Imaging Metabolism with Hyperpolarized 13C-Labeled Cell Substrates

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 20, 2015, Pages 6418-6427

  Brindle, Kevin M ^a,b,c  

^a UNIVERSITY OF CAMBRIDGE   (United Kingdom)

^b CANCER RESEARCH UK CAMBRIDGE RESEARCH INSTITUTE   (United Kingdom)

^c Cambridge and Manchester   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

DISEASES; MAGNETIC RESONANCE; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PHYSIOLOGY; SPIN POLARIZATION;

CLINICAL APPLICATION; CLINICAL TRANSLATION; DIFFERENT SUBSTRATES; DISSOLUTION DYNAMICS; METABOLIC REACTIONS; NUCLEAR-SPIN POLARIZATION; SPATIAL AND TEMPORAL RESOLUTIONS; TEMPORAL AND SPATIAL;

METABOLISM;

ASCORBIC ACID; CARBON 13; DEHYDROASCORBIC ACID; FUMARIC ACID; GLUCOSE; PYRUVIC ACID; CARBON;

CELL LABELING; DIAGNOSTIC IMAGING; DISSOLUTION; IN VIVO STUDY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; POLARIZATION; REVIEW; TISSUE METABOLISM; HUMAN; MALE; METABOLISM; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PATHOLOGY; PROSTATE TUMOR;

CARBON ISOTOPES; HUMANS; MALE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROSTATIC NEOPLASMS;

EID: 84930664270     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b03300     Document Type: Review

References (82)

1. Johnson, G. A.; Benveniste, H.; Black, R. D.; Hedlund, L. W.; Maronpot, R. R.; Smith, B. R. Magn. Reson. Q. 1993, 9, 1
2. Nelson, S. J. NMR Biomed. 2011, 24, 734
3. Shulman, R. G.; Rothman, D. L. Annu. Rev. Physiol. 2001, 63, 15
4. Brindle, K. M. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 1988, 20, 257
5. Shulman, R. G.; Brown, T. R.; Ugurbil, K.; Ogawa, S.; Cohen, S. M.; den Hollander, J. A. Science 1979, 205, 160
6. den Hollander, J. A.; Ugurbil, K.; Brown, T. R.; Shulman, R. G. Biochemistry 1981, 20, 5871
7. Jeffrey, F. M.; Rajagopal, A.; Malloy, C. R.; Sherry, A. D. Trends Biochem. Sci. 1991, 16, 5
8. DeBerardinis, R. J.; Mancuso, A.; Daikhin, E.; Nissim, I.; Yudkoff, M.; Wehrli, S.; Thompson, C. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 19345
9. Mashimo, T.; Pichumani, K.; Vemireddy, V.; Hatanpaa, K. J.; Singh, D. K.; Sirasanagandla, S.; Nannepaga, S.; Piccirillo, S. G.; Kovacs, Z.; Foong, C.; Huang, Z.; Barnett, S.; Mickey, B. E.; DeBerardinis, R. J.; Tu, B. P.; Maher, E. A.; Bachoo, R. M. Cell 2014, 159, 1603
10. Brindle, K. M.; Boyd, J.; Campbell, I. D.; Porteous, R.; Soffe, N. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1982, 109, 864
11. Rothman, D. L.; Behar, K. L.; Hetherington, H. P.; den Hollander, J. A.; Bendall, M. R.; Petroff, O. A.; Shulman, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1985, 82, 1633
12. Ardenkjaer-Larsen, J. H.; Fridlund, B.; Gram, A.; Hansson, G.; Hansson, L.; Lerche, M. H.; Servin, R.; Thaning, M.; Golman, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 10158
13. Mayer, D.; Yen, Y. F.; Tropp, J.; Pfefferbaum, A.; Hurd, R. E.; Spielman, D. M. Magn. Reson. Med. 2009, 62, 557
14. Meier, S.; Jensen, P. R.; Duus, J. Ø. FEBS Lett. 2011, 585, 3133
15. Meier, S.; Karlsson, M.; Jensen, P. R.; Lerche, M. H.; Duus, J. O. Mol. Biosystems 2011, 7, 2834
16. Harris, T.; Degani, H.; Frydman, L. NMR Biomed. 2013, 26, 1831
17. Christensen, C. E.; Karlsson, M.; Winther, J. R.; Jensen, P. R.; Lerche, M. H. J. Biol. Chem. 2014, 289, 2344
18. Rodrigues, T. B.; Serrao, E. M.; Kennedy, B. W. C.; Hu, D.-E.; Kettunen, M. I.; Brindle, K. M. Nat. Med. 2014, 20, 93
19. Brindle, K. M.; Bohndiek, S. E.; Gallagher, F. A.; Kettunen, M. I. Magn. Reson. Med. 2011, 66, 505
20. Kurhanewicz, J.; Vigneron, D.; Brindle, K.; Chekmenev, E.; Comment, A.; Cunningham, C.; DeBerardinis, R.; Green, G.; Leach, M.; Rajan, S.; Rizi, R.; Ross, B.; Warren, W.; Malloy, C. Neoplasia 2011, 13, 81
21. Hurd, R. E.; Yen, Y. F.; Chen, A.; Ardenkjaer-Larsen, J. H. J. Magn. Reson. Imaging 2012, 36, 1314
22. Keshari, K. R.; Wilson, D. M. Chem. Soc. Rev. 2014, 43, 1627
23. Comment, A.; Merritt, M. E. Biochemistry 2014, 53, 7333
24. Timm, K. N.; Hartl, J.; Keller, M. A.; Hu, D.-E.; Kettunen, M. I.; Rodrigues, T. B.; Ralser, M.; Brindle, K. M. Magn. Reson. Med. 2014, 10.1002/mrm.25561
25. Ardenkjaer-Larsen, J. H.; Macholl, S.; Jóhannesson, H. Appl. Magn. Reson. 2008, 34, 509
26. Eichhorn, T. R.; Takado, Y.; Salameh, N.; Capozzi, A.; Cheng, T.; Hyacinthe, J.-N.; Mishkovsky, M.; Roussel, C.; Comment, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 18064
27. Lumata, L.; Kovacs, Z.; Malloy, C.; Sherry, A. D.; Merritt, M. Phys. Med. Biol. 2011, 56, N85
28. Bornet, A.; Melzi, R.; Perez Linde, A. J.; Hautle, P.; van den Brandt, B.; Jannin, S.; Bodenhausen, G. J. Phys. Chem. Lett. 2013, 4, 111
29. Keshari, K. R.; Wilson, D. M. Chem. Soc. Rev. 2014, 43, 1627
30. Duckett, S. B.; Mewis, R. E. Acc. Chem. Res. 2012, 45, 1247
31. Bhattacharya, P.; Chekmenev, E. Y.; Perman, W. H.; Harris, K. C.; Lin, A. P.; Norton, V. A.; Tan, C. T.; Ross, B. D.; Weitekamp, D. P. J. Magn. Reson. 2007, 186, 150
32. Reineri, F.; Boi, T.; Aime, S. Nat. Commun. 2015, 10.1038/ncomms6858
33. Nelson, S. J.; Kurhanewicz, J.; Vigneron, D. B.; Larson, P. E. Z.; Harzstark, A. L.; Ferrone, M.; van Criekinge, M.; Chang, J. W.; Bok, R.; Park, I.; Reed, G.; Carvajal, L.; Small, E. J.; Munster, P.; Weinberg, V. K.; Ardenkjaer-Larsen, J. H.; Chen, A. P.; Hurd, R. E.; Odegardstuen, L.-I.; Robb, F. J.; Tropp, J.; Murray, J. A. Sci. Transl. Med. 2013, 5, 198ra108
34. Brandt, B. v. d.; Kurdzesau, F.; Jannin, S.; Konter, J. A.; Hautle, P.; Wenckebach, W. T.; Gruetter, R.; Klink, J. J. v. d. Concepts Magn. Reson. B: Magn. Reson. Eng. 2007, 31B, 255
35. Ardenkjaer-Larsen, J. H.; Leach, A. M.; Clarke, N.; Urbahn, J.; Anderson, D.; Skloss, T. W. NMR Biomed. 2011, 24, 927
36. Allouche-Arnon, H.; Lerche, M. H.; Karlsson, M.; Lenkinski, R. E.; Katz-Brull, R. Contrast Media Mol. Imaging 2011, 6, 499
37. Levitt, M. H. Annu. Rev. Phys. Chem. 2012, 63, 89
38. Tayler, M. C. D.; Marco-Rius, I.; Kettunen, M. I.; Brindle, K. M.; Levitt, M. H.; Pileio, G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 7668
39. Marco-Rius, I.; Tayler, M. C. D.; Kettunen, M. I.; Larkin, T. J.; Timm, K. N.; Serrao, E. M.; Rodrigues, T. B.; Pileio, G.; Ardenkjaer-Larsen, J. H.; Levitt, M. H.; Brindle, K. M. NMR Biomed. 2013, 26, 1696
40. Bornet, A.; Ji, X.; Mammoli, D.; Vuichoud, B.; Milani, J.; Bodenhausen, G.; Jannin, S. Chem.-Eur. J. 2014, 20, 17113
41. Albers, M. J.; Bok, R.; Chen, A. P.; Cunningham, C. H.; Zierhut, M. L.; Zhang, V. Y.; Kohler, S. J.; Tropp, J.; Hurd, R. E.; Yen, Y. F.; Nelson, S. J.; Vigneron, D. B.; Kurhanewicz, J. Cancer Res. 2008, 68, 8607
42. Day, S. E.; Kettunen, M. I.; Gallagher, F. A.; Hu, D. E.; Lerche, M.; Wolber, J.; Golman, K.; Ardenkjaer-Larsen, J. H.; Brindle, K. M. Nature Med. 2007, 13, 1382
43. Witney, T. H.; Kettunen, M. I.; Brindle, K. M. J. Biol. Chem. 2011, 286, 24572
44. Hurd, R. E.; Spielman, D.; Josan, S.; Yen, Y. F.; Pfefferbaum, A.; Mayer, D. Magn. Reson. Med. 2013, 70, 936
45. Harrison, C.; Yang, C.; Jindal, A.; DeBerardinis, R. J.; Hooshyar, M. A.; Merritt, M.; Sherry, A. D.; Malloy, C. R. NMR Biomed. 2012, 25, 1286
46. Kettunen, M. I.; Hu, D.-E.; Witney, T. H.; McLaughlin, R.; Gallagher, F. A.; Bohndiek, S. E.; Day, S. E.; Brindle, K. M. Magn. Reson. Med. 2010, 63, 872
47. Hill, D. K.; Orton, M. R.; Mariotti, E.; Boult, J. K. R.; Panek, R.; Jafar, M.; Parkes, H. G.; Jamin, Y.; Miniotis, M. F.; Al-Saffar, N. M. S.; Beloueche-Babari, M.; Robinson, S. P.; Leach, M. O.; Chung, Y. L.; Eykyn, T. R. PLoS One 2013, 8, 9
48. Kazan, S. M.; Reynolds, S.; Kennerley, A.; Wholey, E.; Bluff, J. E.; Berwick, J.; Cunningham, V. J.; Paley, M. N.; Tozer, G. M. Magn. Reson. Med. 2013, 70, 943
49. Brindle, K. M.; Radda, G. K. Biochim. Biophys. Acta 1985, 829, 188
50. Harris, T.; Eliyahu, G.; Frydman, L.; Degani, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 18131
51. Zierhut, M. L.; Yen, Y. F.; Chen, A. P.; Bok, R.; Albers, M. J.; Zhang, V.; Tropp, J.; Park, I.; Vigneron, D. B.; Kurhanewicz, J.; Hurd, R. E.; Nelson, S. J. J. Magn. Reson. 2009, 202, 85
52. Lodi, A.; Woods, S. M.; Ronen, S. M. NMR Biomed. 2013, 26, 299
53. Keshari, K. R.; Sriram, R.; Koelsch, B. L.; Van Criekinge, M.; Wilson, D. M.; Kurhanewicz, J.; Wang, Z. J. Cancer Res. 2013, 73, 529
54. Ward, C. S.; Venkatesh, H. S.; Chaumeil, M. M.; Brandes, A. H.; VanCriekinge, M.; Dafni, H.; Sukumar, S.; Nelson, S. J.; Vigneron, D. B.; Kurhanewicz, J.; James, C. D.; Haas-Kogan, D. A.; Ronen, S. M. Cancer Res. 2010, 70, 1296
55. Kettunen, M.; Kennedy, B.; Hu, D.-E.; Brindle, K. Magn. Reson. Med. 2012, 70, 1200
56. Gatenby, R. A.; Gillies, R. J. Nature Rev. Cancer 2004, 4, 891
57. vander Heiden, M. G.; Cantley, L. C.; Thompson, C. B. Science 2009, 324, 1029
58. Brindle, K. In Metabolic Engineering in the Post Genomic Era; Kholodenko, B.; Westerhoff, H. V., Eds.; Horizon Bioscience, UK, 2004.
59. Brindle, K. Nat. Rev. Cancer 2008, 8, 94
60. Witney, T.; Kettunen, M.; Day, S.; Hu, D.; Neves, A.; Gallagher, F.; Fulton, S.; Brindle, K. Neoplasia 2009, 6, 574
61. Juweid, M.; Cheson, B. N. Engl. J. Med. 2006, 354, 496
62. Kennedy, B. W. C.; Kettunen, M. I.; Hu, D.-E.; Brindle, K. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 4969
63. Dawson, S. J.; Tsui, D. W. Y.; Murtaza, M.; Biggs, H.; Rueda, O. M.; Chin, S. F.; Dunning, M. J.; Gale, D.; Forshew, T.; Mahler-Araujo, B.; Rajan, S.; Humphray, S.; Becq, J.; Halsall, D.; Wallis, M.; Bentley, D.; Caldas, C.; Rosenfeld, N. N. Engl. J. Med. 2013, 368, 1199
64. Murtaza, M.; Dawson, S. J.; Tsui, D. W. Y.; Gale, D.; Forshew, T.; Piskorz, A. M.; Parkinson, C.; Chin, S. F.; Kingsbury, Z.; Wong, A. S. C.; Marass, F.; Humphray, S.; Hadfield, J.; Bentley, D.; Chin, T. M.; Brenton, J. D.; Caldas, C.; Rosenfeld, N. Nature 2013, 497, 108
65. Gallagher, F.; Kettunen, M.; Day, S.; Hu, D.-E.; Ardenkjær-Larsen, J.; in 't Zandt, R.; Jensen, P.; Karlsson, M.; Golman, K.; Lerche, M.; Brindle, K. Nature 2008, 453, 940
66. Gallagher, F. A.; Kettunen, M. I.; Brindle, K. M. NMR Biomed. 2011, 24, 1006
67. Merritt, M. E.; Harrison, C.; Storey, C.; Jeffrey, F. M.; Sherry, A. D.; Malloy, C. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 19773
68. Schroeder, M. A.; Cochlin, L. E.; Heather, L. C.; Clarke, K.; Radda, G. K.; Tyler, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 12051
69. Golman, K.; Petersson, J. S.; Magnusson, P.; Johansson, E.; Åkeson, P.; Chai, C.-M.; Hansson, G.; Månsson, S. Magn. Reson. Med. 2008, 59, 1005
70. Lau, A. Z.; Chen, A. P.; Ghugre, N. R.; Ramanan, V.; Lam, W. W.; Connelly, K. A.; Wright, G. A.; Cunningham, C. H. Magn. Reson. Med. 2010, 64, 1323
71. Schroeder, M. A.; Atherton, H. J.; Ball, D. R.; Cole, M. A.; Heather, L. C.; Griffin, J. L.; Clarke, K.; Radda, G. K.; Tyler, D. J. FASEB J. 2009, 23, 2529
72. Merritt, M. E.; Harrison, C.; Sherry, A. D.; Malloy, C. R.; Burgess, S. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 19084
73. Gallagher, F. A.; Kettunen, M. I.; Hu, D. E.; Jensen, P. R.; Zandt, R. I.; Karlsson, M.; Gisselsson, A.; Nelson, S. K.; Witney, T. H.; Bohndiek, S. E.; Hansson, G.; Peitersen, T.; Lerche, M. H.; Brindle, K. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 19801
74. Bohndiek, S. E.; Kettunen, M. I.; Hu, D. E.; Witney, T. H.; Kennedy, B. W. C.; Gallagher, F. A.; Brindle, K. M. Mol. Cancer Therapeutics 2010, 9, 3278
75. Clatworthy, M. R.; Kettunen, M. I.; Hu, D. E.; Mathews, R. J.; Witney, T. H.; Kennedy, B. W. C.; Bohndiek, S. E.; Gallagher, F. A.; Jarvis, L. B.; Smith, K. G. C.; Brindle, K. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 13374
76. Bohndiek, S. E.; Kettunen, M. I.; Hu, D.-E.; Kennedy, B. W. C.; Boren, J.; Gallagher, F. A.; Brindle, K. M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 11795
77. Keshari, K. R.; Kurhanewicz, J.; Bok, R.; Larson, P. E. Z.; Vigneron, D. B.; Wilson, D. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 18606
78. Keshari, K. R.; Sai, V.; Wang, Z. J.; VanBrocklin, H. F.; Kurhanewicz, J.; Wilson, D. M. J. Nucl. Med. 2013, 54, 922
79. Wiesinger, F.; Weidl, E.; Menzel, M. I.; Janich, M. A.; Khegai, O.; Glaser, S. J.; Haase, A.; Schwaiger, M.; Schulte, R. F. Magn. Reson. Med. 2012, 68, 8
80. Larson, P. E.; Hu, S.; Lustig, M.; Kerr, A. B.; Nelson, S. J.; Kurhanewicz, J.; Pauly, J. M.; Vigneron, D. B. Magn. Reson. Med. 2011, 65, 610
81. Cunningham, C. H.; Chen, A. P.; Lustig, M.; Hargreaves, B. A.; Lupo, J.; Xu, D.; Kurhanewicz, J.; Hurd, R. E.; Pauly, J. M.; Nelson, S. J.; Vigneron, D. B. J. Magn. Reson. 2008, 193, 139
82. Marusyk, A.; Almendro, V.; Polyak, K. Nat. Rev. Cancer 2012, 12, 323