Construction of homogeneous antibody-drug conjugates using site-selective protein chemistry

Chemical Science

Volumn 7, Issue 5, 2016, Pages 2954-2963

  Akkapeddi, Padma ^a   Azizi, Saara Anne ^b   Freedy, Allyson M ^b   Cal, Pedro M S D ^a   Gois, Pedro M P ^c   Bernardes, Gonçalo J L ^a,b  

^a INSTITUTO DE MEDICINA MOLECULAR   (Portugal)

^b UNIVERSITY OF CAMBRIDGE   (United Kingdom)

^c RESEARCH INSTITUTE FOR MEDICINES IMED ULISBOA   (Portugal)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHEMICAL MODIFICATION; CHEMOTHERAPY; DISEASES; DRUG INTERACTIONS; EXCITONS;

ANTIBODY CONJUGATION; ANTIBODY ENGINEERING; ANTIBODY-DRUG CONJUGATES; BIOPHARMACEUTICALS; CLINICAL DEVELOPMENT; STANDARD OF CARES; SYSTEMIC TOXICITIES; TARGETED DRUG DELIVERY;

ANTIBODIES;

EID: 84963747674     PISSN: 20416520     EISSN: 20416539     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c6sc00170j     Document Type: Review

References (98)

1. E. L. Sievers P. D. Senter Annu. Rev. Med. 2013 64 15 29
2. R. V. Chari M. L. Miller W. C. Widdison Angew. Chem., Int. Ed. 2014 53 3796 3827
3. P. Polakis Pharmacol. Rev. 2015 68 3 19
4. P. D. Senter E. L. Sievers Nat. Biotechnol. 2012 30 631 637
5. J. M. Lambert R. V. J. Chari J. Med. Chem. 2014 57 6949 6964
6. R. S. Zolot S. Basu R. P. Million Nat. Rev. Drug Discovery 2013 12 259 260
7. N. Vigneron V. Stroobant B. J. Van den Eynde P. van der Bruggen Cancer Immunol. Immunother. 2013 13 15
8. P. Holliger P. J. Hudson Nat. Biotechnol. 2005 23 1126 1136
9. J. R. Junutula H. Raab S. Clark S. Bhakta D. D. Leipold S. Weir Y. Chen M. Simpson S. P. Tsai M. S. Dennis Y. Lu Y. G. Meng C. Ng J. Yang C. C. Lee E. Duenas J. Gorrell V. Katta A. Kim K. McDorman K. Flagella R. Venook S. Ross S. D. Spencer W. Lee Wong H. B. Lowman R. Vandlen M. X. Sliwkowski R. H. Scheller P. Polakis W. Mallet Nat. Biotechnol. 2008 26 925 932
10. A. Flemming Nat. Rev. Drug Discovery 2014 13 178
11. S. Jeger K. Zimmermann A. Blanc J. Grünberg M. Honer P. Hunziker H. Struthers R. Schibli Angew. Chem., Int. Ed. 2010 49 9995 9997
12. P. Agarwal C. R. Bertozzi Bioconjugate Chem. 2015 26 176 192
13. M. T. Kim Y. Chen J. Marhoul F. Jacobson Bioconjugate Chem. 2014 25 1223 1232
14. G. D. Lewis Phillips G. Li D. L. Dugger L. M. Crocker K. L. Parsons E. Mai W. A. Blättler J. M. Lambert R. V. J. Chari R. J. Lutz W. L. T. Wong F. S. Jacobson H. Koeppen R. H. Schwall S. R. Kenkare-Mitra S. D. Spencer M. X. Sliwkowski Cancer Res. 2008 68 9280 9290
15. L. Wang G. Amphlett W. A. Blättler J. M. Lambert W. Zhang Protein Sci. 2005 14 2436 2446
16. J. M. Chalker G. J. L. Bernardes Y. A. Lin B. G. Davis Chem.-Asian J. 2009 4 630 640
17. P. M. S. D. Cal G. J. L. Bernardes P. M. P. Gois Angew. Chem., Int. Ed. 2014 53 10585 10587
18. N. Stephanopoulos M. B. Francis Nat. Chem. Biol. 2011 7 876 884
19. C. D. Spicer B. G. Davis Nat. Commun. 2014 5 4740
20. O. Boutureira G. J. Bernardes Chem. Rev. 2015 115 2174 2195
21. E. Baslé N. Joubert M. Pucheault Chem. Biol. 2010 17 213 227
22. C. W. T. Gundlach A. Caivano G. Cabreira-Hansen Mda A. Gahremanpour W. S. Brown Y. Zheng B. W. McIntyre J. T. Willerson R. A. Dixon E. C. Perin D. G. Woodside Bioconjugate Chem. 2011 22 1706 1714
23. D. J. Vugts A. Vervoort M. Stigter-van Walsum G. W. Visser M. S. Robillard R. M. Versteegen R. C. Vulders J. K. Herscheid G. A. van Dongen Bioconjugate Chem. 2011 22 2072 2081
24. A. C. Flor J. H. Williams K. M. Blaine R. C. Duggan A. I. Sperling D. A. Schwartz S. J. Kron ChemBioChem 2014 15 267 275
25. B. A. Kellogg L. Garrett Y. Kovtun K. C. Lai B. Leece M. Miller G. Payne R. Steeves K. R. Whiteman W. Widdison H. Xie R. Singh R. V. J. Chari J. M. Lambert R. J. Lutz Bioconjugate Chem. 2011 22 717 727
26. R. Y. Zhao S. D. Wilhelm C. Audette G. Jones B. A. Leece A. C. Lazar V. S. Goldmacher R. Singh Y. Kovtun W. C. Widdison J. M. Lambert R. V. J. Chari J. Med. Chem. 2011 54 3606 3623
27. Y. V. Kovtun C. A. Audette Y. Ye H. Xie M. F. Ruberti S. J. Phinney B. A. Leece T. Chittenden W. A. Blattler V. S. Goldmacher Cancer Res. 2006 66 3214 3221
28. J. Lee Y. Choi K. Kim S. Hong H.-Y. Park T. Lee G. J. Cheon R. Song Bioconjugate Chem. 2010 21 940 946
29. S. S. Agasti M. Liong V. M. Peterson H. Lee R. Weissleder J. Am. Chem. Soc. 2012 134 18499 18502
30. A. Wakankar Y. Chen Y. Gokarn F. S. Jacobson mAbs 2011 3 161 172
31. M. D. Leavell P. Novak C. R. Behrens J. S. Schoeniger G. H. Kruppa J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2004 15 1604 1611
32. M. Moreau O. Raguin J. M. Vrigneaud B. Collin C. Bernhard X. Tizon F. Boschetti O. Duchamp F. Brunotte F. Denat Bioconjugate Chem. 2012 23 1181 1188
33. M. Hayakawa N. Toda N. Carrillo N. J. Thornburg J. E. Crowe Jr C. F. Barbas 3rd ChemBioChem 2012 13 2191 2195
34. D. S. Wilbur M.-K. Chyan H. Nakamae Y. Chen D. K. Hamlin E. B. Santos B. T. Kornblit B. M. Sandmaier Bioconjugate Chem. 2012 23 409 420
35. A. D. Baldwin K. L. Kiick Bioconjugate Chem. 2011 22 1946 1953
36. Y. Jung J. M. Lee J.-W. Kim J. Yoon H. Cho B. H. Chung Anal. Chem. 2009 81 936 942
37. C. A. Boswell J. Marik M. J. Elowson N. A. Reyes S. Ulufatu D. Bumbaca V. Yip E. E. Mundo N. Majidy M. V. Hoy S. N. Goriparthi A. Trias H. S. Gill S. P. Williams J. R. Junutula P. J. Fielder L. A. Khawli J. Med. Chem. 2013 56 9418 9426
38. I. Steinhauser B. Spänkuch K. Strebhardt K. Langer Biomaterials 2006 27 4975 4983
39. S. J. Sirk T. Olafsen B. Barat K. B. Bauer A. M. Wu Bioconjugate Chem. 2008 19 2527 2534
40. N. Nanaware-Kharade G. A. Gonzalez J. O. Lay H. P. Hendrickson E. C. Peterson Bioconjugate Chem. 2012 23 1864 1872
41. V. Tolmachev M. Altai M. Sandström A. Perols A. E. Karlström F. Boschetti A. Orlova Bioconjugate Chem. 2011 22 894 902
42. M. M. C. Sun K. S. Beam C. G. Cerveny K. J. Hamblett R. S. Blackmore M. Y. Torgov F. G. M. Handley N. C. Ihle P. D. Senter S. C. Alley Bioconjugate Chem. 2005 16 1282 1290
43. T. H. Pillow J. Tien K. L. Parsons-Reponte S. Bhakta H. Li L. R. Staben G. Li J. Chuh A. Fourie-O'Donohue M. Darwish V. Yip L. Liu D. D. Leipold D. Su E. Wu S. D. Spencer B.-Q. Shen K. Xu K. R. Kozak H. Raab R. Vandlen G. D. Lewis Phillips R. H. Scheller P. Polakis M. X. Sliwkowski J. A. Flygare J. R. Junutula J. Med. Chem. 2014 57 7890 7899
44. R. J. Sanderson M. A. Hering S. F. James M. M. C. Sun S. O. Doronina A. W. Siadak P. D. Senter A. F. Wahl Clin. Cancer Res. 2005 11 843 852
45. C. F. Brewer J. P. Riehm Anal. Biochem. 1967 18 248 255
46. L. N. Tumey M. Charati T. He E. Sousa D. Ma X. Han T. Clark J. Casavant F. Loganzo F. Barletta J. Lucas E. I. Graziani Bioconjugate Chem. 2014 25 1871 1880
47. S. D. Fontaine R. Reid L. Robinson G. W. Ashley D. V. Santi Bioconjugate Chem. 2015 26 145 152
48. B.-Q. Shen K. Xu L. Liu H. Raab S. Bhakta M. Kenrick K. L. Parsons-Reponte J. Tien S.-F. Yu E. Mai D. Li J. Tibbitts J. Baudys O. M. Saad S. J. Scales P. J. McDonald P. E. Hass C. Eigenbrot T. Nguyen W. A. Solis R. N. Fuji K. M. Flagella D. Patel S. D. Spencer L. A. Khawli A. Ebens W. L. Wong R. Vandlen S. Kaur M. X. Sliwkowski R. H. Scheller P. Polakis J. R. Junutula Nat. Biotechnol. 2012 30 184 189
49. R. P. Lyon J. R. Setter T. D. Bovee S. O. Doronina J. H. Hunter M. E. Anderson C. L. Balasubramanian S. M. Duniho C. I. Leiske F. Li P. D. Senter Nat. Biotechnol. 2014 32 1059 1062
50. D. Kalia P. V. Malekar M. Parthasarathy Angew. Chem., Int. Ed. 2016 55 1432 1435
51. N. Toda S. Asano C. F. Barbas 3rd Angew. Chem., Int. Ed. 2013 52 12592 12596
52. O. Koniev G. Leriche M. Nothisen J. S. Remy J. M. Strub C. Schaeffer-Reiss A. Van Dorsselaer R. Baati A. Wagner Bioconjugate Chem. 2014 25 202 206
53. J. T. Patterson S. Asano X. Li C. Rader C. F. Barbas 3rd Bioconjugate Chem. 2014 25 1402 1407
54. S. Kolodych O. Koniev Z. Baatarkhuu J. Y. Bonnefoy F. Debaene S. Cianferani A. Van Dorsselaer A. Wagner Bioconjugate Chem. 2015 26 197 200
55. A. Abbas B. Xing T.-P. Loh Angew. Chem. 2014 126 7621 7624
56. A. M. Spokoyny Y. Zou J. J. Ling H. Yu Y.-S. Lin B. L. Pentelute J. Am. Chem. Soc. 2013 135 5946 5949
57. M. E. B. Smith F. F. Schumacher C. P. Ryan L. M. Tedaldi D. Papaioannou G. Waksman S. Caddick J. R. Baker J. Am. Chem. Soc. 2010 132 1960 1965
58. G. J. L. Bernardes J. M. Chalker J. C. Errey B. G. Davis J. Am. Chem. Soc. 2008 130 5052 5053
59. J. M. Chalker S. B. Gunnoo O. Boutureira S. C. Gerstberger M. Fernández-González G. J. L. Bernardes L. Griffin H. Hailu C. J. Schofield B. G. Davis Chem. Sci. 2011 2 1666 1676
60. F. Li A. Allahverdi R. Yang G. B. J. Lua X. Zhang Y. Cao N. Korolev L. Nordenskiöld C.-F. Liu Angew. Chem., Int. Ed. 2011 50 9611 9614
61. R. P. Lyon T. D. Bovee S. O. Doronina P. J. Burke J. H. Hunter H. D. Neff-LaFord M. Jonas M. E. Anderson J. R. Setter P. D. Senter Nat. Biotechnol. 2015 33 733 735
62. E. V. Vinogradova C. Zhang A. M. Spokoyny B. L. Pentelute S. L. Buchwald Nature 2015 526 687 691
63. S. Shaunak A. Godwin J.-W. Choi S. Balan E. Pedone D. Vijayarangam S. Heidelberger I. Teo M. Zloh S. Brocchini Nat. Chem. Biol. 2006 2 312 313
64. G. Badescu P. Bryant M. Bird K. Henseleit J. Swierkosz V. Parekh R. Tommasi E. Pawlisz K. Jurlewicz M. Farys N. Camper X. Sheng M. Fisher R. Grygorash A. Kyle A. Abhilash M. Frigerio J. Edwards A. Godwin Bioconjugate Chem. 2014 25 1124 1136
65. F. F. Schumacher V. A. Sanchania B. Tolner Z. V. F. Wright C. P. Ryan M. E. B. Smith J. M. Ward S. Caddick C. W. M. Kay G. Aeppli K. A. Chester J. R. Baker Sci. Rep. 2013 3 1525
66. F. F. Schumacher J. P. Nunes A. Maruani V. Chudasama M. E. Smith K. A. Chester J. R. Baker S. Caddick Org. Biomol. Chem. 2014 12 7261 7269
67. J. P. M. Nunes M. Morais V. Vassileva E. Robinson V. S. Rajkumar M. E. B. Smith R. B. Pedley S. Caddick J. R. Baker V. Chudasama Chem. Commun. 2015 51 10624 10627
68. A. Maruani M. E. Smith E. Miranda K. A. Chester V. Chudasama S. Caddick Nat. Commun. 2015 6 6645
69. C. Zhang M. Welborn T. Zhu N. J. Yang M. S. Santos T. Van Voorhis B. L. Pentelute Nat. Chem. 2016 8 120 128
70. G. J. L. Bernardes G. Casi S. Trüssel I. Hartmann K. Schwager J. Scheuermann D. Neri Angew. Chem., Int. Ed. 2012 51 941 944
71. G. J. L. Bernardes M. Steiner I. Hartmann D. Neri G. Casi Nat. Protoc. 2013 8 2079 2089
72. E. Perrino M. Steiner N. Krall G. J. L. Bernardes F. Pretto G. Casi D. Neri Cancer Res. 2014 74 2569 2578
73. M. Steiner I. Hartmann E. Perrino G. Casi S. Brighton I. Jelesarov G. J. L. Bernardes D. Neri Chem. Sci. 2013 4 297 302
74. G. Casi N. Huguenin-Dezot K. Zuberbühler J. Scheuermann D. Neri J. Am. Chem. Soc. 2012 134 5887 5892
75. J. I. MacDonald H. K. Munch T. Moore M. B. Francis Nat. Chem. Biol. 2015 11 326 331
76. K. Lang J. W. Chin Chem. Rev. 2014 114 4764 4806
77. L. Davis J. W. Chin Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2012 13 168 182
78. J. Xie P. G. Schultz Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006 7 775 782
79. R. Kudirka R. M. Barfield J. McFarland A. E. Albers G. W. de Hart P. M. Drake P. G. Holder S. Banas L. C. Jones A. W. Garofalo D. Rabuka Chem. Biol. 2015 22 293 298
80. F. Tian Y. Lu A. Manibusan A. Sellers H. Tran Y. Sun T. Phuong R. Barnett B. Hehli F. Song M. J. DeGuzman S. Ensari J. K. Pinkstaff L. M. Sullivan S. L. Biroc H. Cho P. G. Schultz J. DiJoseph M. Dougher D. Ma R. Dushin M. Leal L. Tchistiakova E. Feyfant H. P. Gerber P. Sapra Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014 111 1766 1771
81. E. S. Zimmerman T. H. Heibeck A. Gill X. Li C. J. Murray M. R. Madlansacay C. Tran N. T. Uter G. Yin P. J. Rivers A. Y. Yam W. D. Wang A. R. Steiner S. U. Bajad K. Penta W. Yang T. J. Hallam C. D. Thanos A. K. Sato Bioconjugate Chem. 2014 25 351 361
82. J. Y. Axup K. M. Bajjuri M. Ritland B. M. Hutchins C. H. Kim S. A. Kazane R. Halder J. S. Forsyth A. F. Santidrian K. Stafin Y. Lu H. Tran A. J. Seller S. L. Biroc A. Szydlik J. K. Pinkstaff F. Tian S. C. Sinha B. Felding-Habermann V. V. Smider P. G. Schultz Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 16101 16106
83. S. A. Kularatne V. Deshmukh J. Ma V. Tardif R. K. Lim H. M. Pugh Y. Sun A. Manibusan A. J. Sellers R. S. Barnett S. Srinagesh J. S. Forsyth W. Hassenpflug F. Tian T. Javahishvili B. Felding-Habermann B. R. Lawson S. A. Kazane P. G. Schultz Angew. Chem., Int. Ed. 2014 53 11863 11867
84. I. S. Carrico B. L. Carlson C. R. Bertozzi Nat. Chem. Biol. 2007 3 321 322
85. D. Rabuka J. S. Rush G. W. deHart P. Wu C. R. Bertozzi Nat. Protoc. 2012 7 1052 1067
86. P. Agarwal R. Kudirka A. E. Albers R. M. Barfield G. W. de Hart P. M. Drake L. C. Jones D. Rabuka Bioconjugate Chem. 2013 24 846 851
87. P. Agarwal J. van der Weijden E. M. Sletten D. Rabuka C. R. Bertozzi Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 46 51
88. P. M. Drake A. E. Albers J. Baker S. Banas R. M. Barfield A. S. Bhat G. W. de Hart A. W. Garofalo P. Holder L. C. Jones R. Kudirka J. McFarland W. Zmolek D. Rabuka Bioconjugate Chem. 2014 25 1331 1341
89. D. J. O'Shannessy R. H. Quarles J. Immunol. Methods 1987 99 153 161
90. R. B. Yamasaki D. T. Osuga R. E. Feeney Anal. Biochem. 1982 126 183 189
91. K. Zuberbuhler G. Casi G. J. Bernardes D. Neri Chem. Commun. 2012 48 7100 7102
92. N. M. Okeley B. E. Toki X. Zhang S. C. Jeffrey P. J. Burke S. C. Alley P. D. Senter Bioconjugate Chem. 2013 24 1650 1655
93. X. Li T. Fang G. J. Boons Angew. Chem., Int. Ed. 2014 53 7179 7182
94. R. van Geel M. A. Wijdeven R. Heesbeen J. M. Verkade A. A. Wasiel S. S. van Berkel F. L. van Delft Bioconjugate Chem. 2015 26 2233 2242
95. W. Huang J. Giddens S. Q. Fan C. Toonstra L. X. Wang J. Am. Chem. Soc. 2012 134 12308 12318
96. Q. Zhou J. E. Stefano C. Manning J. Kyazike B. Chen D. A. Gianolio A. Park M. Busch J. Bird X. Zheng H. Simonds-Mannes J. Kim R. C. Gregory R. J. Miller W. H. Brondyk P. K. Dhal C. Q. Pan Bioconjugate Chem. 2014 25 510 520
97. J. Du M. A. Meledeo Z. Wang H. S. Khanna V. D. P. Paruchuri K. J. Yarema Glycobiology 2009 19 1382 1401
98. D. Ghaderi R. E. Taylor V. Padler-Karavani S. Diaz A. Varki Nat. Biotechnol. 2010 28 863 867