Modeling the Human Scarred Heart In Vitro: Toward New Tissue Engineered Models

Advanced Healthcare Materials

Volumn 6, Issue 3, 2017, Pages

  Deddens, Janine C ^a,b   Sadeghi, Amir Hossein ^a,c,d   Hjortnaes, Jesper ^a   van Laake, Linda W ^a   Buijsrogge, Marc ^a   Doevendans, Pieter A ^a,b   Khademhosseini, Ali ^c,d,e,f   Sluijter, Joost P G ^a,b  

^a UNIVERSITY MEDICAL CENTER UTRECHT   (Netherlands)

^b INTERUNIVERSITY CARDIOLOGY INSTITUTE OF THE NETHERLANDS   (Netherlands)

^c HARVARD MEDICAL SCHOOL   (United States)

^d MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

^e HARVARD UNIVERSITY   (United States)

^f KING ABDULAZIZ UNIVERSITY   (Saudi Arabia)

Author keywords

cardiac fibrosis; cardiac remodeling; cardiac tissue engineering; drug development; extracellular matrix; hydrogels

Indexed keywords

HEART; HYDROGELS; PATIENT TREATMENT; TISSUE ENGINEERING;

CARDIAC FIBROSIS; CARDIAC REMODELING; CARDIAC TISSUE ENGINEERING; DRUG DEVELOPMENT; EXTRACELLULAR MATRICES;

TISSUE;

ALGINIC ACID; BIOMATERIAL; COLLAGEN; FIBRIN; GELATIN; MACROGOL;

ANATOMIC MODEL; CARDIAC MUSCLE CELL; CELL CULTURE; CELL DIFFERENTIATION; CELL INTERACTION; EXTRACELLULAR MATRIX; HEART; HEART DISEASE; HEART FAILURE; HEART FIBROBLAST; HEART INFARCTION; HEART MUSCLE FIBROSIS; HEART REMODELING; HUMAN; HYDROGEL; IN VITRO STUDY; INFLAMMATION; MICROENVIRONMENT; NONHUMAN; REVIEW; SCAR FORMATION; TISSUE ENGINEERING; TISSUE REGENERATION; TISSUE SCAFFOLD; TRANSLATIONAL RESEARCH; BIOLOGICAL MODEL; CARDIAC MUSCLE; FIBROSIS; METABOLISM; PATHOLOGY; PATHOPHYSIOLOGY; PROCEDURES;

FIBROSIS; HEART FAILURE; HUMANS; MODELS, CARDIOVASCULAR; MYOCARDIUM; TISSUE ENGINEERING;

EID: 85006269432     PISSN: 21922640     EISSN: 21922659     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/adhm.201600571     Document Type: Review

References (225)

1. D. Mozaffarian, E. J. Benjamin, A. S. Go, D. K. Arnett, M. J. Blaha, M. Cushman, S. de Ferranti, J. P. Despres, H. J. Fullerton, V. J. Howard, M. D. Huffman, S. E. Judd, B. M. Kissela, D. T. Lackland, J. H. Lichtman, L. D. Lisabeth, S. Liu, R. H. Mackey, D. B. Matchar, D. K. McGuire, E. R. Mohler 3rd, C. S. Moy, P. Muntner, M. E. Mussolino, K. Nasir, R. W. Neumar, G. Nichol, L. Palaniappan, D. K. Pandey, M. J. Reeves, C. J. Rodriguez, P. D. Sorlie, J. Stein, A. Towfighi, T. N. Turan, S. S. Virani, J. Z. Willey, D. Woo, R. W. Yeh, M. B. Turner, C. American Heart Association Statistics, S. Stroke Statistics, Circulation 2015, 131, e29.
2. G. Danaei, E. L. Ding, D. Mozaffarian, B. Taylor, J. Rehm, C. J. Murray, M. Ezzati, PLoS Med. 2009, 6, e1000058.
3. J. A. Hill, E. N. Olson, N. Engl. J. Med. 2008, 358, 1370.
4. G. Heusch, P. Libby, B. Gersh, D. Yellon, M. Bohm, G. Lopaschuk, L. Opie, Lancet 2014, 383, 1933.
5. M. G. Sutton, N. Sharpe, Circulation 2000, 101, 2981.
6. E. J. Eichhorn, M. R. Bristow, Circulation 1996, 94, 2285.
7. K. C. Wu, R. G. Weiss, D. R. Thiemann, K. Kitagawa, A. Schmidt, D. Dalal, S. Lai, D. A. Bluemke, G. Gerstenblith, E. Marban, G. F. Tomaselli, J. A. Lima, J. Am. Coll. Cardiol. 2008, 51, 2414.
8. S. Laribi, A. Aouba, M. Nikolaou, J. Lassus, A. Cohen-Solal, P. Plaisance, G. Pavillon, P. Jois, G. C. Fonarow, E. Jougla, A. Mebazaa, G. network, Eur. J. Heart Failure 2012, 14, 234;
9. V. L. Roger, S. A. Weston, M. M. Redfield, J. P. Hellermann-Homan, J. Killian, B. P. Yawn, S. J. Jacobsen, J. Am. Med. Assoc. 2004, 292, 344;
10. National Center for Health Statistics, Mortality multiple cause mico-data files 2011, http://www.cdc.gov/nchs/data_access/Vitalstatsonline.htm-Mortality_Multiple (accessed: June, 2015).
11. K. Kurrelmeyer, D. Kalra, B. Bozkurt, F. Wang, Z. Dibbs, Y. Seta, G. Baumgarten, D. Engle, N. Sivasubramanian, D. L. Mann, Clin. Cardiol. 1998, 21, I14.
12. F. G. Spinale, Physiol. Rev. 2007, 87, 1285.
13. J. Diez, R. Querejeta, B. Lopez, A. Gonzalez, M. Larman, J. L. Martinez Ubago, Circulation 2002, 105, 2512;
14. B. Greenberg, M. A. Quinones, C. Koilpillai, M. Limacher, D. Shindler, C. Benedict, B. Shelton, Circulation 1995, 91, 2573;
15. S. A. Hall, C. G. Cigarroa, L. Marcoux, R. C. Risser, P. A. Grayburn, E. J. Eichhorn, J. Am. Coll. Cardiol. 1995, 25, 1154.
16. P. S. Jhund, M. Fu, E. Bayram, C. H. Chen, M. Negrusz-Kawecka, A. Rosenthal, A. S. Desai, M. P. Lefkowitz, A. R. Rizkala, J. L. Rouleau, V. C. Shi, S. D. Solomon, K. Swedberg, M. R. Zile, J. J. McMurray, M. Packer, P.-H. Investigators, Committees, Eur. Heart J. 2015, 36, 2576.
17. D. L. Mann, M. R. Bristow, Circulation 2005, 111, 2837;
18. J. J. McMurray, M. Packer, A. S. Desai, J. Gong, M. P. Lefkowitz, A. R. Rizkala, J. L. Rouleau, V. C. Shi, S. D. Solomon, K. Swedberg, M. R. Zile, P.-H. Investigators, Committees, N. Engl. J. Med. 2014, 371, 993;
19. D. Mancini, P. C. Colombo, J. Am. Coll. Cardiol. 2015, 65, 2542.
20. Y. Chau, Y. Luo, A. C. Cheung, Y. Nagai, S. Zhang, J. B. Kobler, S. M. Zeitels, R. Langer, Biomaterials 2008, 29, 1713;
21. M. J. Webber, O. F. Khan, S. A. Sydlik, B. C. Tang, R. Langer, Ann. Biomed. Eng. 2015, 43, 641;
22. M. Kharaziha, M. Nikkhah, S. R. Shin, N. Annabi, N. Masoumi, A. K. Gaharwar, G. Camci-Unal, A. Khademhosseini, Biomaterials 2013, 34, 6355;
23. S. R. Shin, B. Aghaei-Ghareh-Bolagh, T. T. Dang, S. N. Topkaya, X. Gao, S. Y. Yang, S. M. Jung, J. H. Oh, M. R. Dokmeci, X. S. Tang, A. Khademhosseini, Adv. Mater. 2013, 25, 6385;
24. L. Schukur, P. Zorlutuna, J. M. Cha, H. Bae, A. Khademhosseini, Adv. Healthcare Mater. 2013, 2, 195;
25. Y. C. Chen, R. Z. Lin, H. Qi, Y. Yang, H. Bae, J. M. Melero-Martin, A. Khademhosseini, Adv. Funct. Mater. 2012, 22, 2027.
26. G. Camci-Unal, D. Cuttica, N. Annabi, D. Demarchi, A. Khademhosseini, Biomacromolecules 2013, 14, 1085.
27. S. L. Bowers, I. Banerjee, T. A. Baudino, J. Mol. Cell Cardiol. 2010, 48, 474.
28. M. T. Alrefai, D. Murali, A. Paul, K. M. Ridwan, J. M. Connell, D. Shum-Tim, Stem Cells Cloning 2015, 8, 81.
29. N. Annabi, K. Tsang, S. M. Mithieux, M. Nikkhah, A. Ameri, A. Khademhosseini, A. S. Weiss, Adv. Funct. Mater. 2013, 23, 1300570.
30. M. Tiburcy, M. Didie, O. Boy, P. Christalla, S. Doker, H. Naito, B. C. Karikkineth, A. El-Armouche, M. Grimm, M. Nose, T. Eschenhagen, A. Zieseniss, D. M. Katschinksi, N. Hamdani, W. A. Linke, X. Yin, M. Mayr, W. H. Zimmermann, Circ. Res. 2011, 109, 1105.
31. K. Kana, H. Song, C. Laschinger, P. W. Zandstra, M. Radisic, Tissue Eng. Part A 2015, 21, 2379;
32. W. J. de Lange, L. F. Hegge, A. C. Grimes, C. W. Tong, T. M. Brost, R. L. Moss, J. C. Ralphe, Circ. Res. 2011, 109, 8.
33. K. H. Benam, S. Dauth, B. Hassell, A. Herland, A. Jain, K. J. Jang, K. Karalis, H. J. Kim, L. MacQueen, R. Mahmoodian, S. Musah, Y. S. Torisawa, A. D. van der Meer, R. Villenave, M. Yadid, K. K. Parker, D. E. Ingber, Annu. Rev. Pathol. 2015, 10, 195.
34. J. C. Ralphe, W. J. de Lange, Trends Cardiovasc. Med. 2013, 23, 27.
35. I. C. Turnbull, I. Karakikes, G. W. Serrao, P. Backeris, J. J. Lee, C. Xie, G. Senyei, R. E. Gordon, R. A. Li, F. G. Akar, R. J. Hajjar, J. S. Hulot, K. D. Costa, FASEB J. 2014, 28, 644.
36. S. Schaaf, A. Shibamiya, M. Mewe, A. Eder, A. Stohr, M. N. Hirt, T. Rau, W. H. Zimmermann, L. Conradi, T. Eschenhagen, A. Hansen, PLoS One 2011, 6, e26397.
37. M. Eghbali, O. O. Blumenfeld, S. Seifter, P. M. Buttrick, L. A. Leinwand, T. F. Robinson, M. A. Zern, M. A. Giambrone, J. Mol. Cell Cardiol. 1989, 21, 103;
38. K. E. Sullivan, L. D. Black, J. Biomech. Eng. 2013, 135, 71001.
39. J. P. Sluijter, V. Verhage, J. C. Deddens, F. van den Akker, P. A. Doevendans, Cardiovasc. Res. 2014, 102, 302.
40. R. Kakkar, R. T. Lee, Circ. Res. 2010, 106, 47;
41. E. M. Zeisberg, R. Kalluri, Circ. Res. 2010, 107, 1304;
42. M. Ieda, T. Tsuchihashi, K. N. Ivey, R. S. Ross, T. T. Hong, R. M. Shaw, D. Srivastava, Dev. Cell 2009, 16, 233.
43. G. Krenning, E. M. Zeisberg, R. Kalluri, J. Cell Physiol. 2010, 225, 631.
44. G. P. van Hout, F. Arslan, G. Pasterkamp, I. E. Hoefer, Expert Opin. Ther. Targets 2015, 20, 223.
45. S. Epelman, P. P. Liu, D. L. Mann, Nat. Rev. Immunol. 2015, 15, 117.
46. D. L. Brutsaert, Physiol. Rev. 2003, 83, 59.
47. P. C. Hsieh, M. E. Davis, L. K. Lisowski, R. T. Lee, Annu. Rev. Physiol. 2006, 68, 51;
48. J. J. Haigh, H. P. Gerber, N. Ferrara, E. F. Wagner, Development 2000, 127, 1445;
49. F. J. Giordano, H. P. Gerber, S. P. Williams, N. VanBruggen, S. Bunting, P. Ruiz-Lozano, Y. Gu, A. K. Nath, Y. Huang, R. Hickey, N. Dalton, K. L. Peterson, J. Ross Jr., K. R. Chien, N. Ferrara, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 5780.
50. Y. Y. Zhao, D. R. Sawyer, R. R. Baliga, D. J. Opel, X. Han, M. A. Marchionni, R. A. Kelly, J. Biol. Chem. 1998, 273, 10261;
51. K. Bersell, S. Arab, B. Haring, B. Kuhn, Cell 2009, 138, 257.
52. A. Godecke, T. Heinicke, A. Kamkin, I. Kiseleva, R. H. Strasser, U. K. Decking, T. Stumpe, G. Isenberg, J. Schrader, J. Physiol. 2001, 532, 195.
53. Y. Ma, G. V. Halade, M. L. Lindsey, J. Cardiovasc. Transl. Res. 2012, 5, 848.
54. P. Bornstein, J. Cell Commun. Signal. 2009, 3, 189.
55. M. Rienks, A. P. Papageorgiou, N. G. Frangogiannis, S. Heymans, Circ. Res. 2014, 114, 872.
56. N. G. Frangogiannis, Physiol. Rev. 2012, 92, 635.
57. D. Vanhoutte, S. Heymans, J. Mol. Cell. Cardiol. 2010, 48, 445.
58. B. R. Freedman, N. D. Bade, C. N. Riggin, S. Zhang, P. G. Haines, K. L. Ong, P. A. Janmey, Biochim. Biophys. Acta 2015, 1853, 3153;
59. A. Takawale, S. S. Sakamuri, Z. Kassiri, Compr. Physiol. 2015, 5, 687.
60. N. U. Hansen, F. Genovese, D. J. Leeming, M. A. Karsdal, Exp. Mol. Pathol. 2015, 98, 286;
61. A. Leask, Adv. Wound Care 2013, 2, 247;
62. J. R. Gershlak, L. D. Black 3rd, Exp. Cell Res. 2015, 330, 311;
63. S. Corda, J. L. Samuel, L. Rappaport, Heart Failure Rev. 2000, 5, 119.
64. D. E. Leckband, Q. le Duc, N. Wang, J. de Rooij, Curr. Opin. Cell Biol. 2011, 23, 523.
65. P. Kohl, P. Camelliti, F. L. Burton, G. L. Smith, J. Electrocardiol. 2005, 38, 45.
66. P. Camelliti, T. K. Borg, P. Kohl, Cardiovasc. Res. 2005, 65, 40.
67. C. Bokel, N. H. Brown, Dev. Cell 2002, 3, 311.
68. S. Israeli-Rosenberg, A. M. Manso, H. Okada, R. S. Ross, Circ. Res. 2014, 114, 572;
69. A. E. Aplin, A. Howe, S. K. Alahari, R. L. Juliano, Pharmacol. Rev. 1998, 50, 197.
70. A. K. Schroer, W. D. Merryman, J. Cell Sci. 2015, 128, 1865.
71. F. Akker van den, J. C. Deddens, P. A. Doevendans, J. P. Sluijter, Biochim. Biophys. Acta 2013, 1839, 2449.
72. A. Nicoletti, J. B. Michel, Cardiovasc. Res. 1999, 41, 532.
73. N. G. Frangogiannis, Circ. Res. 2012, 110, 159;
74. F. Yang, Y. H. Liu, X. P. Yang, J. Xu, A. Kapke, O. A. Carretero, Exp. Physiol. 2002, 87, 547.
75. F. A. van Nieuwenhoven, N. A. Turner, Vasc. Pharmacol. 2013, 58, 182.
76. P. Kong, P. Christia, N. G. Frangogiannis, Cell. Mol. Life Sci. 2014, 71, 549.
77. Y. Ma, A. Yabluchanskiy, M. L. Lindsey, Fibrog. Tissue Repair 2013, 6, 11.
78. M. P. Czubryt, Fibrog. Tissue Repair 2012, 5, 19.
79. J. Schaper, B. Speiser, Basic Res. Cardiol. 1992, 87, 303.
80. A. Leask, Circ. Res. 2015, 116, 1269.
81. M. Dobaczewski, C. Gonzalez-Quesada, N. G. Frangogiannis, J. Mol. Cell Cardiol. 2010, 48, 504.
82. K. T. Weber, J. S. Janicki, S. G. Shroff, R. Pick, R. M. Chen, R. I. Bashey, Circ. Res. 1988, 62, 757.
83. S. Boudina, E. D. Abel, Circulation 2007, 115, 3213;
84. S. M. Factor, R. Bhan, T. Minase, H. Wolinsky, E. H. Sonnenblick, Am. J. Pathol. 1981, 102, 219;
85. C. Jellis, J. Wright, D. Kennedy, J. Sacre, C. Jenkins, B. Haluska, J. Martin, J. Fenwick, T. H. Marwick, Circ. Cardiovasc. Imaging 2011, 4, 693;
86. E. Konduracka, A. Gackowski, P. Rostoff, D. Galicka-Latala, W. Frasik, W. Piwowarska, Eur. Heart J. 2007, 28, 2465;
87. M. M. Marijianowski, P. Teeling, J. Mann, A. E. Becker, J. Am. Coll. Cardiol. 1995, 25, 1263;
88. A. Brooks, V. Schinde, A. C. Bateman, P. J. Gallagher, Heart 2003, 89, 1255;
89. F. Schwarz, W. Flameng, J. Schaper, F. Hehrlein, Am. J. Cardiol. 1978, 42, 895.
90. K. T. Weber, C. G. Brilla, Circulation 1991, 83, 1849.
91. H. J. de Haas, E. Arbustini, V. Fuster, C. M. Kramer, J. Narula, Circ. Res. 2014, 114, 903.
92. S. W. van den Borne, J. Diez, W. M. Blankesteijn, J. Verjans, L. Hofstra, J. Narula, Nat. Rev. Cardiol. 2010, 7, 30.
93. A. Deb, E. Ubil, J. Mol. Cell Cardiol. 2014, 70, 47.
94. K. T. Weber, Y. Sun, S. K. Bhattacharya, R. A. Ahokas, I. C. Gerling, Nat. Rev. Cardiol. 2013, 10, 15.
95. G. Gabbiani, J. Pathol. 2003, 200, 500.
96. B. Hinz, S. H. Phan, V. J. Thannickal, M. Prunotto, A. Desmouliere, J. Varga, O. De Wever, M. Mareel, G. Gabbiani, Am. J. Pathol. 2012, 180, 1340;
97. J. Manner, Anat. Rec. 1999, 255, 212;
98. R. P. Visconti, R. R. Markwald, Ann. N. Y. Acad. Sci. 2006, 1080, 19.
99. K. Kis, X. Liu, J. S. Hagood, Expert Rev. Mol. Med. 2011, 13, e27;
100. J. D. Lajiness, S. J. Conway, J. Mol. Cell Cardiol. 2014, 70, 2;
101. T. A. Wynn, L. Barron, Semin. Liver Dis. 2010, 30, 245;
102. P. Christia, M. Bujak, C. Gonzalez-Quesada, W. Chen, M. Dobaczewski, A. Reddy, N. G. Frangogiannis, J. Histochem. Cytochem. 2013, 61, 555.
103. K. W. Yong, Y. Li, G. Huang, T. J. Lu, W. K. Safwani, B. Pingguan-Murphy, F. Xu, Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2015, 309, H532.
104. A. Leask, Circ. Res. 2010, 106, 1675.
105. H. Lal, F. Ahmad, J. Zhou, J. E. Yu, R. J. Vagnozzi, Y. Guo, D. Yu, E. J. Tsai, J. Woodgett, E. Gao, T. Force, Circulation 2014, 130, 419.
106. V. J. Thannickal, D. Y. Lee, E. S. White, Z. Cui, J. M. Larios, R. Chacon, J. C. Horowitz, R. M. Day, P. E. Thomas, J. Biol. Chem. 2003, 278, 12384.
107. V. Sarrazy, A. Koehler, M. L. Chow, E. Zimina, C. X. Li, H. Kato, C. A. Caldarone, B. Hinz, Cardiovasc. Res. 2014, 102, 407.
108. P. J. Wipff, D. B. Rifkin, J. J. Meister, B. Hinz, J. Cell Biol. 2007, 179, 1311.
109. M. J. Goumans, Z. Liu, P. ten Dijke, Cell Res. 2009, 19, 116.
110. A. Leask, D. J. Abraham, FASEB J. 2004, 18, 816;
111. M. Trojanowska, Curr. Opin. Rheumatol. 2009, 21, 623.
112. S. Rosenkranz, Cardiovasc. Res. 2004, 63, 423.
113. M. R. Dashwood, D. Abraham, Pharmacol. Res. 2011, 63, 445;
114. S. Chen, T. Evans, K. Mukherjee, M. Karmazyn, S. Chakrabarti, J. Mol. Cell. Cardiol. 2000, 32, 1621.
115. S. Rhee, F. Grinnell, J. Cell Biol. 2006, 172, 423;
116. M. Jinnin, H. Ihn, Y. Mimura, Y. Asano, K. Yamane, K. Tamaki, J. Cell. Physiol. 2005, 202, 510;
117. R. Tuuminen, A. I. Nykanen, R. Krebs, J. Soronen, K. Pajusola, M. A. Keranen, P. K. Koskinen, K. Alitalo, K. B. Lemstrom, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 2009, 29, 691.
118. H. Zhao, X. Li, S. Zhao, Y. Zeng, L. Zhao, H. Ding, W. Sun, Y. Du, Biofabrication 2014, 6, 045009.
119. P. A. Galie, M. V. Westfall, J. P. Stegemann, Cardiovasc. Pathol. 2011, 20, 325.
120. A. J. Engler, S. Sen, H. L. Sweeney, D. E. Discher, Cell 2006, 126, 677.
121. M. L. Burgess, L. Terracio, T. Hirozane, T. K. Borg, Cardiovasc. Pathol. 2002, 11, 78;
122. H. Okada, N. C. Lai, Y. Kawaraguchi, P. Liao, J. Copps, Y. Sugano, S. Okada-Maeda, I. Banerjee, J. M. Schilling, A. R. Gingras, E. K. Asfaw, J. Suarez, S. M. Kang, G. A. Perkins, C. G. Au, S. Israeli-Rosenberg, A. M. Manso, Z. Liu, D. J. Milner, S. J. Kaufman, H. H. Patel, D. M. Roth, H. K. Hammond, S. S. Taylor, W. H. Dillmann, J. I. Goldhaber, R. S. Ross, J. Clin. Invest. 2013, 123, 4294;
123. F. Bouzeghrane, C. Mercure, T. L. Reudelhuber, G. Thibault, J. Mol. Cell. Cardiol. 2004, 36, 343.
124. S. A. Thompson, A. Blazeski, C. R. Copeland, D. M. Cohen, C. S. Chen, D. M. Reich, L. Tung, J. Mol. Cell. Cardiol. 2014, 68, 29;
125. O. Aisagbonhi, M. Rai, S. Ryzhov, N. Atria, I. Feoktistov, A. K. Hatzopoulos, Dis. Models Mech. 2011, 4, 469.
126. S. Majkut, P. C. Dingal, D. E. Discher, Curr. Biol. 2014, 24, R495;
127. B. Hinz, Matrix Biol. 2015, 47, 54.
128. B. Piersma, R. A. Bank, M. Boersema, Front. Med. 2015, 2, 59.
129. F. Liu, D. Lagares, K. M. Choi, L. Stopfer, A. Marinkovic, V. Vrbanac, C. K. Probst, S. E. Hiemer, T. H. Sisson, J. C. Horowitz, I. O. Rosas, L. E. Fredenburgh, C. Feghali-Bostwick, X. Varelas, A. M. Tager, D. J. Tschumperlin, Am. J. Physiol.: Lung Cell. Mol. Physiol. 2015, 308, L344;
130. I. Mannaerts, S. B. Leite, S. Verhulst, S. Claerhout, N. Eysackers, L. F. Thoen, A. Hoorens, H. Reynaert, G. Halder, L. A. van Grunsven, J. Hepatol. 2015, 63, 679;
131. F. Calvo, N. Ege, A. Grande-Garcia, S. Hooper, R. P. Jenkins, S. I. Chaudhry, K. Harrington, P. Williamson, E. Moeendarbary, G. Charras, E. Sahai, Nat. Cell Biol. 2013, 15, 637.
132. M. N. Hirt, A. Hansen, T. Eschenhagen, Circ. Res. 2014, 114, 354.
133. R. E. Akins Jr., D. Rockwood, K. G. Robinson, D. Sandusky, J. Rabolt, C. Pizarro, Tissue Eng., Part A 2010, 16, 629.
134. H. Saini, A. Navaei, A. Van Putten, M. Nikkhah, Adv. Healthcare Mater. 2015, 4, 1961.
135. S. Kaese, S. Verheule, Front. Physiol. 2012, 3, 345;
136. X. Chu, K. Bleasby, R. Evers, Expert Opin. Drug Metab. Toxicol. 2013, 9, 237.
137. A. Albini, G. Pennesi, F. Donatelli, R. Cammarota, S. De Flora, D. M. Noonan, J. Natl. Cancer Inst. 2010, 102, 14.
138. H. C. Ott, T. S. Matthiesen, S. K. Goh, L. D. Black, S. M. Kren, T. I. Netoff, D. A. Taylor, Nat. Med. 2008, 14, 213.
139. R. M. Wang, K. L. Christman, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 96, 77.
140. J. P. Guyette, J. M. Charest, R. W. Mills, B. J. Jank, P. T. Moser, S. E. Gilpin, J. R. Gershlak, T. Okamoto, G. Gonzalez, D. J. Milan, G. R. Gaudette, H. C. Ott, Circ. Res. 2016, 118, 56.
141. G. Vunjak Novakovic, T. Eschenhagen, C. Mummery, Cold Spring Harbor Perspect. Med. 2014, 4, a014076.
142. B. Jeong, S. W. Kim, Y. H. Bae, Adv. Drug Delivery Rev. 2002, 54, 37.
143. H. Aubin, J. W. Nichol, C. B. Hutson, H. Bae, A. L. Sieminski, D. M. Cropek, P. Akhyari, A. Khademhosseini, Biomaterials 2010, 31, 6941.
144. J. W. Nichol, S. T. Koshy, H. Bae, C. M. Hwang, S. Yamanlar, A. Khademhosseini, Biomaterials 2010, 31, 5536.
145. C. Wang, R. R. Varshney, D. A. Wang, Adv. Drug Delivery Rev. 2010, 62, 699.
146. M. E. Davis, P. C. Hsieh, T. Takahashi, Q. Song, S. Zhang, R. D. Kamm, A. J. Grodzinsky, P. Anversa, R. T. Lee, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 8155;
147. F. M. Chen, M. Zhang, Z. F. Wu, Biomaterials 2010, 31, 6279.
148. T. Eschenhagen, C. Fink, U. Remmers, H. Scholz, J. Wattchow, J. Weil, W. Zimmermann, H. H. Dohmen, H. Schafer, N. Bishopric, T. Wakatsuki, E. L. Elson, FASEB J. 1997, 11, 683.
149. L. D. Black 3rd, J. D. Meyers, J. S. Weinbaum, Y. A. Shvelidze, R. T. Tranquillo, Tissue Eng., Part A 2009, 15, 3099.
150. K. Baar, R. Birla, M. O. Boluyt, G. H. Borschel, E. M. Arruda, R. G. Dennis, FASEB J. 2005, 19, 275.
151. D. E. Discher, P. Janmey, Y. L. Wang, Science 2005, 310, 1139.
152. S. S. Nunes, J. W. Miklas, J. Liu, R. Aschar-Sobbi, Y. Xiao, B. Zhang, J. Jiang, S. Masse, M. Gagliardi, A. Hsieh, N. Thavandiran, M. A. Laflamme, K. Nanthakumar, G. J. Gross, P. H. Backx, G. Keller, M. Radisic, Nat. Methods 2013, 10, 781;
153. N. Tandon, A. Marsano, C. Cannizzaro, J. Voldman, G. Vunjak-Novakovic, Conf. Proc. IEEE Eng. Med. Biol. Soc. 2008, 2008, 3594;
154. N. Tandon, C. Cannizzaro, P. H. Chao, R. Maidhof, A. Marsano, H. T. Au, M. Radisic, G. Vunjak-Novakovic, Nat. Protoc. 2009, 4, 155.
155. M. Radisic, H. Park, H. Shing, T. Consi, F. J. Schoen, R. Langer, L. E. Freed, G. Vunjak-Novakovic, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 18129.
156. J. O. You, M. Rafat, G. J. Ye, D. T. Auguste, Nano Lett. 2011, 11, 3643.
157. S. R. Shin, S. M. Jung, M. Zalabany, K. Kim, P. Zorlutuna, S. B. Kim, M. Nikkhah, M. Khabiry, M. Azize, J. Kong, K. T. Wan, T. Palacios, M. R. Dokmeci, H. Bae, X. S. Tang, A. Khademhosseini, ACS Nano 2013, 7, 2369.
158. A. Marsano, R. Maidhof, L. Q. Wan, Y. Wang, J. Gao, N. Tandon, G. Vunjak-Novakovic, Biotechnol. Prog. 2010, 26, 1382.
159. J. L. Young, A. J. Engler, Biomaterials 2011, 32, 1002.
160. E. Dawson, G. Mapili, K. Erickson, S. Taqvi, K. Roy, Adv. Drug Delivery Rev. 2008, 60, 215.
161. S. L. Bellis, Biomaterials 2011, 32, 4205.
162. E. A. Gonnerman, D. O. Kelkhoff, L. M. McGregor, B. A. Harley, Biomaterials 2012, 33, 8812;
163. Y. Duan, Z. Liu, J. O’Neill, L. Q. Wan, D. O. Freytes, G. Vunjak-Novakovic, J. Cardiovasc. Transl. Res. 2011, 4, 605.
164. U. Hersel, C. Dahmen, H. Kessler, Biomaterials 2003, 24, 4385.
165. W. H. Zimmermann, K. Schneiderbanger, P. Schubert, M. Didie, F. Munzel, J. F. Heubach, S. Kostin, W. L. Neuhuber, T. Eschenhagen, Circ. Res. 2002, 90, 223.
166. H. K. Kleinman, M. L. McGarvey, L. A. Liotta, P. G. Robey, K. Tryggvason, G. R. Martin, Biochemistry 1982, 21, 6188.
167. A. Hansen, A. Eder, M. Bonstrup, M. Flato, M. Mewe, S. Schaaf, B. Aksehirlioglu, A. P. Schwoerer, J. Uebeler, T. Eschenhagen, Circ. Res. 2010, 107, 35.
168. A. Khademhosseini, G. Eng, J. Yeh, P. A. Kucharczyk, R. Langer, G. Vunjak-Novakovic, M. Radisic, Biomed. Microdevices 2007, 9, 149.
169. J. Hjortnaes, G. Camci-Unal, J. D. Hutcheson, S. M. Jung, F. J. Schoen, J. Kluin, E. Aikawa, A. Khademhosseini, Adv. Healthcare Mater. 2015, 4, 121.
170. S. Khalil, W. Sun, J. Biomech. Eng. 2009, 131, 111002.
171. R. K. Iyer, L. L. Chiu, M. Radisic, J. Biomed. Mater. Res. A 2009, 89, 616.
172. G. N. Grover, N. Rao, K. L. Christman, Nanotechnology 2014, 25, 014011.
173. D. O. Freytes, J. D. O’Neill, Y. Duan-Arnold, E. A. Wrona, G. Vunjak-Novakovic, Methods Mol. Biol. 2014, 1181, 69.
174. J. M. Singelyn, J. A. DeQuach, S. B. Seif-Naraghi, R. B. Littlefield, P. J. Schup-Magoffin, K. L. Christman, Biomaterials 2009, 30, 5409.
175. S. B. Seif-Naraghi, J. M. Singelyn, M. A. Salvatore, K. G. Osborn, J. J. Wang, U. Sampat, O. L. Kwan, G. M. Strachan, J. Wong, P. J. Schup-Magoffin, R. L. Braden, K. Bartels, J. A. DeQuach, M. Preul, A. M. Kinsey, A. N. DeMaria, N. Dib, K. L. Christman, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 173ra25.
176. R. Gaetani, C. Yin, N. Srikumar, R. Braden, P. A. Doevendans, J. P. Sluijter, K. L. Christman, Cell Transplant. 2015, doi: 10.3727/096368915X689794.
177. C. Williams, E. Budina, W. L. Stoppel, K. E. Sullivan, S. Emani, S. M. Emani, L. D. Black 3rd, Acta Biomater. 2015, 14, 84.
178. D. Fan, A. Takawale, J. Lee, Z. Kassiri, Fibrog. Tissue Repair 2012, 5, 15.
179. R. S. Ross, T. K. Borg, Circ. Res. 2001, 88, 1112.
180. D. L. Sonin, T. Wakatsuki, K. V. Routhu, L. M. Harmann, M. Petersen, J. Meyer, J. L. Strande, J. Cardiovasc. Pharmacol. Ther. 2013, 18, 460.
181. K. Yue, G. Trujillo-de Santiago, M. M. Alvarez, A. Tamayol, N. Annabi, A. Khademhosseini, Biomaterials 2015, 73, 254.
182. P. Zorlutuna, N. Annabi, G. Camci-Unal, M. Nikkhah, J. M. Cha, J. W. Nichol, A. Manbachi, H. Bae, S. Chen, A. Khademhosseini, Adv. Mater. 2012, 24, 1782.
183. A. I. Van Den Bulcke, B. Bogdanov, N. De Rooze, E. H. Schacht, M. Cornelissen, H. Berghmans, Biomacromolecules 2000, 1, 31.
184. J. W. Weisel, R. I. Litvinov, Blood 2013, 121, 1712.
185. Z. H. Syedain, J. S. Weinberg, R. T. Tranquillo, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 6537.
186. T. A. Ahmed, E. V. Dare, M. Hincke, Tissue Eng., Part B: Rev. 2008, 14, 199.
187. T. Rajangam, S. S. An, Int. J. Nanomed. 2013, 8, 1037.
188. M. N. Hirt, N. A. Sorensen, L. M. Bartholdt, J. Boeddinghaus, S. Schaaf, A. Eder, I. Vollert, A. Stohr, T. Schulze, A. Witten, M. Stoll, A. Hansen, T. Eschenhagen, Basic Res. Cardiol. 2012, 107, 307.
189. J. Sun, H. Tan, Materials 2013, 6, 1285.
190. C. K. Kuo, P. X. Ma, Biomaterials 2001, 22, 511.
191. A. D. Augst, H. J. Kong, D. J. Mooney, Macromol. Biosci. 2006, 6, 623.
192. J. A. Rowley, G. Madlambayan, D. J. Mooney, Biomaterials 1999, 20, 45.
193. M. Shachar, O. Tsur-Gang, T. Dvir, J. Leor, S. Cohen, Acta Biomater. 2011, 7, 152.
194. Y. Sapir, O. Kryukov, S. Cohen, Biomaterials 2011, 32, 1838.
195. Y. Sapir, S. Cohen, G. Friedman, B. Polyak, Biomaterials 2012, 33, 4100.
196. L. Zieber, S. Or, E. Ruvinov, S. Cohen, Biofabrication 2014, 6, 024102.
197. J. Li, J. Guan, Polymers 2011, 3, 740.
198. J. P. Bearinger, S. Terrettaz, R. Michel, N. Tirelli, H. Vogel, M. Textor, J. A. Hubbell, Nat. Mater. 2003, 2, 259.
199. L. Jongpaiboonkit, W. J. King, G. E. Lyons, A. L. Paguirigan, J. W. Warrick, D. J. Beebe, W. L. Murphy, Biomaterials 2008, 29, 3346.
200. Q. T. Nguyen, Y. Hwang, A. C. Chen, S. Varghese, R. L. Sah, Biomaterials 2012, 33, 6682.
201. H. Wang, S. M. Haeger, A. M. Kloxin, L. A. Leinwand, K. S. Anseth, PLoS One 2012, 7, e39969.
202. O. Caspi, A. Lesman, Y. Basevitch, A. Gepstein, G. Arbel, I. H. Habib, L. Gepstein, S. Levenberg, Circ. Res. 2007, 100, 263.
203. P. A. Janmey, R. T. Miller, J. Cell Sci. 2011, 124, 9.
204. M. F. Berry, A. J. Engler, Y. J. Woo, T. J. Pirolli, L. T. Bish, V. Jayasankar, K. J. Morine, T. J. Gardner, D. E. Discher, H. L. Sweeney, Am. J. Physiol.: Heart Circ. Physiol. 2006, 290, H2196.
205. A. J. Engler, C. Carag-Krieger, C. P. Johnson, M. Raab, H. Y. Tang, D. W. Speicher, J. W. Sanger, J. M. Sanger, D. E. Discher, J. Cell Sci. 2008, 121, 3794.
206. B. Bhana, R. K. Iyer, W. L. Chen, R. Zhao, K. L. Sider, M. Likhitpanichkul, C. A. Simmons, M. Radisic, Biotechnol. Bioeng. 2010, 105, 1148.
207. C. Fink, S. Ergun, D. Kralisch, U. Remmers, J. Weil, T. Eschenhagen, FASEB J. 2000, 14, 669.
208. N. J. Severs, Bioessays 2000, 22, 188.
209. N. Tandon, A. Marsano, R. Maidhof, L. Wan, H. Park, G. Vunjak-Novakovic, J. Tissue Eng. Regener. Med. 2011, 5, e115.
210. S. A. Thompson, C. R. Copeland, D. H. Reich, L. Tung, Circulation 2011, 123, 2083.
211. Y. W. Chiu, W. P. Chen, C. C. Su, Y. C. Lee, P. H. Hsieh, Y. L. Ho, Nanomedicine 2014, 10, 1065.
212. X. Deng, P. F. Mercer, C. J. Scotton, A. Gilchrist, R. C. Chambers, Mol. Biol. Cell 2008, 19, 2520.
213. P. A. Galie, M. W. Russell, M. V. Westfall, J. P. Stegemann, Exp. Cell Res. 2012, 318, 75.
214. K. Takahashi, K. Tanabe, M. Ohnuki, M. Narita, T. Ichisaka, K. Tomoda, S. Yamanaka, Cell 2007, 131, 861.
215. P. A. Doevendans, Neth Heart J. 2009, 17, 271.
216. M. J. Goumans, T. P. de Boer, A. M. Smits, L. W. van Laake, P. van Vliet, C. H. Metz, T. H. Korfage, K. P. Kats, R. Hochstenbach, G. Pasterkamp, M. C. Verhaar, M. A. van der Heyden, D. de Kleijn, C. L. Mummery, T. A. van Veen, J. P. Sluijter, P. A. Doevendans, Stem Cell Res. 2007, 1, 138.
217. C. L. Mummery, J. Zhang, E. S. Ng, D. A. Elliott, A. G. Elefanty, T. J. Kamp, Circ. Res. 2012, 111, 344.
218. A. M. Martins, G. Vunjak-Novakovic, R. L. Reis, Stem Cell Rev. 2014, 10, 177.
219. Y. S. Zhang, J. Aleman, A. Arneri, S. Bersini, F. Piraino, S. R. Shin, M. R. Dokmeci, A. Khademhosseini, Biomed. Mater. 2015, 10, 034006;
220. S. N. Bhatia, D. E. Ingber, Nat. Biotechnol. 2014, 32, 760.
221. J. Ribas, H. Sadeghi, A. Manbachi, J. Leijten, K. Brinegar, Y. S. Zhang, L. Ferreira, A. Khademhosseini, Appl. In Vitro Toxicol. 2016, 2, 82.
222. K. R. Hutchinson, J. A. Stewart Jr., P. A. Lucchesi, J. Mol. Cell. Cardiol. 2010, 48, 564.
223. C. E. Squires, G. P. Escobar, J. F. Payne, R. A. Leonardi, D. K. Goshorn, N. J. Sheats, I. M. Mains, J. T. Mingoia, E. C. Flack, M. L. Lindsey, J. Mol. Cell. Cardiol. 2005, 39, 699.
224. J. C. Bonner, Cytokine Growth Factor Rev. 2004, 15, 255.
225. J. Asbun, F. J. Villarreal, J. Am. Coll. Cardiol. 2006, 47, 693.