Capturing functional motions of membrane channels and transporters with molecular dynamics simulation

Journal of Computational and Theoretical Nanoscience

Volumn 7, Issue 12, 2010, Pages 2481-2500

  Shaikh, Saher Afshan ^a   Wen, Po Chao ^a   Enkavi, Giray ^a   Huang, Zhijian ^a   Tajkhorshid, Emad ^a  

^a UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

Author keywords

Biological membranes; Membrane channels; Membrane transporters; Molecular dynamics simulation; Protein conformational changes

Indexed keywords

ATOMIC STRUCTURE; CELLULAR MEMBRANES; CHANNEL PROTEINS; COMPUTATIONAL RESOURCES; CONDUCTION PROCESS; CONFORMATIONAL CHANGE; FUNCTIONAL MOTIONS; FUNCTIONAL STATE; HIGH RESOLUTION; IN-CHANNELS; LIGAND BINDING; MEMBRANE CHANNELS; MEMBRANE PROTEINS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; PROTEIN FUNCTIONS; SELECTIVE TRANSPORT; SIMULATION AND MODELING; TRANSPORT CYCLE; TRANSPORT PROCESS; TRANSPORT PROTEINS;

BIOLOGICAL MEMBRANES; COMPUTATIONAL CHEMISTRY; COMPUTATIONAL EFFICIENCY; COMPUTER SIMULATION; CYTOLOGY; DYNAMICS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MECHANICS;

PROTEINS;

EID: 79955430070     PISSN: 15461955     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1166/jctn.2010.1636     Document Type: Review

References (179)

1. R. J. Law, R. H. Henchman, and J. A. McCammon, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 102, 6813 (2005).
2. A. Hung, K. Tai, and M. Sansom, Biophys. J. 88, 3321 (2005).
3. I. T. Arkin, H. Xu, M. Jensen, E. Arbely, E. R. Bennett, K. J. Bowers, E. Chow, R. O. Dror, M. P. Eastwood, R. Flitman-Tene, B. A. Gregersen, J. L. Klepeis, I. Kolossváry, Y. Shan, and D. E. Shaw, Science 317, 799 (2007).
4. E. Olkhova, E. Padan, and H. Michel, Biophys. J. 92, 3784 (2007).
5. X. Cheng, I. Ivanov, H. Wang, S. M. Sine, and J. A. McCammon, Biophys. J. 93, 2622 (2007).
6. J. F. Cordero-Morales, V. Jogini, A. Lewis, V. Vasquez, D. M. Cortes, B. Roux, and E. Perozo, Nat. Struct. Mol. Biol. 14, 1062 (2007).
7. J. Sonne, C. Kandt, G. H. Peters, F. Y. Hansen, M. O. Jansen, and D. P. Tieleman, Biophys. J. 92, 2727 (2007).
8. L. Celik, B. Schiott, and E. Tajkhorshid, Biophys. J. 94, 1600 (2008).
9. C. J. Law, G. Enkavi, D.-N. Wang, and E. Tajkhorshid, Biophys. J. 97, 1346 (2009).
10. S. A. Shaikh and E. Tajkhorshid, Biophys. J. 95, 5153 (2008).
11. Z. Huang and E. Tajkhorshid, Biophys. J. 95, 2292 (2008).
12. P.-C. Wen and E. Tajkhorshid, Biophys. J. 95, 5100 (2008).
13. I. H. Shrivastava, J. Jiang, S. G. Amara, and I. Bahar, J. Biol. Chem. 283, 28680 (2008).
14. J. C. Gumbart, M. C. Wiener, and E. Tajkhorshid, J. Mol. Biol. 393, 1129 (2009).
15. O. Jardetzky, Nature 211, 2406 (1966).
16. Y. Wang and E. Tajkhorshid, J. Nutr. 137, 1509S (2007).
17. J. Gumbart, M. C. Wiener, and E. Tajkhorshid, Biophys. J. 93, 496 (2007).
18. M. Hashido, A. Kidera, and M. Ikeguchi, Biophys. J. 93, 373 (2007).
19. X. Huang and C.-G. Zhan, Biophys. J. 93, 3627 (2007).
20. J. Holyoake and M. S. P. Sansom, Structure 15, 873 (2007).
21. J. B. Klauda and B. R. Brooks, J. Mol. Biol. 367, 1523 (2007).
22. A. Anishkin, K. Kamaraju, and S. Sukharev, J. Gen. Physiol. 132, 67 (2008).
23. J. Hub and B. de Groot, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 105, 1198 (2008).
24. J. Henin, E. Tajkhorshid, K. Schulten, and C. Chipot, Biophys. J. 94, 832 (2008).
25. L. Shi, M. Quick, Y. Zhao, H. Weinstein, and J. A. Javitch, Mol. Cell 30, 667 (2008).
26. S. Y. Noskov and B. Roux, J. Mol. Biol. 377, 804 (2008).
27. V. Vasquez, M. Sotomayor, J. Cordero-Morales, K. Schulten, and E. Perozo, Science 321, 1210 (2008).
28. Y. Wang and E. Tajkhorshid, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 105, 9598 (2008).
29. J. Li and E. Tajkhorshid, Biophys. J. 97, L29 (2009).
30. J. C. Phillips, R. Braun, W. Wang, J. Gumbart, E. Tajkhorshid, E. Villa, C. Chipot, R. D. Skeel, L. Kale, and K. Schulten, J. Comp. Chem. 26, 1781 (2005).
31. G. J. Martyna, D. J. Tobias, and M. L. Klein, J. Chem. Phys. 101, 4177 (1994).
32. S. E. Feller, Y. H. Zhang, R. W. Pastor, and B. R. Brooks, J. Chem. Phys. 103, 4613 (1995).
33. T. Darden, D. York, and L. Pedersen, J. Chem. Phys. 98, 10089 (1993).
34. R. Waldmann and M. Lazdunski, Curr. Opin. Neur. 8, 418 (1998).
35. S. Kellenberger and L. Schild, Physiol. Rev. 82, 735 (2002).
36. C.-C. Chen, A. Zimmer, W.-H. Sun, J. Hall, M. J. Brownstein, and A. Zimmer, Proc. Natl. Acad. Sci. 99, 8992 (2002).
37. O. Krishtal and V. Pidoplichko, Neurosci. Lett. 24, 243 (1981).
38. J. A. Wemmie, J. Chen, C. C. Askwith, A. M. Hruska-Hageman, M. P. Price, B. C. Nolan, P. G. Yoder, E. Lamani, T. Hoshi, and J. H. Freeman, Neuron 34, 463 (2002).
39. O. Krishtal, Trends in Neurosciences 26, 477 (2003).
40. J. A. Wemmie, M. P. Price, and M. J. Welsh, Trends in Neurosciences 29, 578 (2006).
41. M. Friese, M. Craner, R. Etzensperger, S. Vergo, J. Wemmie, M. Welsh, A. Vincent, and L. Fugger, Nat. Med. 13, 1483 (2007).
42. H. A. Drummond, N. L. Jernigan, and S. C. Grifoni, Hypertension 51, 1265 (2008).
43. O. Krishtal and V. Pidoplichko, Neuroscience 5, 2325 (1980).
44. M. P. Price, P. M. Snyder, and N. J. Welsh, J. Biol. Chem. 271, 7879 (1996).
45. J. Garcia-Anoveros, B. Derfler, J. Neville-Golden, B. T. Hyman, and D. P. Corey, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 1459 (1997).
46. R. Waldmann, G. Champigny, F. Bassilana, C. Heurteaux, and M. Lazdunski, Nature 386, 173 (1997).
47. P. Zhang and C. M. Canessa, J. Gen. Physiol. 120, 553 (2002).
48. M. Hesselager, D. B. Timmermann, and P. K. Ahring, J. Biol. Chem. 279, 11006 (2004).
49. E. S. J. Smith, X. Zhang, H. Cadiou, and P. A. McNaughton, Neurosci. Lett. 426, 12 (2007).
50. M. Paukert, X. Chen, G. Polleichtner, H. Schindelin, and S. Grander, J. Biol. Chem. 283, 572 (2008).
51. T. Coric, P. Zhang, N. Todorovic, and C. M. Canessa, J. Biol. Chem. 278, 45240 (2003).
52. Y. Pfister, I. Gautschi, A.-N. Takeda, M. van Bemmelen, S. Kellenberger, and L. Schild, J. Biol. Chem. 281, 11787 (2006).
53. K. A. Cushman, J. Marsh-Haffner, J. P. Adelman, and E. W. McCleskey, J. Gen. Physiol. 129, 345 (2007).
54. J. Jasti, H. Furukawa, E. B. Gonzales, and E. Gouaux, Nature 449, 316 (2007).
55. D. C. Immke and E. W. McCleskey, Neuron 37, 75 (2003).
56. P. Zhang, F. J. Sigworth, and C. M. Canessa, J. Gen. Physiol. 127, 109 (2006).
57. E. B. Gonzalez, T. Kawate, and E. Gouaux, Nature 460, 599 (2009).
58. D. C. Immke and E. W. McCleskey, Nat. Neurosci. 4, 869 (2001).
59. H. Yang, Y. Yu, W.-G. Li, F. Yu, H. Cao, T.-L. Xu, and H. Jiang, PLoS Biol. 7, e1000151 (2009).
60. K. P. Locher, A. T. Lee, and D. C. Rees, Science 296, 1091 (2002).
61. R. J. Dawson and K. P. Locher, Nature 443, 180 (2006).
62. H. W. Pinkett, A. T. Lee, P. Lum, K. P. Locher, and D. C. Rees, Science 315, 373 (2007).
63. R. J. Dawson and K. P. Locher, FEBS Lett. 581, 935 (2007).
64. K. Hollenstein, D. C. Frei, and K. P. Locher, Nature 446, 213 (2007).
65. R. N. Hvorup, B. A. Goetz, M. Niederer, K. Hollenstein, E. Perozo, and K. P. Locher, Science 317, 1387 (2007).
66. M. L. Oldham, D. Khare, F. A. Quiocho, A. L. Davidson, and J. Chen, Nature 450, 515 (2007).
67. A. Ward, C. L. Reyes, J. Yu, C. B. Roth, and G. Chang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 104, 19005 (2007).
68. S. Gerber, M. Comellas-Bigler, B. A. Goetz, and K. P. Locher, Science 321, 246 (2008).
69. N. S. Kadaba, J. T. Kaiser, E. Johnson, A. Lee, and D. C. Rees, Science 321, 250 (2008).
70. D. Khare, M. L. Oldham, C. Orelle, A. L. Davidson, and J. Chen, Mol. Cell 33, 528 (2009).
71. S. G. Aller, J. Yu, A. Ward, Y. Weng, S. Chittaboina, R. Zhuo, P. M. Harrell, Y. T. Trinh, Q. Zhang, I. L. Urbatsch, and G. Chang, Science 323, 1718 (2009).
72. A. Moussatova, C. Kandt, M. L. O'Mara, and D. P. Tieleman. Biochim. Biophys. Acta 1778, 1757 (2008).
73. R. J. Dawson, K. Hollenstein, and K. P. Locher, Mol. Microbiol. 65, 250 (2007).
74. K. Hollenstein, R. J. Dawson, and K. P. Locher, Curr. Opin. Struct. Biol. 17, 412 (2007).
75. M. L. Oldham, A. L. Davidson, and J. Chen, Curr. Opin. Struct. Biol. 18, 726 (2008).
76. K. P. Locher, Phil. Trans. R. Soc. Land. B 364, 239 (2009).
77. D. C. Rees, E. Johnson, and O. Lewinson, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 10, 218 (2009).
78. V. Kos and R. C. Ford, Cell. Mol. Life Sci. 66, 3111 (2009).
79. E. O. Oloo, E. Y. Fung, and D. P. Tieleman, J. Biol. Chem. 281, 28397 (2006).
80. M. K. Jones, A. Catte, J. C. Patterson, F. Gu, J. Chen, L. Li, and J. P. Segrest, Biophys. J. 96, 954 (2009).
81. J. Sonne, C. Kandt, G. H. Peters, F. Y. Hansen, M. O. Jansen, and D. P. Tieleman, Biophys. J. 92, 2727 (2007).
82. A. Ivetac, J. D. Campbell, and M. S. Sansom, Biochemistry 46, 2767 (2007).
83. J. Weng, J. Ma, K. Fan, and W. Wang, Biophys. J. 94, 612 (2008).
84. J. Weng, J. Ma, K. Fan, and W. Wang, Biophys. J. 96, 1918 (2009).
85. P. C. Smith, N. Karpowich, L. Millen, J. E. Moody, J. Rosen, P. J. Thomas, and J. F. Hunt, Mol. Cell 10, 139 (2002).
86. J. Chen, G. Lu, J. Lin, A. L. Davidson, and F A. Quiocho, Mol. Cell 12, 651 (2003).
87. J. Zaitseva, S. Jenewein, T. Jumpertz, I. B. Holland, and L. Schmitt, EMBO J. 24, 1901 (2005).
88. J. Zaitseva, C. Oswald, T. Jumpertz, S. Jenewein, A. Wiedenmann, I. B. Holland, and L. Schmitt, EMBO J. 25, 3432 (2006).
89. Y.-R. Yuan, S. Blecker, O. Martsinkevich, L. Millen, P. J. Thomas, and J. F Hunt, J. Biol. Chem. 276, 32313 (2001).
90. G. Lu, J. M. Westbrooks, A. L. Davidson, and J. Chen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 102, 17969 (2005).
91. P.-C. Wen and E. Tajkhorshid, Biophys. J. 95, 5100 (2008).
92. M. Marger and M. Saierjr, Trends Biochem. Sci. 18, 13 (1993).
93. S. S. Pao, I. T. Paulsen, and M. H. Saier, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 62, 1 (1998).
94. C. J. Law, P. C. Maloney, and D. N. Wang, Annu. Rev. Microbiol. 62, 289 (2008).
95. Y. Huang, M. J. Lemieux, J. Song, M. Auer, and D.-N. Wang, Science 301, 616 (2003).
96. J. Abramson, I. Smirnova, V. Kasho, G. Verner, H. R. Kaback, and S. Iwata, Science 301, 610 (2003).
97. O. Mirza, L. Guan, G. Verner, S. Iwata, and H. R. Kaback, EMBO J. 25, 1177 (2006).
98. L. Guan, O. Mirza, G. Verner, S. Iwata, and H. R. Kaback, Proceedings of the National Academy of Sciences 104, 15294 (2007).
99. J. A. W. Heymann, T. Hirai, D. Shi, and S. Subramaniam, J. Struct. Biol. 144, 320 (2003).
100. T. Hirai and S. Subramaniam, Biophys. J. 87, 3600 (2004).
101. Y. Yin, X. He, P. Szewczyk, T. Nguyen, and G. Chang, Science 312, 741 (2006).
102. M. J. Lemieux, J. Song, M. J. Kim, Y. Huang, A. Villa, M. Auer, X.-D. Li, and D.-N. Wang, Prot. Sci. 12, 2748 (2003).
103. M. Luckey, Membrane Structural Biology: With Biochemical and Biophysical Foundations, Cambridge University Press, Cambridge (2008).
104. S.-I. Hayashi, J. P. Koch, and E. C. C. Lin, J. Biol. Chem. 239, 3098 (1964).
105. T. J. Silhavy, I. Hartig-Beecken, and W. Boos, J. Bacteriol. 126, 951 (1976).
106. T. J. Larson, G. Schumacher, and W. Boos, J. Bacteriol. 152, 1008 (1982).
107. C. M. Elvin, C. M. Hardy, and H. Rosenberg, J. Bacteriol. 161, 1054 (1985).
108. S. V. Ambudkar, T. J. Larson, and P. C. Maloney, J. Biol. Chem. 261, 9083 (1986).
109. M. Lemieux, Res. Microbiol. 155, 623 (2004).
110. M. Argast, D. Ludtke, T. J. Silhavy, and W. Boos, J. Bacteriol. 136, 1070 (1978).
111. A. I. Nilsson, O. G. Berg, O. Aspevall, G. Kahlmeter, and D. I. Andersson, Antimicrob. Agents Chemother. 47, 2850 (2003).
112. Y. Sakamoto, S. Furukawa, H. Ogihara, and M. Yamasaki, Biosci. Biotechnol. Biochem. 67, 2030 (2003).
113. A. Salasburgos, P. Iserovich, F. Zuniga, J. Vera, and J. Fischbarg, Biophys. J. 87, 2990 (2004).
114. J. Holyoake, V. Caulfeild, S. Baldwin, and M. Sansom, Biophys. J. 91, L84 (2006).
115. M. J. Lemieux, Mol. Membr. Biol. 24, 333 (2007).
116. D. M. Blodgett, C. Graybill, and A. Carruthers, J. Biol. Chem. 283, 36416 (2008).
117. M. Lemieux, Y. Huang, and D. Wang, Curr. Opin. Struct. Biol. 14, 405 (2004).
118. C. J. Law, J. Almqvist, A. Bernstein, R. M. Goetz, Y. Huang, C. Soudant, A. Laaksonen, and S. Hovmölle, J. Mol. Biol. 378, 828 (2008).
119. M. C. Fann, A. H. Davies, A. Varadhachary, T. Kuroda, C. Sevier, T. Tsuchiya, and P. C. Maloney, J. Membr. Biol. 164, 187 (1998).
120. R. M. Stroud, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 104, 1445 (2007).
121. M. J. Lemieux, Y. Huang, and D.-N. Wang, J. Electron Microsc. 54, i43 (2005).
122. R. S. G. D'rozario and M. S. P. Sansom, Mol. Membr. Biol. 25, 571 (2008).
123. I. F. Tsigelny, J. Greenberg, V. Kouznetsova, and S. K. Nigam, J. Bioinformatics Comput. Biol. 6, 885 (2008).
124. C. J. Law, Q. Yang, C. Soudant, P. C. Maloney, and D.-N. Wang, Biochemistry 46, 12190 (2007).
125. Q. Yan, Membrane Transporters: Methods and Protocols, Humana Press, New York (2003).
126. G. Enkavi and E. Tajkhorshid, Biochemistry 49, 1105 (2010).
127. J. D. Clements, Trends Neurosci. 19, 163 (1996).
128. D. E. Bergles, J. S. Diamond, and C. E. Jahr, Curr. Opin. Neurobiol. 9, 293 (1999).
129. R. Dingledine, K. Borges, D. Bowie, and S. F. Traynelis, Pharmacol. Rev. 51, 7 (1999).
130. N. H. Chen, M. E. Reith, and M. W Quick, Pflug. Arch. Eur. J. Physiol. 447, 519 (2004).
131. C. Grewer and T. Rauen, J. Membr. Biol. 203, 1 (2005).
132. D. J. Slotboom, W N. Konings, and J. S. Lolkema, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 63, 293 (1999).
133. N. C. Danbolt, Prog. Neurobiol. 65, 1 (2001).
134. P. F Behrens, P. Franz, B. Woodman, K. S. Lindenberg, and G. B. Landwehrmeyer, Brain 125, 1908 (2002).
135. J. H. Yi and A. S. Hazell, Neurochem. Int. 48, 394 (2006).
136. N. Zerangue and M. P. Kavanaugh, Nature 383, 634 (1996).
137. L. M. Levy, O. Warr, and D. Attwell, J. Neurosci. 18, 9620 (1998).
138. G. Pines and B. I. Kanner, Biochemistry 29, 11209 (1990).
139. M. P. Kavanaugh, A. Bendahan, N. Zerangue, Y. Zhang, and B. I. Kanner, J. Biol. Chem. 272, 1703 (1997).
140. R. M. Ryan, E. L. Compton, and J. A. Mindell, J. Biol. Chem. 284, 17540 (2009).
141. D. Yernool, O. Boudker, Y. Jin, and E. Gouaux, Nature 431, 811 (2004).
142. A. Bendahan, A. Armon, N. Madani, M. P. Kavanaugh, and B. I. Kanner, J. Biol. Chem. 275, 37436 (2000).
143. O. Boudker, R. M. Ryan, D. Yernool, K. Shimamoto, and E. Gouaux, Nature 445, 387 (2007).
144. C. Grewer, P. Balani, C. Weidenfeller, T. Bartusel, Z. Tao, and T. Tauen, Biochemistry 44, 11913 (2005).
145. M. Grunewald and B. I. Kanner, J. Biol. Chem. 270, 17017 (1995).
146. M. Grunewald, A. Bendahan, and B. I. Kanner, Neuron 21, 623 (1998).
147. M. Grunewald and B. I. Kanner, J. Biol. Chem. 275, 9684 (2000).
148. D. J. Slotboom, J. S. Lolkema, and W N. Konings, J. Biol. Chem. 271, 31317 (1996).
149. D. J. Slotboom, W. N. Konings, and J. S. Lolkema, J. Biol. Chem. 276, 10775 (2001).
150. R. P. Seal and S. G. Amara, Neuron 21, 1487 (1998).
151. R. P. Seal, B. H. Leighton, and S. G. Amara, Neuron 25, 695 (2000).
152. R. Zarbiv, M. Grunewald, M. P. Kavanaugh, and B. I. Kanner, J. Biol. Chem. 273, 14231 (1998).
153. L. Borre, M. P. Kavanaugh, and B. I. Kanner, J. Biol. Chem. 277, 13501 (2002).
154. H. P. Koch and P. H. Larsson, J. Neurosci. 25, 1730 (2005).
155. P. H. Larsson, A. V. Tzingounis, H. P. Koch, and M. P. Kavanaugh, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 101, 3951 (2004).
156. B. H. Leighton, R. P. Seal, S. D. Watts, M. O. Skyba, and S. G. Amara, J. Biol. Chem. 281, 29788 (2006).
157. O. Boudker, R. M. Ryan, D. Yernool, K. Shimamoto, and E. Gouaux, Nature 445, 387 (2007).
158. C. Mim, Z. Tao, and C. Grewer, Biochemistry 46, 9007 (2007).
159. D. J. Slotboom, I. Sobczak, W. N. Konings, and J. S. Lolkema, Proc. Natl Acad. Sci. USA 96, 14282 (1999).
160. B. H. Leighton, R. P. Seal, K. Shimamoto, and S. G. Amara, J. Biol. Chem. 277, 29847 (2002).
161. Z. Tao, Z. Zhang, and C. Grewer, J. Biol. Chem. 281, 10263 (2006).
162. Z. Zhang, Z. Tao, A. Gameiro, S. Barcelona, S. Braams, T. Rauen, and C. Grewer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 104, 18025 (2007).
163. O. Haugeto, K. Ullensvang, L. M. Levy, F. A. Chaudhry, T. Honore, M. Mielsen, K. P. Lehre, and N. C. Danbolt, J. Biol. Chem. 271, 27715 (1996).
164. Y. Kanai, M. Stelzner, S. Nussberger, S. Khawaja, S. C. Hebert, C. P. Smith, and M. A. Hediger, J. Biol. Chem. 269, 20599 (1994).
165. B. I. Kanner and L. Borre, Biochim. Biophys. Acta 1555, 92 (2002).
166. Y. Zhang and B. Kanner, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 96, 1710 (1999).
167. B. H. Leighton, R. P. Seal, K. Shimamoto, and S. G. Amara, J. Biol. Chem. 277, 29847 (2002).
168. R. M. Ryan and R. J. Vandenberg, J. Biol. Chem. 277, 13494 (2002).
169. S. G. Amara and A. C. K. Fontana, Neurochem. Int. 41, 313 (2002).
170. N. Watzke, T. Rauen, E. Bamberg, and C. Grewer, J. Gen. Physiol. 11, 609 (2000).
171. C. Grewer, N. Watzke, M. Wiessner, and T. Rauen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97, 9706 (2000).
172. C. Grewer, N. Watzke, T. Rauen, and A. Bicho, J. Biol. Chem. 278, 2585 (2003).
173. N. Rosental, A. Bendahan, and B. I. Kanner, J. Biol. Chem. 281, 27905 (2006).
174. J. Abramson, I. Smirnova, V. Kasho, G. Verner, H. R. Kaback, and S. Iwata, Science 301, 610 (2003).
175. Y. Huang, M. J. Lemieux, J. Song, M. Auer, and D. N. Wang, Science 301, 616 (2003).
176. Z. J. Huang and E. Tajkhorshid, Biophys. J. 95, 2292 (2008).
177. S. Qu and B. I. Kanner, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 283, 26391 (2008).
178. D. E. Bergles, A. V. Tzingounis, and C. E. Jahr, J. Neurosci. 22, 10153 (2002).
179. O. Smart, J. Goodfellow, and B. Wallace, Biophys. J. 65, 2455 (1993).