Phage-Enabled Nanomedicine: From Probes to Therapeutics in Precision Medicine

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 56, Issue 8, 2017, Pages 1964-1992

  Sunderland, Kegan S ^a   Yang, Mingying ^b   Mao, Chuanbin ^a,c  

^a UNIVERSITY OF OKLAHOMA   (United States)

^b ZHEJIANG UNIVERSITY   (China)

^c ZHEJIANG UNIVERSITY   (China)

Author keywords

biosensing; nanomedicine; phages; probes; therapeutics

Indexed keywords

BACTERIOPHAGES; DIAGNOSIS; GENE TRANSFER; MEDICAL NANOTECHNOLOGY; PROBES; STEM CELLS; TARGETED DRUG DELIVERY; TISSUE;

BIOSENSING; DISEASE DIAGNOSIS; DISEASE TREATMENT; EUKARYOTIC CELLS; PRECISE DISEASE DIAGNOSIS; STEM CELL DIFFERENTIATION; THERAPEUTICS; TISSUE FORMATION;

DISEASES;

NANOMATERIAL;

ANIMAL; BACTERIOPHAGE; CHEMISTRY; DRUG DELIVERY SYSTEM; GENE TRANSFER; GENETIC ENGINEERING; GENETICS; HUMAN; NANOMEDICINE; PERSONALIZED MEDICINE; PROCEDURES;

ANIMALS; BACTERIOPHAGES; DRUG DELIVERY SYSTEMS; GENE TRANSFER TECHNIQUES; GENETIC ENGINEERING; HUMANS; NANOMEDICINE; NANOSTRUCTURES; PRECISION MEDICINE;

EID: 85010540173     PISSN: 14337851     EISSN: 15213773     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.201606181     Document Type: Review

References (272)

1. F. d′Herelle, C. R. Acad. Sci. Paris 1917, 165, 373–375.
2. F. Rohwer, A. M. Segall, Nature 2015, 528, 46–48;
3. S. Matsuzaki, J. Uchiyama, I. Takemura-Uchiyama, M. Daibata, Nature 2014, 509, S9–S9.
4. C. B. Mao, in Brenner's Encyclopedia of Genetics, Vol. 1 (Eds.: M. Stanley, H. Kelly), Academic Press, San Diego, 2013, pp. 39–41.
5. I. Yosef, M. Manor, R. Kiro, U. Qimron, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 7267–7272;
6. L. Marraffini, FASEB J. 2016, 30, 107.101;
7. I. Yosef, M. Manor, U. Qimron, Bacteriophage 2016, 6, e1096996;
8. M. Villion, S. Moineau, Nature 2013, 494, 433–434;
9. G. Verbeken, J. Pirnay, R. Lavigne, C. Ceulemans, D. De Vos, J. Microb. Biochem. Technol. 2016, 8, 021–024;
10. S. Reardon, Nature 2014, 510, 15–16.
11. K. H. Agnès, Rock-Archer, in For the first time, an industry-standard clinical trial is evaluating the tolerance and effectiveness of phages in fighting sensitive antibiotic-resistant infections, Andrew Lloyd & Associates, 2015, pp. 1–2;
12. R. Young, J. J. Gill, Science 2015, 350, 1163–1164.
13. M. Krupovic, B. E. Dutilh, E. M. Adriaenssens, J. Wittmann, F. K. Vogensen, M. B. Sullivan, J. Rumnieks, D. Prangishvili, R. Lavigne, A. M. Kropinski, J. Klumpp, A. Gillis, F. Enault, R. A. Edwards, S. Duffy, M. R. C. Clokie, J. Barylski, H.-W. Ackermann, J. H. Kuhn, Arch. Virol. 2016, 161, 1095–1099.
14. J. W. Kehoe, B. K. Kay, Chem. Rev. 2005, 105, 4056–4072;
15. T. I. Samoylova, N. E. Morrison, L. P. Globa, N. R. Cox, Anti-Cancer Agents Med. Chem. 2006, 6, 9–17;
16. J. R. Brigati, T. I. Samoylova, P. K. Jayanna, V. A. Petrenko, Curr. Protoc. Protein Sci. 2008, 51, 18.19.1–18.19.27;
17. S. L. Deutscher, Chem. Rev. 2010, 110, 3196–3211;
18. B. P. Gray, K. C. Brown, Chem. Rev. 2014, 114, 1020–1081;
19. S. S. Sidhu, C. R. Geyer, Phage display in biotechnology and drug discovery, Vol. 1, 2nd ed., CRC Press, Boca Raton, 2015, pp. 1–545;
20. A. P. Sagona, A. M. Grigonyte, P. R. MacDonald, A. Jaramillo, Integr. Biol. 2016, 8, 465–474;
21. M. Karimi, H. Mirshekari, S. M. M. Basri, S. Bahrami, M. Moghoofei, M. R. Hamblin, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 100, 1–18;
22. B. Cao, M. Yang, C. B. Mao, Acc. Chem. Res. 2016, 49, 1111–1120.
23. J.-W. Lee, J. Song, M. P. Hwang, K. H. Lee, Int. J. Nanomed. 2013, 8, 3917–3925;
24. R. Peltomaa, I. López-Perolio, E. Benito-Peña, R. Barderas, M. C. Moreno-Bondi, Anal. Bioanal. Chem. 2015, 408, 1–24.
25. H. Huang, N. O. Economopoulos, B. A. Liu, A. Uetrecht, J. Gu, N. Jarvik, V. Nadeem, T. Pawson, J. Moffat, S. Miersch, S. S. Sidhu, Protein Sci. 2015, 24, 1890–1900.
26. J. Rakonjac, N. J. Bennett, J. Spagnuolo, D. Gagic, M. Russel, Curr. Issues Mol. Biol. 2011, 13, 51–76;
27. W. Crookes-Goodson, J. Slocik, R. Naik, Chem. Rev. 2008, 37, 2403–2412;
28. V. Petrenko, Expert Opin. Drug Delivery 2008, 5, 825–836;
29. S.-Y. Lee, J.-S. Lim, M. T. Harris, Biotechnol. Bioeng. 2012, 109, 16–30;
30. Y. Lin, C. Mao, Front. Mater. Sci. 2011, 5, 247–265.
31. Z. Hobbs, S. T. Abedon, FEMS Microbiol. Lett. 2016, 363, fnw047.
32. S. Gandon, Trends Microbiol. 2016, 24, 356–365;
33. T. Hohn, I. Katsura, in Curr. Top. Microbiol. Immunol., Vol. 78 (Eds.: W. Arber, W. Henle, P. H. Hofschneider, J. H. Humphrey, J. Klein, P. Koldovský, H. Koprowski, O. Maaløe, F. Melchers, R. Rott, H. G. Schweiger, L. Syruček, P. K. Vogt), Springer, Berlin, Heidelberg, 1977, pp. 69–110.
34. R. Wu, A. D. Kaiser, J. Mol. Biol. 1968, 35, 523–537;
35. A.-M. Frischauf, H. Lehrach, A. Poustka, N. Murray, J. Mol. Biol. 1983, 170, 827–842.
36. A. B. Oppenheim, S. L. Adhya, J. Bacteriol. 2007, 189, 298–304.
37. G. K. Ackers, A. D. Johnson, M. A. Shea, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1982, 79, 1129–1133;
38. M. Thattai, A. van Oudenaarden, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 8614–8619;
39. H. Kobayashi, M. Kærn, M. Araki, K. Chung, T. S. Gardner, C. R. Cantor, J. J. Collins, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 8414–8419.
40. L. F. Reichardt, J. Mol. Biol. 1975, 93, 267–288.
41. S. Leptihn, J. Gottschalk, A. Kuhn, Bacteriophage 2016, 6, e1128513.
42. X. Cheng, X. Zhang, J. W. Pflugrath, F. W. Studier, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 4034–4038.
43. R. H. Heineman, J. J. Bull, Evolution 2007, 61, 1695–1709.
44. B. Gray, K. Brown, Chem. Rev. 2014, 114, 1020–1081.
45. J. W. Kehoe, B. K. Kay, Chem. Rev. 2005, 105, 4056–4072.
46. P. M. G. F. van Wezenbeek, T. J. M. Hulsebos, J. G. G. Schoenmakers, Gene 1980, 11, 129–148.
47. H. Endemann, P. Model, J. Mol. Biol. 1995, 250, 496–506.
48. J. Lubkowski, F. Hennecke, A. Plückthun, A. Wlodawer, Structure 1999, 7, 711–722.
49. M. Russel, Mol. Microbiol. 1991, 5, 1607–1613.
50. F. Hassan, M. Kamruzzaman, J. J. Mekalanos, S. M. Faruque, Nature 2010, 467, 982–985.
51. N. Zenkin, T. Naryshkina, K. Kuznedelov, K. Severinov, Nature 2006, 439, 617–620.
52. D. Allison, A. Ganesan, A. Olson, C. Snyder, S. Mitra, J. Virol. 1977, 24, 673–684.
53. S. Sattar, N. J. Bennett, W. X. Wen, J. M. Guthrie, L. F. Blackwell, J. F. Conway, J. Rakonjac, Front. Microbiol. 2015, 6, 1–13.
54. S.-W. Lee, C. B. Mao, C. E. Flynn, A. M. Belcher, Science 2002, 296, 892–895.
55. Y. Cui, A. Pattabiraman, B. Lisko, S. C. Collins, M. C. McAlpine, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1204–1205.
56. S. Poshtiban, M. A. Javed, D. Arutyunov, A. Singh, G. Banting, C. M. Szymanskib, S. Evoy, Analyst 2013, 138, 5619–5626;
57. A. Shabani, C. Marquette, R. Mandeville, M. Lawrence, Talanta 2013, 116, 1047–1053;
58. C. B. Mao, D. J. Solis, B. D. Reiss, S. T. Kottmann, R. Y. Sweeney, A. Hayhurst, G. Georgiou, I. Brent, A. M. Belcher, Science 2004, 303, 213–217;
59. G. R. Souza, J. R. Molina, R. M. Raphael, M. G. Ozawa, D. J. Stark, C. S. Levin, L. F. Bronk, J. S. Ananta, J. Mandelin, M. M. Georgescu, J. A. Bankson, J. G. Gelovani, T. C. Killian, W. Arap, R. Pasqualini, Nat. Nanotechnol. 2010, 5, 291–296;
60. L. F. Drummy, S. E. Jones, R. B. Pandey, B. L. Farmer, R. A. Vaia, R. R. Naik, ACS Appl. Mater. Interfaces 2010, 2, 1492–1498;
61. B. Cao, Y. Zhu, L. Wang, C. B. Mao, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 11750–11754;
62. Angew. Chem. 2013, 125, 11966–11970.
63. D. Ghosh, Y. Lee, S. Thomas, A. G. Kohli, D. S. Yun, A. M. Belcher, K. A. Kelly, Nat. Nanotechnol. 2012, 7, 677–682.
64. K. T. Nam, D.-W. Kim, P. J. Yoo, C.-Y. Chiang, N. Meethong, P. T. Hammond, Y.-M. Chiang, A. M. Belcher, Science 2006, 312, 885–888;
65. K. N. Avery, J. E. Schaak, R. E. Schaak, Chem. Mater. 2009, 21, 2176–2178;
66. S. Lagziel-Simis, N. Cohen-Hadar, H. Moscovich-Dagan, Y. Wine, A. Freeman, Curr. Opin. Biotechnol. 2006, 17, 569–573;
67. N. K. Petty, T. J. Evans, P. C. Fineran, G. P. Salmond, Trends Biotechnol. 2007, 25, 7–15;
68. E. Gazit, FEBS J. 2007, 274, 317–322.
69. J. Chen, S. D. Alcaine, Z. Jiang, V. M. Rotello, S. R. Nugen, Anal. Chem. 2015, 87, 8977–8984;
70. X. Zhou, P. Cao, Y. Zhu, W. Lu, N. Gu, C. Mao, Nat. Mater. 2015, 14, 1058–1064.
71. A. M. King, M. J. Adams, E. J. Lefkowitz, Virus taxonomy: ninth report of the International Committee on Taxonomy of Viruses, Vol. 9, Elsevier, New York, 2012, pp. 1–783.
72. J. Wadia, A. Eguchi, S. F. Dowdy, Cold Spring Harbor Protoc. 2014, 3, 61–65.
73. N. Matsko, D. Klinov, A. Manykin, V. Demin, S. Klimenko, J. Electron Microsc. 2001, 50, 417–422.
74. R. Korehei, J. F. Kadla, Carbohydr. Polym. 2014, 100, 150–157.
75. J. Hallewell, Y. Niu, K. Munns, T. McAllister, R. Johnson, H.-W. Ackermann, J. Thomas, K. Stanford, Appl. Environ. Microbiol. 2014, 80, 3819–3825.
76. J. M. Mullaney, L. W. Black, Methods Mol. Biol. 2014, 1108, 69–85.
77. P. Tao, M. Mahalingam, B. S. Marasa, Z. Zhang, A. K. Chopra, V. B. Rao, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 5846–5851.
78. P. Serwer, J. Ultrastruct. Res. 1977, 58, 235–243.
79. H. Zhang, Y. Xu, Q. Huang, C. Yi, T. Xiao, Q. Li, Chem. Commun. 2013, 49, 3778–3780.
80. S. Miller, E. Samayoa, L. Post, C. Wright, G. McKinley, M. Wood, J. Ching, Diagn. Microbiol. Infect. Dis. 2014, 80, 102–106.
81. H.-W. Ackermann, in Adv. Virus Res., Vol. 82 (Eds.: Ł. Małgorzata, T. S. Wacław), Academic Press, San Diego, 2012, pp. 1–32.
82. A. Kale, Y. Bao, Z. Zhou, P. E. Prevelige, A. Gupta, IOP Conf. Ser. Mater. Sci. Eng. 2013, 24, 1–7.
83. M. Murugesan, G. Abbineni, S. L. Nimmo, B. Cao, C. B. Mao, Sci. Rep. 2013, 3, 1820.
84. H. Yi, D. Ghosh, M.-H. Ham, J. Qi, P. W. Barone, M. S. Strano, A. M. Belcher, Nano Lett. 2012, 12, 1176–1183.
85. K. J. Sreeram, S. Narayan, G. Abbineni, A. Hayhurst, C. B. Mao, Mol. Cancer Ther. 2010, 9, 2524–2535;
86. H. Bar, I. Yacoby, I. Benhar, BMC Biotechnol. 2008, 8, 37.
87. D. Bedi, T. Musacchio, O. A. Fagbohun, J. W. Gillespie, P. Deinnocentes, R. C. Bird, L. Bookbinder, V. P. Torchilin, V. A. Petrenko, Nanomedicine 2011, 7, 315–323.
88. A. Merzlyak, S. Indrakanti, S.-W. Lee, Nano Lett. 2009, 9, 846–852;
89. A. Merzlyak, S. Indrakanti, L. Seung-Wuk, Nano Lett. 2009, 9, 846–852.
90. E. W. Kovacs, J. M. Hooker, D. W. Romanini, P. G. Holder, K. E. Berry, M. B. Francis, Bioconjugate Chem. 2007, 18, 1140–1147;
91. S. L. Capehart, M. P. Coyle, J. E. Glasgow, M. B. Francis, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 3011–3016;
92. G. J. Tong, S. C. Hsiao, Z. M. Carrico, M. B. Francis, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 11174–11178.
93. Y. Xiang, M. C. Morais, A. J. Battisti, S. Grimes, P. J. Jardine, D. L. Anderson, M. G. Rossmann, EMBO J. 2006, 25, 5229–5239.
94. J.-M. Moon, D. Akin, Y. Xuan, P. D. Ye, P. Guo, R. Bashir, Biomed. Microdevices 2009, 11, 135–142.
95. S. J. Butcher, D. H. Bamford, S. D. Fuller, EMBO J. 1995, 14, 6078–6086.
96. M. Jalasvuori, V.-P. Friman, A. Nieminen, J. K. H. Bamford, A. Buckling, Biol. Lett. 2011, 7, 902–905.
97. G. R. Souza, D. R. Christianson, F. I. Staquicini, M. G. Ozawa, E. Y. Snyder, R. L. Sidman, J. H. Miller, W. Arap, R. Pasqualini, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 1215–1220;
98. T. Sawada, S. Kang, J. Watanabe, H. Mihara, T. Serizawa, ACS Macro Lett. 2014, 3, 341–345;
99. T. Sawada, H. Chen, N. Shirakawa, S. Kang, J. Watanabe, T. Serizawa, Polym. J. 2014, 46, 511–515;
100. N. Korkmaz, Colloids Surf. B 2013, 112, 219–228.
101. Y. R. Kang, E. J. Park, J. H. Kim, N. K. Min, S. W. Kim, Talanta 2010, 81, 1425–1430.
102. N.-M. D. Courchesne, M. T. Klug, P.-Y. Chen, S. E. Kooi, D. S. Yun, N. Hong, N. X. Fang, A. M. Belcher, P. T. Hammond, Adv. Mater. 2014, 26, 3398–3404.
103. A. V. Patwardhan, G. N. Goud, R. R. Koepsel, M. M. Ataai, J. Chromatogr. A 1997, 787, 91–100.
104. R. Zuo, D. Örnek, T. Wood, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2005, 68, 505–509.
105. C. H. Moon, M. Zhang, N. V. Myung, E. D. Haberer, Nanotechnology 2014, 25, 135205.
106. Y. Yan, M. Zhang, H. C. Su, N. V. Myung, E. D. Haberer, Proc. SPIE 2014, 9171, 91710W.
107. L. Shen, N. Bao, P. E. Prevelige, A. Gupta, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 17354–17357.
108. M. V. Yezhelyev, X. Gao, Y. Xing, A. Al-Hajj, S. Nie, R. M. O'Regan, Lancet Oncol. 2006, 7, 657–667;
109. J. Lee, D. K. Chatterjee, M. H. Lee, S. Krishnan, Cancer Lett. 2014, 347, 46–53;
110. R. P. J. Barretto, T. H. Ko, J. C. Jung, T. J. Wang, G. Capps, A. C. Waters, Y. Ziv, A. Attardo, L. Recht, M. J. Schnitzer, Nat. Med. 2011, 17, 223–228;
111. D. C. Gray, W. Merigan, J. I. Wolfing, B. P. Gee, J. Porter, A. Dubra, T. H. Twietmeyer, K. Ahamd, R. Tumbar, F. Reinholz, Opt. Express 2006, 14, 7144–7158.
112. J. Sha, T. Hasan, S. Milana, C. Bertulli, N. A. W. Bell, G. Privitera, Z. Ni, Y. Chen, F. Bonaccorso, A. C. Ferrari, U. F. Keyser, Y. Y. S. Huang, ACS Nano 2013, 7, 8857–8869;
113. D. A. Heller, H. Jin, B. M. Martinez, D. Patel, B. M. Miller, T.-K. Yeung, P. V. Jena, C. Hobartner, T. Ha, S. K. Silverman, M. S. Strano, Nat. Nanotechnol. 2009, 4, 114–120;
114. C. Ménard-Moyon, K. Kostarelos, M. Prato, A. Bianco, Chem. Biol. 2010, 17, 107–115.
115. H. Xu, B. Cao, A. George, C. B. Mao, Biomacromolecules 2011, 12, 2193–2199.
116. T. He, G. Abbineni, B. Cao, C. B. Mao, Small 2010, 6, 2230–2235;
117. F. Wang, B. Cao, C. B. Mao, Chem. Mater. 2010, 22, 3630–3636.
118. S. Y. Yoo, M. Kobayashi, P. P. Lee, S.-W. Lee, Biomacromolecules 2011, 12, 987–996.
119. J. Wang, M. Yang, Y. Zhu, L. Wang, A. P. Tomsia, C. Mao, Adv. Mater. 2014, 26, 4961–4966.
120. V. M. Balcão, S. V. P. Barreira, T. M. Nunes, M. V. Chaud, M. Tubino, M. M. D. C. Vila, Appl. Biochem. Biotechnol. 2014, 172, 1194–1214;
121. J. J. Curtin, R. M. Donlan, Antimicrob. Agents Chemother. 2006, 50, 1268–1275;
122. G. R. Souza, E. Yonel-Gumruk, D. Fan, J. Easley, R. Rangel, L. Guzman-Rojas, J. H. Miller, W. Arap, R. Pasqualini, PLoS One 2008, 3, e2242;
123. S. Kumari, K. Harjai, S. Chhibber, J. Med. Microbiol. 2011, 60, 205–210.
124. S. L. Deutscher, Chem. Rev. 2010, 110, 3196–3211;
125. C. L. Turnbough Jr, J. Microbiol. Methods 2003, 53, 263–271.
126. M. Su, T. Venkatesh, R. Bodmer, BioTechniques 1998, 25, 44–46;
127. M. Hyvönen, P. Laakkonen, Methods Mol. Biol. 2015, 1324, 205–222.
128. G. Abbineni, S. Modali, B. Safiejko-Mroczka, V. A. Petrenko, C. B. Mao, Mol. Pharm. 2010, 7, 1629–1642.
129. H. R. Hoogenboom, A. P. de Bruine, S. E. Hufton, R. M. Hoet, J.-W. Arends, R. C. Roovers, Immunotechnology 1998, 4, 1–20;
130. W. Arap, M. G. Kolonin, M. Trepel, J. Lahdenranta, M. Cardo-Vila, R. J. Giordano, P. J. Mintz, P. U. Ardelt, V. J. Yao, C. I. Vidal, L. Chen, A. Flamm, H. Valtanen, L. M. Weavind, M. E. Hicks, R. E. Pollock, G. H. Botz, C. D. Bucana, E. Koivunen, D. Cahill, P. Troncoso, K. A. Baggerly, R. D. Pentz, K.-A. Do, C. J. Logothetis, R. Pasqualini, Nat. Med. 2002, 8, 121–127.
131. G. P. Smith, V. A. Petrenko, Chem. Rev. 1997, 97, 391–410;
132. G. Winter, A. D. Griffiths, R. E. Hawkins, H. R. Hoogenboom, Annu. Rev. Immunol. 1994, 12, 433–455;
133. V. A. Petrenko, V. J. Vodyanoy, J. Microbiol. Methods 2003, 53, 253–262;
134. R. H. Hoess, Chem. Rev. 2001, 101, 3205–3218;
135. M. Trepel, W. Arap, R. Pasqualini, Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 399–404;
136. S. Atwell, J. A. Wells, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 9497–9502.
137. A. Liu, G. Abbineni, C. B. Mao, Adv. Mater. 2009, 21, 1001–1005.
138. K. Cung, B. J. Han, T. D. Nguyen, S. Mao, Y.-W. Yeh, S. Xu, R. R. Naik, G. Poirier, N. Yao, P. K. Purohit, M. C. McAlpine, Nano Lett. 2013, 13, 6197–6202.
139. G. Ahmad, M. B. Dickerson, C. B. Church, Y. Cai, S. E. Jones, R. R. Naik, J. S. King, C. J. Summers, N. Kröger, K. H. Sandhage, Adv. Mater. 2006, 18, 1759–1763.
140. M. H. Adams, Bacteriophages, Vol. 1, Interscience, New York, 1959;
141. M. A. Barry, W. J. Dower, S. A. Johnston, Nat. Med. 1996, 2, 299–305.
142. K. Even-Desrumeaux, D. Nevoltris, M. N. Lavaut, K. Alim, J.-P. Borg, S. Audebert, B. Kerfelec, D. Baty, P. Chames, Mol. Cell. Proteomics 2014, 13, 653–665.
143. J. Li, L. Fenga, F. Li, Y. Zha, L. Guo, Q. Zhang, J. Chen, Z. Pang, Y. Wang, X. Jiang, V. C. Yang, L. Wen, Biomaterials 2011, 32, 4943–4950.
144. D. Rajotte, W. Arap, M. Hagedorn, E. Koivunen, R. Pasqualini, E. Ruoslahti, J. Clin. Invest. 1998, 102, 430–437.
145. C. D. Jepson, J. B. March, Vaccine 2004, 22, 2413–2419.
146. J. Emrich, G. Streisinger, Virology 1968, 36, 387–391;
147. N. Sternberg, D. Hamilton, S. Austin, M. Yarmolinsky, R. Hoess, in Cold Spring Harbor symposia on quantitative biology, Vol. 45, Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1981, pp. 297–309;
148. X.-M. Zhu, L. Yin, L. Hood, P. Ao, Funct. Integr. Genomics 2004, 4, 188–195;
149. A. Doermann, Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 1953, 18, 3–11;
150. D. Bamford, E. Palva, K. Lounatmaa, J. Gen. Virol. 1976, 32, 249–259.
151. T. K. Lu, J. J. Collins, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 4629–4634.
152. Q.-G. Zhang, A. Buckling, Evol. Appl. 2012, 5, 575–582.
153. M. A. Brockhurst, A. Fenton, B. Roulston, P. B. Rainey, BMC Ecol. 2006, 6, 19.
154. M. L. Embleton, S. P. Nair, W. Heywood, D. C. Menon, B. D. Cookson, M. Wilson, Antimicrob. Agents Chemother. 2005, 49, 3690–3696.
155. H. Wei, Virol. Sin. 2015, 30, 1–2.
156. T. Wang, H. Lin, L. Zhang, G. Huang, L. Wu, L. Yu, H. Xiong, Virol. Sin. 2015, 30, 69–72.
157. Y. Huang, H. Yang, J. Yu, H. Wei, Virol. Sin. 2015, 30, 45–51.
158. Z. Alavidze, R. Aminov, A. Betts, M. Bardiau, L. Bretaudeau, J. Caplin, C. Nino, A. Coffey, I. Cooper, D. De Vos, J. Biotechnol. 2016, 11, 1–6.
159. R. Louwen, D. Horst-Kreft, A. G. de Boer, L. van der Graaf, G. de Knegt, M. Hamersma, A. P. Heikema, A. R. Timms, B. C. Jacobs, J. A. Wagenaar, H. P. Endtz, J. van der Oost, J. M. Wells, E. E. S. Nieuwenhuis, A. H. M. van Vliet, P. T. J. Willemsen, P. van Baarlen, A. van Belkum, Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2013, 32, 207–226.
160. P. Ngweniform, G. Abbineni, B. Cao, C. B. Mao, Small 2009, 5, 1963–1969.
161. D. Bedi, J. W. Gillespie, J. Petrenko, V. A. Petrenko, A. Ebner, M. Leitner, P. Hinterdorfer, V. A. Petrenko, Mol. Pharm. 2013, 10, 551–559.
162. M. Chen, M. Zakrewsky, V. Gupta, A. C. Anselmo, D. H. Slee, J. A. Muraski, S. Mitragotri, J. Controlled Release 2014, 179, 33–41.
163. N. E. Murray, Cold Spring Harbor Monogr. Ser. 1983, 13, 395–432;
164. J. Karn, S. Brenner, L. Barnett, G. Cesareni, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1980, 77, 5172–5176;
165. F. R. Blattner, B. G. Williams, A. E. Blechl, K. Denniston-Thompson, H. E. Faber, L. Furlong, D. J. Grunwald, D. O. Kiefer, D. D. Moore, J. W. Schumm, Science 1977, 196, 161–169.
166. S. Debaisieux, F. Rayne, H. Yezid, B. Beaumelle, Traffic 2012, 13, 355–363.
167. A. Kia, T. Yata, N. Hajji, A. Hajitou, Viruses 2013, 5, 2561–2572;
168. K. Ma, D. D. Wang, Y. Lin, J. Wang, V. Petrenko, C. Mao, Adv. Funct. Mater. 2013, 23, 1172–1181.
169. N. Gandra, G. Abbineni, X. Qu, Y. Huai, L. Wang, C. B. Mao, Small 2013, 9, 215–221;
170. P. Agostinis, K. Berg, K. A. Cengel, T. H. Foster, A. W. Girotti, S. O. Gollnick, S. M. Hahn, M. R. Hamblin, A. Juzeniene, D. Kessel, M. Korbelik, J. Moan, P. Mroz, D. Nowis, J. Piette, B. C. Wilson, J. Golab, Ca-Cancer J. Clin. 2011, 61, 250–281;
171. N. M. Idris, M. K. Gnanasammandhan, J. Zhang, P. C. Ho, R. Mahendran, Y. Zhang, Nat. Med. 2012, 18, 1580–1585;
172. C. Wang, H. Tao, L. Cheng, Z. Liu, Biomaterials 2011, 32, 6145–6154;
173. Y. I. Park, H. M. Kim, J. H. Kim, K. C. Moon, B. Yoo, K. T. Lee, N. Lee, Y. Choi, W. Park, D. Ling, K. Na, W. K. Moon, S. H. Choi, H. S. Park, S.-Y. Yoon, Y. D. Suh, S. H. Lee, T. Hyeon, Adv. Mater. 2012, 24, 5755–5761;
174. J. P. Celli, B. Q. Spring, I. Rizvi, C. L. Evans, K. S. Samkoe, S. Verma, B. W. Pogue, T. Hasan, Chem. Rev. 2010, 110, 2795–2838.
175. T. S. Park, S. A. Rosenberg, R. A. Morgan, Trends Biotechnol. 2011, 29, 550–557.
176. T. R. Fuerst, E. G. Niles, F. W. Studier, B. Moss, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1986, 83, 8122–8126;
177. M. Redrejo-Rodríguez, D. Muñoz-Espín, I. Holguera, M. Mencía, M. Salas, Commun. Integr. Biol. 2013, 6, 18482–18487.
178. T. Wang, W. C. Hartner, J. W. Gillespie, K. P. Praveen, S. Yang, L. A. Mei, V. A. Petrenko, V. P. Torchilin, Nanomedicine 2014, 10, 421–430.
179. “Structure and physicochemical properties of adriamycin (doxorubicin)”F. Arcamone, G. Cassinelli, G. Franceschi, S. Penco, C. Pol, S. Redaelli, A. Selva, in International Symposium on Adriamycin, Vol. 1 (Eds.: S. K. Carter, A. D. Marco, M. Ghione, I. H. Krakoff, G. Mathe) Springer, Berlin, Heidelberg, 1972, pp. 9–22;
180. H. G. Keizer, H. M. Pinedo, G. J. Schuurhuis, H. Joenje, Pharmacol. Ther. 1990, 47, 219–231.
181. O. Tacar, P. Sriamornsak, C. R. Dass, J. Pharm. Pharmacol. 2013, 65, 157–170.
182. E. A. Perez, V. J. Suman, N. Davidson, G. W. Sledge, P. Kaufman, C. A. Hudis, S. Martino, J. R. Gralow, S. R. Dakhil, J. N. Ingle, E. P. Winer, K. Gelmon, B. Gersh, A. S. Jaffe, R. J. Rod, J. Clin. Oncol. 2008, 26, 1231–1238.
183. R. Savla, O. Taratula, O. Garbuzenko, T. Minko, J. Controlled Release 2011, 153, 16–22;
184. F. M. Muggia, J. D. Hainsworth, S. Jeffers, P. Miller, S. Groshen, M. Tan, L. Roman, B. Uziely, L. Muderspach, A. Garcia, J. Clin. Oncol. 1997, 15, 987–993;
185. A. N. Gordon, M. Tonda, S. Sun, W. Rackoff, Gynecol. Oncol. 2004, 95, 1–8;
186. M. Bronchud, A. Howell, D. Crowther, P. Hopwood, L. Souza, T. Dexter, Br. J. Cancer 1989, 60, 121.
187. W. Xu, I. A. Siddiqui, M. Nihal, S. Pilla, K. Rosenthal, H. Mukhtar, S. Gong, Biomaterials 2013, 34, 5244–5253;
188. V. Grünwald, L. DeGraffenried, D. Russel, W. E. Friedrichs, R. B. Ray, M. Hidalgo, Cancer Res. 2002, 62, 6141–6145;
189. H. L. Neville-Webbe, A. Rostami-Hodjegan, C. A. Evans, R. E. Coleman, I. Holen, Int. J. Cancer 2005, 113, 364–371;
190. A. Sella, R. Kilbourn, R. Amato, C. Bui, A. A. Zukiwski, J. Ellerhorst, C. J. Logothetis, J. Clin. Oncol. 1994, 12, 683–688.
191. S. E. Lipshultz, S. D. Colan, R. D. Gelber, A. R. Perez-Atayde, S. E. Sallan, S. P. Sanders, N. Engl. J. Med. 1991, 324, 808–815.
192. M. Spina, U. Jaeger, J. A. Sparano, R. Talamini, C. Simonelli, M. Michieli, G. Rossi, E. Nigra, M. Berretta, C. Cattaneo, Blood 2005, 105, 1891–1897.
193. O. W. Press, M. LeBlanc, A. S. Lichter, T. M. Grogan, J. M. Unger, T. H. Wasserman, E. R. Gaynor, B. A. Peterson, T. P. Miller, R. I. Fisher, J. Clin. Oncol. 2001, 19, 4238–4244;
194. S. Laskar, T. Gupta, S. Vimal, M. Muckaden, T. Saikia, S. Pai, K. Naresh, K. Dinshaw, J. Clin. Oncol. 2004, 22, 62–68;
195. A. Santoro, S. Viviani, C. Villarreal, V. Bonfante, A. Delfino, P. Valagussa, G. Bonadonna, Cancer Treat. Rep. 1986, 70, 343–348;
196. D. J. Straus, C. S. Portlock, J. Qin, J. Myers, A. D. Zelenetz, C. Moskowitz, A. Noy, A. Goy, J. Yahalom, Blood 2004, 104, 3483–3489.
197. A. Santoro, T. Tursz, H. Mouridsen, J. Verweij, W. Steward, R. Somers, J. Buesa, P. Casali, D. Spooner, E. Rankin, J. Clin. Oncol. 1995, 13, 1537–1545;
198. J. Edmonson, L. Ryan, R. Blum, J. Brooks, M. Shiraki, S. Frytak, D. Parkinson, J. Clin. Oncol. 1993, 11, 1269–1275.
199. C. A. Sommer, M. Stadtfeld, G. J. Murphy, K. Hochedlinger, D. N. Kotton, G. Mostoslavsky, Stem Cells 2009, 27, 543–549;
200. J. Wang, L. Wang, X. Li, C. B. Mao, Sci. Rep. 2013, 3, 1242.
201. J. C. Schense, J. Bloch, P. Aebischer, J. A. Hubbell, Nat. Biotechnol. 2000, 18, 415–419;
202. G. A. Silva, C. Czeisler, K. L. Niece, E. Beniash, D. A. Harrington, J. A. Kessler, S. I. Stupp, Science 2004, 303, 1352–1355;
203. S. K. Powell, H. K. Kleinman, Int. J. Biochem. Cell Biol. 1997, 29, 401–414;
204. S. K. Powell, C. C. Williams, M. Nomizu, Y. Yamada, H. K. Kleinman, J. Neurosci. Res. 1998, 54, 233–247.
205. J. Yu, M. A. Vodyanik, K. Smuga-Otto, J. Antosiewicz-Bourget, J. L. Frane, S. Tian, J. Nie, G. A. Jonsdottir, V. Ruotti, R. Stewart, I. I. Slukvin, J. A. Thomson, Science 2007, 318, 1917–1920.
206. J. Wang, L. Wang, M. Yang, Y. Zhu, A. Tomsia, C. Mao, Nano Lett. 2014, 14, 6850–6856.
207. J. Rouwkema, N. C. Rivron, C. A. van Blitterswijk, Trends Biotechnol. 2008, 26, 434–441;
208. M. I. Santos, R. L. Reis, Macromol. Biosci. 2010, 10, 12–27.
209. M. Mastrogiacomo, A. Muraglia, V. Komlev, F. Peyrin, F. Rustichelli, A. Crovace, R. Cancedda, J. Craniofacial Genet. Dev. Biol. 2005, 8, 277–284;
210. B. Stevens, Y. Yang, A. Mohandas, B. Stucker, K. T. Nguyen, J. Biomed. Mater. Res. Part B 2008, 85, 573–582;
211. D. W. Hutmacher, T. Schantz, I. Zein, K. W. Ng, S. H. Teoh, K. C. Tan, J. Biomed. Mater. Res. 2001, 55, 203–216.
212. N. Ferrara, H.-P. Gerber, J. LeCouter, Nat. Med. 2003, 9, 669–676;
213. J. Street, M. Bao, L. deGuzman, S. Bunting, F. V. Peale, N. Ferrara, H. Steinmetz, J. Hoeffel, J. L. Cleland, A. Daugherty, N. van Bruggen, H. P. Redmond, R. A. D. Carano, E. H. Filvaroff, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 9656–9661;
214. H. Peng, V. Wright, A. Usas, B. Gearhart, H.-C. Shen, J. Cummins, J. Huard, J. Clin. Invest. 2002, 110, 751–759;
215. D. H. R. Kempen, L. Lu, A. Heijink, T. E. Hefferan, L. B. Creemers, A. Maran, M. J. Yaszemski, W. J. A. Dhert, Biomaterials 2009, 30, 2816–2825;
216. J. K. Leach, D. Kaigler, Z. Wang, P. H. Krebsbach, D. J. Mooney, Biomaterials 2006, 27, 3249–3255;
217. D. Kaigler, Z. Wang, K. Horger, D. J. Mooney, P. H. Krebsbach, J. Bone Miner. Res. 2006, 21, 735–744;
218. Y.-C. Huang, D. Kaigler, K. G. Rice, P. H. Krebsbach, D. J. Mooney, J. Bone Miner. Res. 2005, 20, 848–857;
219. J. Kleinheinz, U. Stratmann, U. Joos, H.-P. Wiesmann, J. Oral Maxillofac Surg. 2005, 63, 1310–1316.
220. K. A. Kilian, M. Mrksich, Angew. Chem. Int. Ed. 2012, 51, 4891–4895;
221. Angew. Chem. 2012, 124, 4975–4979.
222. S. Lee, J. Xie, X. Chen, Chem. Rev. 2010, 110, 3087–3111.
223. D. A. Mankoff, J. M. Link, H. M. Linden, L. Sundararajan, K. A. Krohn, J. Nucl. Med. 2008, 49, 149S–163S.
224. J. C. Reubi, Endocr. Rev. 2003, 24, 389–427;
225. Z. Liu, G. Niu, J. Shi, S. Liu, F. Wang, S. Liu, X. Chen, Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging 2009, 36, 947–957;
226. J. C. Reubi, H. R. Maecke, J. Nucl. Med. 2008, 49, 1735–1738;
227. B. Waser, M.-L. Tamma, R. Cescato, H. R. Maecke, J. C. Reubi, J. Nucl. Med. 2009, 50, 936–941;
228. J. C. Reubi, Curr. Top. Med. Chem. 2007, 7, 1239–1242.
229. J. S. Desgrosellier, D. A. Cheresh, Nat. Rev. Cancer 2010, 10, 9–22;
230. E. Ruoslahti, Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 1996, 12, 697–715;
231. E. Ruoslahti, J. Clin. Invest. 1991, 87, 1–5;
232. R. O. Hynes, Cell 1992, 69, 11–25;
233. D. Bourboulia, W. G. Stetler-Stevenson, Semin. Cancer Biol. 2010, 20, 161–168;
234. Y. Shao, W. Liang, F. Kang, W. Yang, X. Ma, G. Li, S. Zong, K. Chen, J. Wang, Amino Acids 2014, 46, 1–10.
235. D. S. Choi, H.-E. Jin, S. Y. Yoo, S.-W. Lee, Bioconjugate Chem. 2014, 25, 216–223;
236. R. Pasqualini, E. Koivunen, E. Ruoslahti, Nat. Biotechnol. 1997, 15, 542–546;
237. E. Koivunen, D. A. Gay, E. Ruoslahti, J. Biol. Chem. 1993, 268, 20205–20210.
238. D. M. Gerlag, E. Borges, P. P. Tak, H. M. Ellerby, D. E. Bredesen, R. Pasqualini, E. Ruoslahti, G. S. Firestein, Arthritis Res. 2001, 3, 357–361.
239. J. Min, H. Jung, H.-H. Shin, G. Cho, H. Cho, S. Kang, Biomacromolecules 2013, 14, 2332–2339.
240. B. M. Larimer, S. L. Deutscher, Am. J. Nucl. Med. Mol. Imaging 2014, 4, 435–447.
241. K. A. Kelly, P. Waterman, R. Weissleder, Neoplasia 2006, 8, 1011–1018.
242. S. M. DePorter, B. R. McNaughton, Bioconjugate Chem. 2014, 25, 1620–1625.
243. E. C. Alocilja, S. M. Radke, Biosens. Bioelectron. 2003, 18, 841–846;
244. K. S. Gracias, J. L. McKillip, Can. J. Microbiol. 2004, 50, 883–890;
245. P. Leonard, S. Hearty, J. Brennan, L. Dunne, J. Quinn, T. Chakraborty, R. O'Kennedy, Enzyme Microb. Technol. 2003, 32, 3–13;
246. A. Singh, S. Poshtiban, S. Evoy, Sensors 2013, 13, 1763–1786.
247. R. Schuch, D. Nelson, V. A. Fischetti, Nature 2002, 418, 884–889.
248. M. Zourob, S. Ripp, Bacteriophage-based biosensors, in Recognition Receptors in Biosensors (Ed.: M. Zourob), Springer, Berlin, 2010, pp. 415–448.
249. Y. Wang, Z. Ju, B. Cao, X. Gao, Y. Zhu, P. Qiu, H. Xu, P. Pan, H. Bao, L. Wang, C. B. Mao, ACS Nano 2015, 9, 4475–4483.
250. G. J. Xu, T. Kula, Q. Xu, M. Z. Li, S. D. Vernon, T. Ndung′u, K. Ruxrungtham, J. Sanchez, C. Brander, R. T. Chung, et. al. Science 2015, 348, aaa0698.
251. S. Ghoshal, V. Bondada, K. E. Saatman, R. P. Guttmann, J. W. Geddes, J. Neurosci. Methods 2016, 272, 33–37.
252. K. Liu, B. Huan, D. Shao, G. Ma, P. Qi, Y. Li, Y. Qiu, Y. Shi, J. Wei, Z. Ma, J. Biomed. Sci. 2016, 5, 1–10;
253. L. Deng, L. I. Ibañez, V. Van den Bossche, K. Roose, S. A. Youssef, A. de Bruin, W. Fiers, X. Saelens, PLoS ONE 2015, 10, e0126650;
254. A. Samoylov, A. Cochran, B. Schemera, M. Kutzler, C. Donovan, V. Petrenko, F. Bartol, T. Samoylova, J. Biotechnol. 2015, 216, 20–28;
255. E. Tumban, P. Muttil, C. A. A. Escobar, J. Peabody, D. Wafula, D. S. Peabody, B. Chackerian, Vaccine 2015, 33, 3346–3353;
256. K. A. Henry, M. Arbabi-Ghahroudi, J. K. Scott, Front. Microbiol. 2015, 6, 1–18;
257. L. R. Goulart, P. de S. Santos, in Vaccine Design: Methods and Protocols, Vol. 2: Vaccines for Veterinary Diseases (Ed.: S. Thomas), Springer, New York, 2016, pp. 423–435.
258. Y. Huai, S. Dong, Y. Zhu, X. Li, B. Cao, X. Gao, M. Yang, L. Wang, C. Mao, Adv. Healthcare Mater. 2016, 5, 786–794.
259. P. Tao, M. Mahalingam, V. B. Rao, in Vaccine Design: Methods and Protocols: Vol. 1: Vaccines for Human Diseases (Ed.: S. Thomas), Springer, New York, 2016, pp. 499–518;
260. P. Tao, M. Mahalingam, M. L. Kirtley, C. J. van Lier, J. Sha, L. A. Yeager, A. K. Chopra, V. B. Rao, PLoS Pathog. 2013, 9, e1003495.
261. P. Anand, A. O'Neil, E. Lin, T. Douglas, M. Holford, Sci. Rep. 2015, 5, 12497.
262. C. Madeira, R. Mendes, S. Ribeiro, J. Boura, M. Aires-Barros, C. da Silva, J. Cabral, BioMed Res. Int. 2010, 2010, 1–12;
263. N. Gandra, D.-D. Wang, Y. Zhu, C. B. Mao, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 11278–11281;
264. Angew. Chem. 2013, 125, 11488–11491.
265. M. S. Penn, M. Zhang, I. Deglurkar, E. J. Topol, Int. J. Cardiol. 2004, 95, S23–S25.
266. D. P. Patterson, K. McCoy, C. Fijen, T. Douglas, J. Mater. Chem. B 2014, 2, 5948–5951;
267. D. P. Patterson, B. Schwarz, R. S. Waters, T. Gedeon, T. Douglas, ACS Chem. Biol. 2014, 9, 359–365.
268. K. Thiel, Nat. Biotechnol. 2004, 22, 31–36;
269. E. C. Keen, Front. Microbiol. 2012, 3, 238.
270. H. Ledford, Nature 2015, 526, 622–623.
271. ClinicalTrials.gov, U.S. National Institutes of Health, 2016.
272. T. M. Santiago-Rodriguez, M. Naidu, S. R. Abeles, T. K. Boehm, M. Ly, D. T. Pride, BMC Genomics 2015, 16, 1–9.