Hierarchical targeting strategy for enhanced tumor tissue accumulation/retention and cellular internalization

Advanced Materials

Volumn 28, Issue 34, 2016, Pages 7340-7364

  Wang, Sheng ^a,b   Huang, Peng ^a   Chen, Xiao Yuan ^b  

^a SHENZHEN UNIVERSITY   (China)

^b NATIONAL INSTITUTE OF BIOMEDICAL IMAGING AND BIOENGINEERING   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CARDIOVASCULAR SYSTEM; NANOPARTICLES; LIGANDS; PARTICLE SIZE;

CELLULAR INTERNALIZATION; DESIGN AND DEVELOPMENT; EXTERNAL STIMULUS; STIMULI RESPONSIVENESS; TARGETED DELIVERY; THERAPEUTIC AGENTS; THERAPEUTIC INDEX; TUMOR MICROENVIRONMENT; HIERARCHICAL TARGETING; STIMULI-RESPONSIVE; SURFACE LIGANDS; SWITCHABLE;

TUMORS;

NANOPARTICLE;

DRUG DELIVERY SYSTEM; HUMAN; NEOPLASM; PARTICLE SIZE; TUMOR MICROENVIRONMENT;

DRUG DELIVERY SYSTEMS; HUMANS; NANOPARTICLES; NEOPLASMS; PARTICLE SIZE; TUMOR MICROENVIRONMENT;

EID: 84985896539     PISSN: 09359648     EISSN: 15214095     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/adma.201601498     Document Type: Review

References (131)

1. D. Peer, J. M. Karp, S. Hong, O. C. Farokhzad, R. Margalit, R. Langer, Nat. Nanotechnol. 2007, 2, 751.
2. Z. Cheng, A. Al Zaki, J. Z. Hui, V. R. Muzykantov, A. Tsourkas, Science 2012, 338, 903.
3. R. A. Petros, J. M. DeSimone, Nat. Rev. Drug Discovery 2010, 9, 615.
4. Y. Matsumura, H. Maeda, Cancer Res. 1986, 46, 6387.
5. S. P. Sherlock, S. M. Tabakman, L. Xie, H. Dai, ACS Nano 2011, 5, 1505
6. Q. Chen, C. Liang, C. Wang, Z. Liu, Adv. Mater. 2015, 27, 903
7. W. Wang, D. Cheng, F. Gong, X. Miao, X. Shuai, Adv. Mater. 2012, 24, 115.
8. C. E. Ashley, E. C. Carnes, G. K. Phillips, D. Padilla, P. N. Durfee, P. A. Brown, T. N. Hanna, J. Liu, B. Phillips, M. B. Carter, Nat. Mater. 2011, 10, 389
9. X. Yang, J. J. Grailer, I. J. Rowland, A. Javadi, S. A. Hurley, V. Z. Matson, D. A. Steeber, S. Gong, ACS Nano 2010, 4, 6805
10. E. K.-H. Chow, D. Ho, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 216rv4.
11. M. J. Ernsting, M. Murakami, A. Roy, S.-D. Li, J. Controlled Release 2013, 172, 782
12. K. M. McNeeley, A. Annapragada, R. V. Bellamkonda, Nanotechnology 2007, 18, 385101.
13. D. P. Lankveld, R. G. Rayavarapu, P. Krystek, A. G. Oomen, H. W. Verharen, T. G. van Leeuwen, W. H. De Jong, S. Manohar, Nanomedicine 2011, 6, 339
14. E. Gullotti, Y. Yeo, Mol. Pharm. 2009, 6, 1041.
15. S. E. A. Gratton, P. A. Ropp, P. D. Pohlhaus, J. C. Luft, V. J. Madden, M. E. Napier, J. M. DeSimone, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 11613
16. F. Zhao, Y. Zhao, Y. Liu, X. Chang, C. Chen, Y. Zhao, Small 2011, 7, 1322
17. S. Wang, L. Zhang, C. Dong, L. Su, H. Wang, J. Chang, Chem. Commun. 2015, 51, 406.
18. Y. Wang, M. S. Shim, N. S. Levinson, H. W. Sung, Y. Xia, Adv. Funct. Mater. 2014, 24, 4206
19. A. P. Blum, J. K. Kammeyer, A. M. Rush, C. E. Callmann, M. E. Hahn, N. C. Gianneschi, J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 2140
20. C. He, X. Zhuang, Z. Tang, H. Tian, X. Chen, Adv. Healthcare Mater. 2012, 1, 48.
21. S. Wang, W. Yang, J. Cui, X. Li, Y. Dou, L. Su, J. Chang, H. Wang, B. Zhang, Biomater. Sci. 2016, 4, 338.
22. M. S. Shim, S. H. Bhang, K. Yoon, K. Choi, Y. Xia, Angew. Chem. Int. Ed. 2012, 51, 12069.
23. P. Huang, Y. Gao, J. Lin, H. Hu, H.-S. Liao, X. Yan, Y. Tang, A. Jin, J. Song, G. Niu, G. Zhang, F. Horkay, X. Chen, ACS Nano 2015, 9, 9517.
24. Q. Yuan, Y. Zhang, T. Chen, D. Lu, Z. Zhao, X. Zhang, Z. Li, C.-H. Yan, W. Tan, ACS Nano 2012, 6, 6337.
25. K.-J. Chen, E.-Y. Chaung, S.-P. Wey, K.-J. Lin, F. Cheng, C.-C. Lin, H.-L. Liu, H.-W. Tseng, C.-P. Liu, M.-C. Wei, ACS Nano 2014, 8, 5105
26. K.-J. Chen, H.-F. Liang, H.-L. Chen, Y. Wang, P.-Y. Cheng, H.-L. Liu, Y. Xia, H.-W. Sung, ACS Nano 2013, 7, 438.
27. J. L. Paris, M. V. Cabañas, M. Manzano, M. Vallet-Regí, ACS Nano 2015, 9, 11023.
28. C. R. Thomas, D. P. Ferris, J.-H. Lee, E. Choi, M. H. Cho, E. S. Kim, J. F. Stoddart, J.-S. Shin, J. Cheon, J. I. Zink, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 10623
29. E. Ruiz-Hernandez, A. Baeza, M. a. Vallet-Regí, ACS Nano 2011, 5, 1259.
30. J. Wang, J. D. Byrne, M. E. Napier, J. M. DeSimone, Small 2011, 7, 1919
31. F. Danhier, O. Feron, V. Preat, J. Controlled Release 2010, 148, 135.
32. R. Tong, H. H. Chiang, D. S. Kohane, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 19048
33. L. Tang, X. Yang, Q. Yin, K. Cai, H. Wang, I. Chaudhury, C. Yao, Q. Zhou, M. Kwon, J. A. Hartman, I. T. Dobrucki, L. W. Dobrucki, L. B. Borst, S. Lezmi, W. G. Helferich, A. L. Ferguson, T. M. Fan, J. Cheng, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 15344
34. S. Huo, H. Ma, K. Huang, J. Liu, T. Wei, S. Jin, J. Zhang, S. He, X. J. Liang, Cancer Res. 2013, 73, 319.
35. E. K. Larsen, T. Nielsen, T. Wittenborn, H. Birkedal, T. Vorup-Jensen, M. H. Jakobsen, L. Ostergaard, M. R. Horsman, F. Besenbacher, K. A. Howard, J. Kjems, ACS Nano 2009, 3, 1947.
36. X. Liu, Y. Chen, H. Li, N. Huang, Q. Jin, K. Ren, J. Ji, ACS Nano 2013, 7, 6244.
37. H. Cheng, J.-Y. Zhu, X.-D. Xu, W.-X. Qiu, Q. Lei, K. Han, Y.-J. Cheng, X.-Z. Zhang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2015, 7, 16061.
38. L. M. Ferreira, Exp. Mol. Pathol. 2010, 89, 372.
39. W. Wu, Q. Zhang, J. Wang, M. Chen, S. Li, Z. Lin, J. Li, Polym. Chem. 2014, 5, 5668
40. Y. Wang, J. Du, Q. Jin, J. Ji, Chem. Commun. 2015, 51, 2999
41. H. Li, X. Liu, N. Huang, K. Ren, Q. Jin, J. Ji, ACS Appl Mater Interfaces 2014, 6, 18930.
42. Y. Lu, Q. Hu, Y. Lin, D. B. Pacardo, C. Wang, W. Sun, F. S. Ligler, M. D. Dickey, Z. Gu, Nat. Commun. 2015, 6, 10066.
43. H. J. Li, J. Z. Du, X. J. Du, C. F. Xu, C. Y. Sun, H. X. Wang, Z. T. Cao, X. Z. Yang, Y. H. Zhu, S. Nie, J. Wang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016.
44. A. G. Tkachenko, H. Xie, D. Coleman, W. Glomm, J. Ryan, M. F. Anderson, S. Franzen, D. L. Feldheim, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 4700
45. L. Pan, Q. He, J. Liu, Y. Chen, M. Ma, L. Zhang, J. Shi, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 5722.
46. L. Qiu, T. Chen, I. Ocsoy, E. Yasun, C. Wu, G. Zhu, M. You, D. Han, J. Jiang, R. Yu, W. Tan, Nano Lett. 2015, 15, 457.
47. T. Nomura, N. Koreeda, F. Yamashita, Y. Takakura, M. Hashida, Pharm. Res. 1998, 15, 128
48. O. Lieleg, R. M. Baumgärtel, A. R. Bausch, Biophys. J. 2009, 97, 1569.
49. S. H. Crayton, A. Tsourkas, ACS Nano 2011, 5, 9592.
50. Y. Dong, J. Yang, H. Liu, T. Wang, S. Tang, J. Zhang, X. Zhang, Theranostics 2015, 5, 890.
51. Y. Zhang, C. Wang, C. Xu, C. Yang, Z. Zhang, H. Yan, K. Liu, Chem. Commun. 2013, 49, 7286.
52. C.-C. Hung, W.-C. Huang, Y.-W. Lin, T.-W. Yu, H.-H. Chen, S.-C. Lin, W.-H. Chiang, H.-C. Chiu, Theranostics 2016, 6, 302.
53. Y. Wang, H. Xiao, J. Fang, X. Yu, Z. Su, D. Cheng, X. Shuai, Chem. Commun. 2016, 52, 1194.
54. J. Li, X. Yu, Y. Wang, Y. Yuan, H. Xiao, D. Cheng, X. Shuai, Adv. Mater. 2014, 26, 8217.
55. J. Z. Du, X. J. Du, C. Q. Mao, J. Wang, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 17560
56. J. Z. Du, T. M. Sun, W. J. Song, J. Wu, J. Wang, Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 3703.
57. S.-S. Han, Z.-Y. Li, J.-Y. Zhu, K. Han, Z.-Y. Zeng, W. Hong, W.-X. Li, H.-Z. Jia, Y. Liu, R.-X. Zhuo, X.-Z. Zhang, Small 2015, 11, 2543
58. C. Dong, Z. Liu, L. Zhang, W. Guo, X. Li, J. Liu, H. Wang, J. Chang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2015, 7, 7566.
59. L. Zhang, B. Tian, Y. Li, T. Lei, J. Meng, L. Yang, Y. Zhang, F. Chen, H. Zhang, H. Xu, Y. Zhang, X. Tang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2015, 7, 25147.
60. X.-Z. Yang, J.-Z. Du, S. Dou, C.-Q. Mao, H.-Y. Long, J. Wang, ACS Nano 2011, 6, 771.
61. L. Zhang, H. Xue, C. Gao, L. Carr, J. Wang, B. Chu, S. Jiang, Biomaterials 2010, 31, 6582.
62. Q. Jin, J.-P. Xu, J. Ji, J.-C. Shen, Chem. Commun. 2008, 3058.
63. T. Mizuhara, K. Saha, D. F. Moyano, C. S. Kim, B. Yan, Y.-K. Kim, V. M. Rotello, Angew. Chem. Int. Ed. 2015, 54, 6567.
64. R. R. Arvizo, O. R. Miranda, M. A. Thompson, C. M. Pabelick, R. Bhattacharya, J. D. Robertson, V. M. Rotello, Y. Prakash, P. Mukherjee, Nano Lett. 2010, 10, 2543.
65. P. P. Pillai, S. Huda, B. Kowalczyk, B. A. Grzybowski, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 6392.
66. S. Wang, Z. Teng, P. Huang, D. Liu, Y. Liu, Y. Tian, J. Sun, Y. Li, H. Ju, X. Chen, G. Lu, Small 2015, 11, 1801.
67. A. Gabizon, A. T. Horowitz, D. Goren, D. Tzemach, H. Shmeeda, S. Zalipsky, Clin. Cancer Res. 2003, 9, 6551
68. N. Parker, M. J. Turk, E. Westrick, J. D. Lewis, P. S. Low, C. P. Leamon, Anal. Biochem. 2005, 338, 284.
69. L. Cui, F. Zhang, Q. Wang, H. Lin, C. Yang, T. Zhang, R. Tong, N. An, F. Qu, J. Mater. Chem. B 2015, 3, 7046
70. P. Alonso-Cristobal, O. Oton-Fernandez, D. Mendez-Gonzalez, J. Fernando Diaz, E. Lopez-Cabarcos, I. Barasoain, J. Rubio-Retama, ACS Appl. Mater. Interfaces 2015, 7, 14992
71. S. Li, S. Ji, Z. Zhou, G. Chen, Q. Li, Macromol. Chem. Phys. 2015, 216, 1192.
72. T. Dvir, M. R. Banghart, B. P. Timko, R. Langer, D. S. Kohane, Nano Lett. 2010, 10, 250.
73. N.-C. Fan, F.-Y. Cheng, J.-a. A. Ho, C.-S. Yeh, Angew. Chem. Int. Ed. 2012, 51, 8806.
74. Y. Shamay, L. Adar, G. Ashkenasy, A. David, Biomaterials 2011, 32, 1377.
75. Z. Li, Y. Zhang, S. Jiang, Adv. Mater. 2008, 20, 4765
76. Y. H. Chien, Y. L. Chou, S. W. Wang, S. T. Hung, M. C. Liau, Y. J. Chao, C. H. Su, C. S. Yeh, ACS Nano 2013, 7, 8516
77. M. K. G. Jayakumar, N. M. Idris, Y. Zhang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 8483.
78. G. Zhu, G. Niu, X. Chen, Bioconjugate Chem. 2015, 26, 2186
79. R. Wang, G. Zhu, L. Mei, Y. Xie, H. Ma, M. Ye, F. L. Qing, W. Tan, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 2731
80. O. C. Farokhzad, S. Jon, A. Khademhosseini, T. N. Tran, D. A. Lavan, R. Langer, Cancer Res. 2004, 64, 7668.
81. J. Wang, G. Zhu, M. You, E. Song, M. I. Shukoor, K. Zhang, M. B. Altman, Y. Chen, Z. Zhu, C. Z. Huang, W. Tan, ACS Nano 2012, 6, 5070.
82. Y. Yang, J. Liu, X. Sun, L. Feng, W. Zhu, Z. Liu, M. Chen, Nano Res. 2016, 9, 139.
83. Z. Liu, M. Xiong, J. Gong, Y. Zhang, N. Bai, Y. Luo, L. Li, Y. Wei, Y. Liu, X. Tan, R. Xiang, Nat. Commun. 2014, 5, 4280
84. H. Gao, S. Zhang, S. Cao, Z. Yang, Z. Pang, X. Jiang, Mol. Pharm. 2014, 11, 2755
85. H. Xia, G. Gu, Q. Hu, Z. Liu, M. Jiang, T. Kang, D. Miao, Q. Song, L. Yao, Y. Tu, H. Chen, X. Gao, J. Chen, Bioconjugate Chem. 2013, 24, 419.
86. S. A. Bode, M. B. Hansen, R. A. J. F. Oerlemans, J. C. M. van Hest, D. W. P. M. Lowik, Bioconjugate Chem. 2015, 26, 850.
87. E. S. Olson, T. Jiang, T. A. Aguilera, Q. T. Nguyen, L. G. Ellies, M. Scadeng, R. Y. Tsien, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 4311.
88. Z. S. Al-Ahmady, W. T. Al-Jamal, J. V. Bossche, T. T. Bui, A. F. Drake, A. J. Mason, K. Kostarelos, ACS Nano 2012, 6, 9335.
89. Y. K. Reshetnyak, O. A. Andreev, M. Segala, V. S. Markin, D. M. Engelman, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 15340
90. Y. K. Reshetnyak, L. Yao, S. Zheng, S. Kuznetsov, D. M. Engelman, O. A. Andreev, Mol. Imaging Biol. 2011, 13, 1146
91. O. A. Andreev, A. G. Karabadzhak, D. Weerakkody, G. O. Andreev, D. M. Engelman, Y. K. Reshetnyak, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 4081
92. J. O. Onyango, M. S. Chung, C.-H. Eng, L. M. Klees, R. Langenbacher, L. Yao, M. An, Angew. Chem. Int. Ed. 2015, 54, 3658
93. D. K. Schach, W. Rock, J. Franz, M. Bonn, S. H. Parekh, T. Weidner, J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 12199.
94. A. Davies, D. J. Lewis, S. P. Watson, S. G. Thomas, Z. Pikramenou, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 1862.
95. M. Yu, F. Guo, J. Wang, F. Tan, N. Li, ACS Appl. Mater. Interfaces 2015, 7, 17592.
96. E. Koren, A. Apte, R. R. Sawant, J. Grunwald, V. P. Torchilin, Drug Delivery 2011, 18, 377.
97. S. Wang, H. Wang, Z. Liu, L. Wang, X. Wang, L. Su, J. Chang, Nanoscale 2014, 6, 7635.
98. L. Zhu, P. Kate, V. P. Torchilin, ACS Nano 2012, 6, 3491
99. E. Koren, A. Apte, A. Jani, V. P. Torchilin, J. Controlled Release 2012, 160, 264.
100. D. Xiao, H.-Z. Jia, J. Zhang, C.-W. Liu, R.-X. Zhuo, X.-Z. Zhang, Small 2014, 10, 591.
101. M. Ding, J. Li, X. He, N. Song, H. Tan, Y. Zhang, L. Zhou, Q. Gu, H. Deng, Q. Fu, Adv. Mater. 2012, 24, 3639.
102. S. Wang, S. Zhang, J. Liu, Z. Liu, L. Su, H. Wang, J. Chang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2014, 6, 10706.
103. C. Y. Sun, S. Shen, C. F. Xu, H. J. Li, Y. Liu, Z. T. Cao, X. Z. Yang, J. X. Xia, J. Wang, J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 15217.
104. R. Stern, M. J. Jedrzejas, Chem. Rev. 2006, 106, 818
105. R. Mo, T. Jiang, R. DiSanto, W. Tai, Z. Gu, Nat. Commun. 2014, 5, 3364
106. R. Stern, Semin. Cancer Biol. 2008, 18, 275.
107. T. Jiang, R. Mo, A. Bellotti, J. Zhou, Z. Gu, Adv. Funct. Mater. 2014, 24, 2295.
108. T. Jiang, Z. Zhang, Y. Zhang, H. Lv, J. Zhou, C. Li, L. Hou, Q. Zhang, Biomaterials 2012, 33, 9246.
109. S. Ohta, D. Glancy, W. C. Chan, Science 2016, 351, 841.
110. E. S. Lee, K. Na, Y. H. Bae, Nano Lett. 2005, 5, 325.
111. E. S. Lee, Z. Gao, D. Kim, K. Park, I. C. Kwon, Y. H. Bae, J. Controlled Release 2008, 129, 228.
112. Z. Yuan, Z. Que, S. Cheng, R. Zhuo, F. Li, Chem. Commun. 2012, 48, 8129
113. W. Wang, Q. Liu, C. Zhan, A. Barhoumi, T. Yang, R. G. Wylie, P. A. Armstrong, D. S. Kohane, Nano Lett. 2015, 15, 6332.
114. Z. Yuan, D. Zhao, X. Yi, R. Zhuo, F. Li, Adv. Funct. Mater. 2014, 24, 1799.
115. W. J. Parak, Science 2016, 351, 814.
116. S. Mura, J. Nicolas, P. Couvreur, Nat. Mater. 2013, 12, 991.
117. Z. Gao, D. Lee, D. Kim, Y. Bae, J. Drug Targeting 2005, 13, 391
118. E. S. Lee, K. Na, Y. H. Bae, J. Controlled Release 2003, 91, 103.
119. X. Duan, J. Xiao, Q. Yin, Z. Zhang, H. Yu, S. Mao, Y. Li, ACS Nano 2013, 7, 5858
120. X.-B. Xiong, A. Lavasanifar, ACS Nano 2011, 5, 5202
121. J. Cui, Y. Yan, Y. Wang, F. Caruso, Adv. Funct. Mater. 2012, 22, 4718
122. L. Zhu, D. Wang, X. Wei, X. Zhu, J. Li, C. Tu, Y. Su, J. Wu, B. Zhu, D. Yan, J. Controlled Release 2013, 169, 228.
123. H. P. Rim, K. H. Min, H. J. Lee, S. Y. Jeong, S. C. Lee, Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 8853
124. J. Li, Y. C. Chen, Y. C. Tseng, S. Mozumdar, L. Huang, J. Controlled Release 2010, 142, 416
125. C. J. Ke, T. Y. Su, H. L. Chen, H. L. Liu, W. L. Chiang, P. C. Chu, Y. Xia, H. W. Sung, Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 123, 8236.
126. F. Meng, W. E. Hennink, Z. Zhong, Biomaterials 2009, 30, 2180
127. L. Wu, Y. Zou, C. Deng, R. Cheng, F. Meng, Z. Zhong, Biomaterials 2013, 34, 5262.
128. M. S. Shim, Y. Xia, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 6926.
129. Z. Xiao, C. Ji, J. Shi, E. M. Pridgen, J. Frieder, J. Wu, O. C. Farokhzad, Angew. Chem. Int. Ed. 2012, 51, 11853.
130. N. Y. Rapoport, A. M. Kennedy, J. E. Shea, C. L. Scaife, K.-H. Nam, J. Controlled Release 2009, 138, 268.
131. Q. Yan, J. Yuan, Z. Cai, Y. Xin, Y. Kang, Y. Yin, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9268.