, 1851
66. Ayton, G. S.; Voth, G. A. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 4413
67. de Meyer, F. J. M.; Rodgers, J. M.; Willems, T. F.; Smit, B. Biophys. J. 2010, 99, 3629
68. Jensen, M. O.; Jogini, V.; Borhani, D. W.; Leffler, A. E.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Science 2012, 336, 229
69. Rasmussen, S. G. F.; Choi, H.-J.; Fung, J. J.; Pardon, E.; Casarosa, P.; Chae, P. S.; DeVree, B. T.; Rosenbaum, D. M.; Thian, F. S.; Kobilka, T. S.; Schnapp, A.; Konetzki, I.; Sunahara, R. K.; Gellman, S. H.; Pautsch, A.; Steyaert, J.; Weis, W. I.; Kobilka, B. K. Nature 2011, 469, 175
70. Struts, A. V.; Salgado, G. F. J.; Martínez-Mayorga, K.; Brown, M. F. Nat. Struct. Mol. Biol. 2011, 18, 392
71. Mertz, B.; Lu, M.; Brown, M. F.; Feller, S. E. Biophys. J. 2011, 101, L17
72. Tajkhorshid, E.; Paizs, B.; Suhai, S. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 8021
73. Tajkhorshid, E.; Paizs, B.; Suhai, S. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 4518
74. Tajkhorshid, E.; Suhai, S. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 5581
75. Feller, S. E.; Gawrisch, K.; MacKerell, A. D., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 318
76. Brooks, B. R.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; Swaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187
77. Vanommeslaeghe, K.; Hatcher, E.; Acharya, C.; Kundu, S.; Zhong, S.; Shim, J.; Darian, E.; Guvench, O.; Lopes, P.; Vorobyov, I.; MacKerell, A. D., Jr. J. Comput. Chem. 2010, 31, 671
78. Nina, M.; Roux, B.; Smith, J. C. Biophys. J. 1995, 68, 25
79. Liptak, M. D.; Shields, G. C. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7314
80. Chamberlin, A. C.; Cramer, C. J.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 8651
81. Sheves, M.; Albeck, A.; Friedman, N.; Ottolenghi, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1986, 83, 3262
82. Martinez-Mayorga, K.; Pitman, M. C.; Grossfield, A.; Feller, S. E.; Brown, M. F. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16502
83. Cherezov, V.; Rosenbaum, D. M.; Hanson, M. A.; Rasmussen, S. G. F.; Thian, F. S.; Kobilka, T. S.; Choi, H.-J.; Kuhn, P.; Weis, W. I.; Kobilka, B. K.; Stevens, R. C. Science 2007, 318, 1258
84. Rasmussen, S. G. F.; Choi, H.-J.; Rosenbaum, D. M.; Kobilka, T. S.; Thian, F. S.; Edwards, P. C.; Burghammer, M.; Ratnala, V. R. P.; Sanishvili, R.; Fischetti, R. F.; Schertler, G. F. X.; Weis, W. I.; Kobilka, B. K. Nature 2007, 450, 383
85. Jaakola, V.-P.; Griffith, M. T.; Hanson, M. A.; Cherezov, V.; Chien, E. Y. T.; Lane, J. R.; IJzerman, A. P.; Stevens, R. C. Science 2008, 322, 1211
86. Rosenbaum, D. M.; Zhang, C.; Lyons, J. A.; Holl, R.; Aragao, D.; Arlow, D. H.; Rasmussen, S. G. F.; Choi, H.-J.; DeVree, B. T.; Sunahara, R. K.; Chae, P. S.; Gellman, S. H.; Dror, R. O.; Shaw, D. E.; Weis, W. I.; Caffrey, M.; Gmeiner, P.; Kobilka, B. K. Nature 2011, 469, 236
87. Cai, M.; Nyberg, J.; Hruby, V. J. Curr. Top. Med. Chem. 2009, 9, 554
88. Vagner, J.; Xu, L.; Handl, H. L.; Josan, J. S.; Morse, D. L.; Mash, E. A.; Gillies, R. J.; Hruby, V. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 1685
89. Brown, M. F. Curr. Top. Membranes 1997, 44, 285
90. Farrens, D. L.; Altenbach, C.; Yang, K.; Hubbell, W. L.; Khorana, H. G. Science 1996, 274, 768
91. Herzfeld, J.; Tounge, B. Biochim. Biophys. Acta-Bioenerg. 2000, 1460, 95
92. Eikhom, T. S.; Jonsen, J.; Laland, S.; Refsvik, T. Biochem. Biophys. Acta 1963, 76, 465
93. Botelho, A. V.; Huber, T.; Sakmar, T. P.; Brown, M. F. Biophys. J. 2006, 91, 4464
94. Grossfield, A.; Pitman, M. C.; Feller, S. E.; Soubias, O.; Gawrisch, K. J. Mol. Biol. 2008, 381, 478
95. Nakamichi, H.; Okada, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 12729
96. Nakamichi, H.; Okada, T. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 4270
97. Sharma, A. K.; Spudich, J. L.; Doolittle, W. F. Trends Microbiol. 2006, 14, 463