Conformational Changes in the Epidermal Growth Factor Receptor: Role of the Transmembrane Domain Investigated by Coarse-Grained MetaDynamics Free Energy Calculations

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 33, 2016, Pages 10611-10622

  Lelimousin, Mickaël ^a,b   Limongelli, Vittorio ^c,d   Sansom, Mark S P ^a  

^a UNIVERSITY OF OXFORD   (United Kingdom)

^b UNIV GRENOBLE ALPES   (France)

^c UNIVERSITY OF LUGANO   (Switzerland)

^d UNIVERSITY OF NAPLES FEDERICO II   (Italy)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACTIVATION ANALYSIS; BIOLOGICAL MEMBRANES; CELL SIGNALING; CHEMICAL ACTIVATION; COMPUTATIONAL CHEMISTRY; CONFORMATIONS; CYTOLOGY; DIMERS; ELECTRON ENERGY LEVELS; GROWTH KINETICS; LIPID BILAYERS; MOLECULAR DYNAMICS;

COARSE-GRAINED MOLECULAR DYNAMICS; COMPUTATIONAL APPROACH; CONFORMATIONAL CHANGE; EPIDERMAL GROWTH FACTOR RECEPTORS; FREE ENERGY LANDSCAPE; FREE-ENERGY CALCULATIONS; JUXTAMEMBRANE DOMAINS; TRANS-MEMBRANE DOMAINS;

FREE ENERGY;

DIMER; EPIDERMAL GROWTH FACTOR RECEPTOR; MEMBRANE LIPID;

AMINO TERMINAL SEQUENCE; ARTICLE; COARSE GRAINED MOLECULAR DYNAMICS; CONFORMATIONAL TRANSITION; DIMERIZATION; ENERGY; LIPID BILAYER; META DYNAMICS; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN DOMAIN; SIMULATION; THICKNESS; TRANSMEMBRANE DOMAIN; CELL MEMBRANE; CHEMISTRY; METABOLISM; PROTEIN MULTIMERIZATION; THERMODYNAMICS;

CELL MEMBRANE; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PROTEIN DOMAINS; PROTEIN MULTIMERIZATION; RECEPTOR, EPIDERMAL GROWTH FACTOR; THERMODYNAMICS;

EID: 84983728058     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b05602     Document Type: Article

References (106)

1. Bessman, N. J.; Freed, D. M.; Lemmon, M. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2014, 29C, 95-101 10.1016/j.sbi.2014.10.002
2. Bocharov, E. V.; Mayzel, M. L.; Volynsky, P. E.; Mineev, K. S.; Tkach, E. N.; Ermolyuk, Y. S.; Schulga, A. A.; Efremov, R. G.; Arseniev, A. S. Biophys. J. 2010, 98, 881-889 10.1016/j.bpj.2009.11.008
3. Bocharov, E. V.; Lesovoy, D. M.; Pavlov, K. V.; Pustovalova, Y. E.; Bocharova, O. V.; Arseniev, A. S. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2016, 1858, 1254-1261 10.1016/j.bbamem.2016.02.023
4. Lemmon, M. A.; Schlessinger, J. Cell 2010, 141, 1117-1134 10.1016/j.cell.2010.06.011
5. Li, E.; Hristova, K. Biochemistry 2006, 45, 6241-6251 10.1021/bi060609y
6. Bublil, E. M.; Yarden, Y. Curr. Opin. Cell Biol. 2007, 19, 124-134 10.1016/j.ceb.2007.02.008
7. Hynes, N. E.; Lane, H. A. Nat. Rev. Cancer 2005, 5, 341-354 10.1038/nrc1609
8. Tebbutt, N.; Pedersen, M. W.; Johns, T. G. Nat. Rev. Cancer 2013, 13, 663-73 10.1038/nrc3559
9. Finger, C.; Escher, C.; Schneider, D. Sci. Signaling 2009, 2, 1-8 10.1126/scisignal.2000547
10. Groves, J. T.; Kuriyan, J. Nat. Struct. Mol. Biol. 2010, 17, 659-665 10.1038/nsmb.1844
11. He, L.; Hristova, K. Sci. Rep. 2012, 2, 854 10.1038/srep00854
12. Bennasroune, A.; Fickova, M.; Gardin, A.; Dirrig-Grosch, S.; Aunis, D.; Cremel, G.; Hubert, P. Mol. Biol. Cell 2004, 15, 3464-74 10.1091/mbc.E03-10-0753
13. Yin, H.; Slusky, J. S.; Berger, B. W.; Walters, R. S.; Vilaire, G.; Litvinov, R. I.; Lear, J. D.; Caputo, G. A.; Bennett, J. S.; DeGrado, W. F. Science 2007, 315, 1817-1822 10.1126/science.1136782
14. Sinclair, J. K.; Denton, E. V.; Schepartz, A. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 11232-5 10.1021/ja504076t
15. Ferguson, K. M. Annu. Rev. Biophys. 2008, 37, 353-373 10.1146/annurev.biophys.37.032807.125829
16. Landau, M.; Ben-Tal, N. Biochim. Biophys. Acta, Rev. Cancer 2008, 1785, 12-31 10.1016/j.bbcan.2007.08.001
17. Liu, P.; Cleveland, T.E.t.; Bouyain, S.; Byrne, P. O.; Longo, P. A.; Leahy, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 10861-6 10.1073/pnas.1201114109
18. Linggi, B.; Carpenter, G. Trends Cell Biol. 2006, 16, 649-56 10.1016/j.tcb.2006.10.008
19. Mi, L. Z.; Lu, C.; Li, Z.; Nishida, N.; Walz, T.; Springer, T. A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2011, 18, 984-9 10.1038/nsmb.2092
20. Cymer, F.; Schneider, D. Cell Adh. Migr. 2010, 4, 299-312 10.4161/cam.4.2.11191
21. Hedger, G.; Sansom, M. S. P.; Koldsø, H. Sci. Rep. 2015, 5, 9198 10.1038/srep09198
22. Jura, N.; Endres, N. F.; Engel, K.; Deindl, S.; Das, R.; Lamers, M. H.; Wemmer, D. E.; Zhang, X. W.; Kuriyan, J. Cell 2009, 137, 1293-1307 10.1016/j.cell.2009.04.025
23. Endres, N. F.; Das, R.; Smith, A. W.; Arkhipov, A.; Kovacs, E.; Huang, Y. J.; Pelton, J. G.; Shan, Y. B.; Shaw, D. E.; Wemmer, D. E.; Groves, J. T.; Kuriyan, J. Cell 2013, 152, 543-556 10.1016/j.cell.2012.12.032
24. Bragin, P.; Mineev, K.; Bocharova, O.; Volynsky, P.; Bocharov, E.; Arseniev, A. J. Mol. Biol. 2016, 428, 52-61 10.1016/j.jmb.2015.11.007
25. Matthews, E.; Zoonens, M.; Engelman, D. Cell 2006, 127, 447-450 10.1016/j.cell.2006.10.016
26. Cymer, F.; Veerappan, A.; Schneider, D. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2012, 1818, 963-973 10.1016/j.bbamem.2011.07.035
27. Volynsky, P. E.; Polyansky, A. A.; Fakhrutdinova, G. N.; Bocharov, E.; Efremov, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 8105-8108 10.1021/ja4011942
28. Fleishman, S. J.; Schlessinger, J.; Ben-Tal, N. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 15937-40 10.1073/pnas.252640799
29. Polyansky, A. A.; Volynsky, P. E.; Efremov, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 14390-14400 10.1021/ja303483k
30. Brooks, A. J.; Dai, W.; O'Mara, M. L.; Abankwa, D.; Chhabra, Y.; Pelekanos, R. A.; Gardon, O.; Tunny, K. A.; Blucher, K. M.; Morton, C. J.; Parker, M. W.; Sierecki, E.; Gambin, Y.; Gomez, G. A.; Alexandrov, K.; Wilson, I. A.; Doxastakis, M.; Mark, A. E.; Waters, M. J. Science 2014, 344, 1249783 10.1126/science.1249783
31. Kastner, J.; Loeffler, H. H.; Roberts, S. K.; Martin-Fernandez, M. L.; Winn, M. D. J. Struct. Biol. 2009, 167, 117-28 10.1016/j.jsb.2009.04.007
32. Arkhipov, A.; Shan, Y.; Das, R.; Endres, N. F.; Eastwood, M. P.; Wemmer, D. E.; Kuriyan, J.; Shaw, D. E. Cell 2013, 152, 557-569 10.1016/j.cell.2012.12.030
33. Franco-Gonzalez, J. F.; Ramos, J.; Cruz, V. L.; Martinez-Salazar, J. J. Comput.-Aided Mol. Des. 2014, 28, 1093-1107 10.1007/s10822-014-9787-2
34. Psachoulia, E.; Marshall, D.; Sansom, M. S. P. Acc. Chem. Res. 2010, 43, 388-396 10.1021/ar900211k
35. Benjamini, A.; Smit, B. Biophys. J. 2012, 103, 1227-1235 10.1016/j.bpj.2012.08.035
36. Marrink, S. J.; Tieleman, D. P. Chem. Soc. Rev. 2013, 42, 6801-6822 10.1039/c3cs60093a
37. Janosi, L.; Prakash, A.; Doxastakis, M. Biophys. J. 2010, 99, 284-292 10.1016/j.bpj.2010.04.005
38. Sengupta, D.; Marrink, S. J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 12987-12996 10.1039/c0cp00101e
39. Prakash, A.; Janosi, L.; Doxastakis, M. Biophys. J. 2010, 99, 3657-3665 10.1016/j.bpj.2010.10.023
40. Chavent, M.; Chetwynd, A. P.; Stansfeld, P. J.; Sansom, M. S. Biochemistry 2014, 53, 6641-6652 10.1021/bi500800x
41. Chipot, C.; Pohorille, A. Free Energy Calculations Theory and Applications in Chemistry and Biology; Springer: Berlin, 2007.
42. Grant, B. J.; Gorfe, A. A.; McCammon, J. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 142-7 10.1016/j.sbi.2009.12.004
43. Abrams, C.; Bussi, G. Entropy 2014, 16, 163-199 10.3390/e16010163
44. Laio, A.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 12562-12566 10.1073/pnas.202427399
45. Barducci, A.; Bussi, G.; Parrinello, M. Phys. Rev. Lett. 2008, 100, 020603 10.1103/PhysRevLett.100.020603
46. Grazioso, G.; Limongelli, V.; Branduardi, D.; Novellino, E.; De Micheli, C.; Cavalli, A.; Parrinello, M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 453-63 10.1021/ja208485w
47. Limongelli, V.; Bonomi, M.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 6358-6363 10.1073/pnas.1303186110
48. Di Leva, F. S.; Novellino, E.; Cavalli, A.; Parrinello, M.; Limongelli, V. Nucleic Acids Res. 2014, 42, 5447-5455 10.1093/nar/gku247
49. Johnston, J. M.; Aburi, M.; Provasi, D.; Bortolato, A.; Urizar, E.; Lambert, N. A.; Javitch, J. A.; Filizola, M. Biochemistry 2010, 50, 1682-1690 10.1021/bi101474v
50. Cossio, P.; Marinelli, F.; Laio, A.; Pietrucci, F. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 3259-65 10.1021/jp907464b
51. Mineev, K. S.; Bocharov, E. V.; Pustovalova, Y. E.; Bocharova, O. V.; Chupin, V. V.; Arseniev, A. S. J. Mol. Biol. 2010, 400, 231-243 10.1016/j.jmb.2010.05.016
52. Sali, A.; Blundell, T. L. J. Mol. Biol. 1993, 234, 779-815 10.1006/jmbi.1993.1626
53. Bond, P. J.; Sansom, M. S. P. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 2697-2704 10.1021/ja0569104
54. Bond, P. J.; Wee, C. L.; Sansom, M. S. P. Biochemistry 2008, 47, 11321-11331 10.1021/bi800642m
55. Marrink, S. J.; de Vries, A. H.; Mark, A. E. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 750-760 10.1021/jp036508g
56. Monticelli, L.; Kandasamy, S. K.; Periole, X.; Larson, R. G.; Tieleman, D. P.; Marrink, S. J. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 819-834 10.1021/ct700324x
57. Bonomi, M.; Branduardi, D.; Bussi, G.; Camilloni, C.; Provasi, D.; Raiteri, P.; Donadio, D.; Marinelli, F.; Pietrucci, F.; Broglia, R. A.; Parrinello, M. Comput. Phys. Commun. 2009, 180, 1961-1972 10.1016/j.cpc.2009.05.011
58. Pronk, S.; Pall, S.; Schulz, R.; Larsson, P.; Bjelkmar, P.; Apostolov, R.; Shirts, M. R.; Smith, J. C.; Kasson, P. M.; van der Spoel, D.; Hess, B.; Lindahl, E. Bioinformatics 2013, 29, 845-854 10.1093/bioinformatics/btt055
59. Bussi, G.; Donadio, D.; Parrinello, M. J. Chem. Phys. 2007, 126, 014101 10.1063/1.2408420
60. Berendsen, H. J. C.; Postma, J. P. M.; van Gunsteren, W. F.; DiNola, A.; Haak, J. R. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684-3690 10.1063/1.448118
61. Stansfeld, P. J.; Sansom, M. S. P. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 1157-1166 10.1021/ct100569y
62. Maier, J. A.; Martinez, C.; Kasavajhala, K.; Wickstrom, L.; Hauser, K. E.; Simmerling, C. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 3696-3713 10.1021/acs.jctc.5b00255
63. Dickson, C. J.; Madej, B. D.; Skjevik, A. A.; Betz, R. M.; Teigen, K.; Gould, I. R.; Walker, R. C. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 865-879 10.1021/ct4010307
64. Jorgensen, W. L.; Chandresekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935 10.1063/1.445869
65. Case, D. A.; Babin, V.; Berryman, J. T.; Betz, R. M.; Cai, Q.; Cerutti, D. S.; Cheatham, I. T.E.; Darden, T. A.; Duke, R. E.; Gohlke, H.; Goetz, A. W.; Gusarov, S.; Homeyer, N.; Janowski, P.; Kaus, J.; Kolossváry, I.; Kovalenko, A.; Lee, T. S.; LeGrand, S.; Luchko, T.; Luo, R.; Madej, B.; Merz, K. M.; Paesani, F.; Roe, D. R.; Roitberg, A.; Sagui, C.; Salomon-Ferrer, R.; Seabra, G.; Simmerling, C. L.; Smith, W.; Swails, J.; Walker, R. C.; Wang, J.; Wolf, R. M.; Wu, X.; Kollman, P. A. AMBER 14, University of California: San Francisco, 2014.
66. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092 10.1063/1.464397
67. Bonomi, M.; Branduardi, D.; Bussi, G.; Camilloni, C.; Provasi, D.; Raiteri, P.; Donadio, D.; Marinelli, F.; Pietrucci, F.; Broglia, R. A.; Parrinello, M. Comput. Phys. Commun. 2009, 180, 1961-1972 10.1016/j.cpc.2009.05.011
68. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-38 10.1016/0263-7855(96)00018-5
69. Coskun, Ü.; Grzybek, M.; Drechsel, D.; Simons, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 9044-9048 10.1073/pnas.1105666108
70. Hedger, G.; Koldsø, H.; Sansom, M. S. P. J. Phys. Chem. B 2016, 10.1021/acs.jpcb.6b01387
71. Michailidis, I. E.; Rusinova, R.; Georgakopoulos, A.; Chen, Y.; Iyengar, R.; Robakis, N. K.; Logothetis, D. E.; Baki, L. Pfluegers Arch. 2011, 461, 387-397 10.1007/s00424-010-0904-3
72. Troussicot, L.; Guillière, F.; Limongelli, V.; Walker, O.; Lancelin, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 1273-1281 10.1021/ja511336z
73. Duneau, J. P.; Vegh, A. P.; Sturgis, J. N. Biochemistry 2007, 46, 2010-2009 10.1021/bi061436f
74. Chen, L. R.; Merzlyakov, M.; Cohen, T.; Shai, Y.; Hristova, K. Biophys. J. 2009, 96, 4622-4630 10.1016/j.bpj.2009.03.004
75. Hénin, J.; Pohorille, A.; Chipot, C. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8478-8484 10.1021/ja050581y
76. Kuznetsov, A. S.; Polyansky, A. A.; Fleck, M.; Volynsky, P. E.; Efremov, R. G. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 4415-4426 10.1021/acs.jctc.5b00206
77. Russ, W. P.; Engelman, D. M. J. Mol. Biol. 2000, 296, 911-919 10.1006/jmbi.1999.3489
78. Escher, C.; Cymer, F.; Schneider, D. J. Mol. Biol. 2009, 389, 10-16 10.1016/j.jmb.2009.04.002
79. Holt, A.; Koehorst, R. B.; Rutters-Meijneke, T.; Gelb, M. H.; Rijkers, D. T.; Hemminga, M. A.; Killian, J. A. Biophys. J. 2009, 97, 2258-2266 10.1016/j.bpj.2009.07.042
80. Kim, T.; Im, W. Biophys. J. 2010, 99, 175-183 10.1016/j.bpj.2010.04.015
81. Vostrikov, V. V.; Hall, B. A.; Greathouse, D. V.; Koeppe, R. E.; Sansom, M. S. P. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 5803-5811 10.1021/ja100598e
82. Moriki, T.; Maruyama, H.; Maruyama, I. N. J. Mol. Biol. 2001, 311, 1011-26 10.1006/jmbi.2001.4923
83. Dominguez, L.; Meredith, S. C.; Straub, J. E.; Thirumalai, D. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 854-857 10.1021/ja410958j
84. Muhle-Goll, C.; Hoffmann, S.; Afonin, S.; Grage, S.; Polyansky, A.; Windisch, D.; Zeitler, M.; Bürck, J.; Ulrich, A. J. Biol. Chem. 2012, 287, 26178-26186 10.1074/jbc.M111.325555
85. Ruysschaert, J. M.; Lonez, C. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2015, 1848, 1860-1867 10.1016/j.bbamem.2015.03.014
86. Koldsø, H.; Sansom, M. S. P. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 14694-14704 10.1021/jacs.5b08048
87. Abd Halim, K. B.; Koldso, H.; Sansom, M. S. Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj. 2015, 1850, 1017-25 10.1016/j.bbagen.2014.09.006
88. Voth, G. A. Coarse-Graining of Condensed Phase and Biomolecular Systems; CRC Press, 2008.
89. Wassenaar, T. A.; Pluhackova, K.; Moussatova, A.; Sengupta, D.; Marrink, S. J.; Tieleman, D. P.; Böckmann, R. A. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 2278-2291 10.1021/ct5010092
90. Vanni, S.; Hirose, H.; Barelli, H.; Antonny, B.; Gautier, R. Nat. Commun. 2014, 5, 4916 10.1038/ncomms5916
91. van den Bogaart, G.; Meyenberg, K.; Risselada, H. J.; Amin, H.; Willig, K. I.; Hubrich, B. E.; Dier, M.; Hell, S. W.; Grubmüller, H.; Diederichsen, U.; Jahn, R. Nature 2011, 479, 552-555 10.1038/nature10545
92. Arnarez, C.; Marrink, S. J.; Periole, X. Sci. Rep. 2013, 3, 1263 10.1038/srep01263
93. Arnarez, C.; Mazat, J.-P.; Elezgaray, J.; Marrink, S.-J.; Periole, X. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 3112-3120 10.1021/ja310577u
94. Stansfeld, P. J.; Goose, J. E.; Caffrey, M.; Carpenter, E. P.; Parker, J. L.; Newstead, N.; Sansom, M. S. P. Structure 2015, 23, 1350-1361 10.1016/j.str.2015.05.006
95. Rassam, P.; Copeland, N. A.; Birkholz, O.; Toth, C.; Chavent, M.; Duncan, A. L.; Cross, S. J.; Housden, N. G.; Kaminska, R.; Seger, U.; Quinn, D. M.; Garrod, T. J.; Sansom, M. S. P.; Piehler, J.; Baumann, C. G.; Kleanthous, C. Nature 2015, 523, 333-336 10.1038/nature14461
96. Sharma, S.; Juffer, A. H. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 2188-97 10.1021/ja308413e
97. Cybulski, L. E.; Ballering, J.; Moussatova, A.; Inda, M. E.; Vazquez, D. B.; Wassenaar, T. A.; de Mendoza, D.; Tieleman, D. P.; Killian, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 6353-8 10.1073/pnas.1422446112
98. Psachoulia, E.; Bond, P. J.; Fowler, P. W.; Sansom, M. S. P. Biochemistry 2008, 47, 10503-105012 10.1021/bi800678t
99. Kalli, A.; Hall, B. A.; Campbell, I. D.; Sansom, M. S. P. Structure 2011, 19, 1477-1484 10.1016/j.str.2011.07.014
100. Wu, Z.; Cui, Q.; Yethiraj, A. J. Phys. Chem. Lett. 2011, 2, 1794-1798 10.1021/jz2006622
101. Tiwary, P.; Parrinello, M. Phys. Rev. Lett. 2013, 111, 230602 10.1103/PhysRevLett.111.230602
102. Tiwary, P.; Limongelli, V.; Salvalaglio, M.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, E386-91 10.1073/pnas.1424461112
103. Kaszuba, K.; Grzybek, M.; Orlowski, A.; Danne, R.; Rog, T.; Simons, K.; Coskun, U.; Vattulainen, I. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 4334-4339 10.1073/pnas.1503262112
104. Limongelli, V.; Bonomi, M.; Marinelli, L.; Gervasio, F. L.; Cavalli, A.; Novellino, E.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 5411-5416 10.1073/pnas.0913377107
105. Formoso, E.; Limongelli, V.; Parrinello, M. Sci. Rep. 2015, 5, 8425 10.1038/srep08425
106. Comitani, F.; Limongelli, V.; Molteni, C. J. Chem. Theory Comput. 2016, 12, 3398-3406 10.1021/acs.jctc.6b00303