QM/MM MD simulations on the enzymatic pathway of the human flap endonuclease (hFEN1) elucidating common cleavage pathways to RNase H enzymes

ACS Catalysis

Volumn 5, Issue 6, 2015, Pages 3864-3875

  Sgrignani, Jacopo ^a   Magistrato, Alessandra ^b  

^a Institute of Research in Biomedicine   (Switzerland)

^b DEMOCRITOS NATIONAL SIMULATION CENTER   (Italy)

Author keywords

catalytic mechanism; flap endonucleases; metadynamics; QM MM; umbrella sampling

Indexed keywords

BIOMOLECULES; CATALYSIS; CELL PROLIFERATION; DNA; ENZYMES; FREE ENERGY; QUANTUM CHEMISTRY; WETLANDS;

CATALYTIC MECHANISMS; ENDONUCLEASES; METADYNAMICS; QM/MM; UMBRELLA SAMPLING;

NUCLEIC ACIDS;

EID: 84930659241     PISSN: None     EISSN: 21555435     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acscatal.5b00178     Document Type: Article

References (107)

1. Finger, L. D.; Atack, J. M.; Tsutakawa, S.; Classen, S.; Tainer, J.; Grasby, J.; Shen, B. Subcell. Biochem. 2012, 62, 301-326 10.1007/978-94-007-4572-8-16
2. Balakrishnan, L.; Bambara, R. A. Annu. Rev. Biochem. 2013, 82, 119-138 10.1146/annurev-biochem-072511-122603
3. Zheng, L.; Jia, J.; Finger, L. D.; Guo, Z.; Zer, C.; Shen, B. Nucleic Acids Res. 2011, 39, 781-794 10.1093/nar/gkq884
4. Dorjsuren, D.; Kim, D.; Maloney, D. J.; Wilson, D. M.; Simeonov, A. Nucleic Acids Res. 2011, 39, e11 10.1093/nar/gkq1082
5. Tumey, L. N.; Bom, D.; Huck, B.; Gleason, E.; Wang, J.; Silver, D.; Brunden, K.; Boozer, S.; Rundlett, S.; Sherf, B.; Murphy, S.; Dent, T.; Leventhal, C.; Bailey, A.; Harrington, J.; Bennani, Y. L. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2005, 15, 277-281 10.1016/j.bmcl.2004.10.086
6. Tumey, L. N.; Huck, B.; Gleason, E.; Wang, J.; Silver, D.; Brunden, K.; Boozer, S.; Rundlett, S.; Sherf, B.; Murphy, S.; Bailey, A.; Dent, T.; Leventhal, C.; Harrington, J.; Bennani, Y. L. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2004, 14, 4915-4918 10.1016/j.bmcl.2004.07.028
7. McWhirter, C.; Tonge, M.; Plant, H.; Hardern, I.; Nissink, W.; Durant, S. T. J. Biomol. Screening 2013, 18, 567-575 10.1177/1087057113476551
8. Williams, R. S.; Kunkel, T. A. Cell 2011, 145, 171-172 10.1016/j.cell.2011.03.039
9. Tsutakawa, S. E.; Classen, S.; Chapados, B. R.; Arvai, A. S.; Finger, L. D.; Guenther, G.; Tomlinson, C. G.; Thompson, P.; Sarker, A. H.; Shen, B.; Cooper, P. K.; Grasby, J. A.; Tainer, J. A. Cell 2011, 145, 198-211 10.1016/j.cell.2011.03.004
10. Patel, N.; Atack, J. M.; Finger, L. D.; Exell, J. C.; Thompson, P.; Tsutakawa, S.; Tainer, J. A.; Williams, D. M.; Grasby, J. A. Nucleic Acids Res. 2012, 40, 4507-4519 10.1093/nar/gks051
11. Yang, W.; Lee, J. Y.; Nowotny, M. Mol. Cell 2006, 22, 5-13 10.1016/j.molcel.2006.03.013
12. De Vivo, M.; Dal Peraro, M.; Klein, M. L. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10955-10962 10.1021/ja8005786
13. Rosta, E.; Nowotny, M.; Yang, W.; Hummer, G. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 8934-8941 10.1021/ja200173a
14. Rosta, E.; Yang, W.; Hummer, G. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 3137-3144 10.1021/ja411408x
15. Yang, W. Q. Rev. Biophys. 2011, 44, 1-93 10.1017/S0033583510000181
16. Warshel, A.; Levitt, M. J. Mol. Biol. 1976, 103, 227-249 10.1016/0022-2836(76)90311-9
17. Ensing, B.; De Vivo, M.; Liu, Z.; Moore, P.; Klein, M. L. Acc. Chem. Res. 2006, 39, 73-81 10.1021/ar040198i
18. Yang, W.; Cui, Q.; Min, D.; Li, H. In Annual Reports in Computational Chemistry; Ralph, A. W., Ed.; Elsevier: Amsterdam, 2010; Vol. 6, pp 51-62.
19. Grazioso, G.; Legnani, L.; Toma, L.; Ettari, R.; Micale, N.; Micheli, C. J. Comput.-Aided Mol. Des. 2012, 26, 1035-1043 10.1007/s10822-012-9596-4
20. Sgrignani, J.; Magistrato, A.; Dal Peraro, M.; Vila, A. J.; Carloni, P.; Pierattelli, R. J. Comput.-Aided Mol. Des. 2012, 26, 425-435 10.1007/s10822-012-9571-0
21. Cavalli, A.; Carloni, P.; Recanatini, M. Chem. Rev. 2006, 106, 3497-3519 10.1021/cr050579p
22. Dal Peraro, M.; Ruggerone, P.; Raugei, S.; Gervasio, F. L.; Carloni, P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2007, 17, 149-156 10.1016/j.sbi.2007.03.018
23. Senn, H. M.; Thiel, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 1198-1229 10.1002/anie.200802019
24. Simona, F.; Magistrato, A.; Dal Peraro, M.; Cavalli, A.; Vila, A. J.; Carloni, P. J. Biol. Chem. 2009, 284, 28164-28171 10.1074/jbc.M109.049502
25. Banáš, P.; Jurecka, P.; Walter, N. G.; Sponer, J.; Otyepka, M. Methods 2009, 49, 202-216 10.1016/j.ymeth.2009.04.007
26. Otyepka, M.; Banas, P.; Magistrato, A.; Carloni, P.; Damborsky, J. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2008, 70, 707-717 10.1002/prot.21523
27. Petersen, L.; Ardevol, A.; Rovira, C.; Reilly, P. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8291-8300 10.1021/ja909249u
28. Vidossich, P.; Magistrato, A. Biomolecules 2014, 4, 616-645 10.3390/biom4030616
29. Warshel, A. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 10020-10031 10.1002/anie.201403689
30. Lonsdale, R.; Harvey, J. N.; Mulholland, A. J. Chem. Soc. Rev. 2012, 41, 3025-3038 10.1039/c2cs15297e
31. Lodola, A.; Mulholland, A. J. Methods Mol. Biol. 2013, 924, 67-89 10.1007/978-1-62703-017-5-4
32. Sgrignani, J.; Magistrato, A. Curr. Comput.-Aided Drug Des. 2013, 9, 15-34 10.2174/157340913804998801
33. Ho, M.-H.; De Vivo, M.; Dal Peraro, M.; Klein, M. L. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 13702-13712 10.1021/ja102933y
34. Sgrignani, J.; Magistrato, A. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 2259-2268 10.1021/jp206475d
35. Wong, K.-Y.; Gu, H.; Zhang, S.; Piccirilli, J. A.; Harris, M. E.; York, D. M. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 647-651 10.1002/anie.201104147
36. Wong, K.-Y.; Lee, T.-S.; York, D. M. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 1-3 10.1021/ct100467t
37. Palermo, G.; Stenta, M.; Cavalli, A.; Dal Peraro, M.; De Vivo, M. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 857-862 10.1021/ct300691u
38. Elsasser, B.; Fels, G. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 11081-11088 10.1039/c001097a
39. Palermo, G.; Cavalli, A.; Klein, M. L.; Alfonso-Prieto, M.; Dal Peraro, M.; De Vivo, M. Acc. Chem. Res. 2015, 48, 220 10.1021/ar500314j
40. Mlýnský, V.; Banáš, P.; Šponer, J.; van der Kamp, M. W.; Mulholland, A. J.; Otyepka, M. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 1608-1622 10.1021/ct401015e
41. Imhof, P.; Noè, F.; Fischer, S.; Smith, J. C. J. Chem. Theory Comput. 2006, 2, 1050-1056 10.1021/ct600092c
42. Nam, K.; Cui, Q.; Gao, J.; York, D. M. J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 486-504 10.1021/ct6002466
43. Laio, A.; Gervasio, F. L. Rep. Prog. Phys. 2008, 71, 126601 10.1088/0034-4885/71/12/126601
44. Barducci, A.; Bonomi, M.; Parrinello, M. Wiley Interdiscip. Rev. Comput.l Mol. Sci. 2011, 1, 826-843 10.1002/wcms.31
45. Laio, A.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 12562-12566 10.1073/pnas.202427399
46. Torrie, G. M.; Valleau, J. P. J. Comput. Phys. 1977, 23, 187-199 10.1016/0021-9991(77)90121-8
47. Kästner, J. Wiley Interdiscip. Rev. Comput.l Mol. Sci. 2011, 1, 932-942 10.1002/wcms.66
48. Abrams, C.; Bussi, G. Entropy 2013, 16, 163-199 10.3390/e16010163
49. Spiegel, K.; Magistrato, A. Org. Biomol. Chem. 2006, 4, 2507-2517 10.1039/b604263p
50. Colombo, M. C.; Guidoni, L.; Laio, A.; Magistrato, A.; Maurer, P.; Piana, S.; Rohrig, U.; Spiegel, K.; Sulpizi, M.; VandeVondele, J.; Zumstein, M.; Röthlisberger, U. Chimia 2002, 56, 13 10.2533/000942902777680865
51. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2006, 65, 712-725 10.1002/prot.21123
52. Perez, A.; Marchan, I.; Svozil, D.; Sponer, J.; Cheatham, T. E.; Laughton, C. A.; Orozco, M. Biophys. J. 2007, 92, 3817-3829 10.1529/biophysj.106.097782
53. Case, D. A.; Darden, T. A.; Cheatham, T. E.; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Merz, K. M.; Roberts, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Swails, J.; Goetz, A. W.; Kolossváry, I.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Vanicek, J.; Wolf, R. M.; Liu, J.; Wu, X.; Brozell, S. R.; Steinbrecher, T.; Gohlke, H.; Cai, Q.; Ye, X.; Wang, J.; Hsieh, M. J.; Cui, G.; Roe, D. R.; Mathews, D. H.; Seetin, M. G.; Salomon-Ferrer, R.; Sagui, C.; Babin, V.; Luchko, T.; Gusarov, S.; Kovalenko, A.; Kollman, P. A. Amber12; University of California, San Francisco, CA, 2012.
54. Oelschlaeger, P.; Klahn, M.; Beard, W. A.; Wilson, S. H.; Warshel, A. J. Mol. Biol. 2007, 366, 687-701 10.1016/j.jmb.2006.10.095
55. Joseph, T. T.; Osman, R. PLoS Comput. Biol. 2012, 8, e1002693 10.1371/journal.pcbi.1002693
56. Joung, I. S.; Cheatham, T. E. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 9020-9041 10.1021/jp8001614
57. Joung, I. S.; Cheatham, T. E. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 13279-13290 10.1021/jp902584c
58. Goetz, A. W.; Williamson, M. J.; Xu, D.; Poole, D.; Le Grand, S.; Walker, R. C. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 1542-1555 10.1021/ct200909j
59. Case, D. A.; Cheatham, T. E., III; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Zhang, W.; Merz, K. M.; Roberts, B.; Wang, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Vanicek, J.; Liu, J.; Wu, X.; Brozell, S. R.; Steinbrecher, T.; Cai, Q.; Ye, X.; Wang, J.; Hsieh, M.-J.; Cui, G.; Roe, D. R.; Mathews; Sagui, C.; Babin, V.; Luchko, T.; Gusarov, S.; Kovalenko, A.; Kollman, P. A. University of California, 2010.
60. Berendsen, H. J. C.; Postma, J. P. M.; van Gunsteren, W. F.; DiNola, A.; Haak, J. R. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684-3690 10.1063/1.448118
61. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593 10.1063/1.470117
62. Marcos, E.; Anglada, J. M.; Crehuet, R. Phys. Chem. Chem. Phys. 2008, 10, 2442-2450 10.1039/b719792f
63. Wong, K.-Y.; Lee, T.-S.; York, D. M. J. Chem. Theory Comput. 2010, 7, 1-3 10.1021/ct100467t
64. Radak, B. K.; Harris, M. E.; York, D. M. J. Phys. Chem. B 2012, 117, 94 10.1021/jp3084277
65. Nam, K.; Gao, J.; York, D. M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 4680-4691 10.1021/ja0759141
66. López-Canut, V.; Roca, M.; Bertrán, J.; Moliner, V.; Tuñón, I. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 6955-6963 10.1021/ja908391v
67. López-Canut, V.; Martí, S.; Bertrán, J.; Moliner, V.; Tuñón, I. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 7816-7824 10.1021/jp901444g
68. Arafet, K.; Ferrer, S.; Martí, S.; Moliner, V. Biochemistry 2014, 53, 3336-3346 10.1021/bi500060h
69. van der Kamp, M. W.; Mulholland, A. J. Biochemistry 2013, 52, 2708-2728 10.1021/bi400215w
70. Loncharich, R. J.; Brooks, B. R.; Pastor, R. W. Biopolymers 1992, 32, 523-535 10.1002/bip.360320508
71. Ryckaert, J. P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327-341 10.1016/0021-9991(77)90098-5
72. Walker, R. C.; Crowley, M. F.; Case, D. A. J. Comput. Chem. 2008, 29, 1019-1031 10.1002/jcc.20857
73. Cantu, D. C.; Ardèvol, A.; Rovira, C.; Reilly, P. J. Chem.-Eur. J. 2014, 20, 9045-9051 10.1002/chem.201304228
74. Sgrignani, J.; Grazioso, G.; De Amici, M.; Colombo, G. Biochemistry 2014, 53, 5174 10.1021/bi500589x
75. Franco, D.; Vargiu, A. V.; Magistrato, A. Inorg. Chem. 2014, 53, 7999-8008 10.1021/ic5008523
76. Vargiu, A. V.; Ruggerone, P.; Magistrato, A.; Carloni, P. Nucleic Acids Res. 2008, 36, 5910-5921 10.1093/nar/gkn561
77. Raiteri, P.; Laio, A.; Gervasio, F. L.; Micheletti, C.; Parrinello, M. J. Phys. Chem. B 2005, 110, 3533-3539 10.1021/jp054359r
78. Bisha, I.; Laio, A.; Magistrato, A.; Giorgetti, A.; Sgrignani, J. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 1240-1246 10.1021/ct3008233
79. Bonomi, M.; Branduardi, D.; Bussi, G.; Camilloni, C.; Provasi, D.; Raiteri, P.; Donadio, D.; Marinelli, F.; Pietrucci, F.; Broglia, R. A.; Parrinello, M. Comput. Phys. Commun. 2009, 180, 1961-1972 10.1016/j.cpc.2009.05.011
80. Grossfield, A. WHAM: the weighted histogram analysis method, version 2.0.7; http://membrane.urmc.rochester.edu/content/wham.
81. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-38 10.1016/0263-7855(96)00018-5
82. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652 10.1063/1.464913
83. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1988, 37, 785 10.1103/PhysRevB.37.785
84. Stephens, P. J.; Devlin, F. J.; Chabalowski, C. F.; Frisch, M. J. J. Phys. Chem. 1994, 98, 11623-11627 10.1021/j100096a001
85. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, J. A., Jr.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, J. M.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, Ö.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian09; Gaussian, Inc., Wallingford, CT, 2009.
86. Onufriev, A.; Bashford, D.; Case, D. A. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2004, 55, 383-394 10.1002/prot.20033
87. Miertuš, S.; Scrocco, E.; Tomasi, J. Chem. Phys. 1981, 55, 117-129 10.1016/0301-0104(81)85090-2
88. Sprik, M. Chem. Phys. 2000, 258, 139-150 10.1016/S0301-0104(00)00129-4
89. Wang, J.; Deng, Y.; Roux, B. Biophys. J. 2006, 91, 2798-2814 10.1529/biophysj.106.084301
90. Carvalho, A. T. P.; Fernandes, P. A.; Ramos, M. J. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 1177-1188 10.1021/ct100579w
91. Hong, R.; Magistrato, A.; Carloni, P. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 1745-1756 10.1021/ct8001877
92. Simona, F.; Magistrato, A.; Vera, D. M. A.; Garau, G.; Vila, A. J.; Carloni, P. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2007, 69, 595-605 10.1002/prot.21476
93. Magistrato, A.; DeGrado, W. F.; Laio, A.; Rothlisberger, U.; VandeVondele, J.; Klein, M. L. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 4182-4188 10.1021/jp027032o
94. Cassano, A. G.; Anderson, V. E.; Harris, M. E. Biopolymers 2004, 73, 110-129 10.1002/bip.10517
95. Elsässer, B.; Fels, G.; Weare, J. H. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 927-936 10.1021/ja406122c
96. Elsässer, B.; Valiev, M.; Weare, J. H. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 3869-3871 10.1021/ja807940y
97. Sgrignani, J.; Magistrato, A. J. Chem. Inf. Model. 2012, 52, 1595-1606 10.1021/ci300151h
98. Isom, D. G.; Castaneda, C. A.; Cannon, B. R.; GarcÌa-Moreno, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 5260-5265 10.1073/pnas.1010750108
99. Qiu, J.; Liu, R.; Chapados, B. R.; Sherman, M.; Tainer, J. A.; Shen, B. J. Biol. Chem. 2004, 279, 24394-24402 10.1074/jbc.M401464200
100. Patel, N.; Exell, J. C.; Jardine, E.; Ombler, B.; Finger, L. D.; Ciani, B.; Grasby, J. A. J. Biol. Chem. 2013, 288, 34239-34248 10.1074/jbc.M113.509489
101. Garforth, S. J.; Ceska, T. A.; Suck, D.; Sayers, J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999, 96, 38-43 10.1073/pnas.96.1.38
102. Isom, D. G.; Castaneda, C. A.; Cannon, B. R.; Garcia-Moreno, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 5260-5265 10.1073/pnas.1010750108
103. Harms, M. J.; Schlessman, J. L.; Sue, G. R.; Garcia-Moreno, E. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 18954-18959 10.1073/pnas.1104808108
104. Gu, H.; Zhang, S.; Wong, K.-Y.; Radak, B. K.; Dissanayake, T.; Kellerman, D. L.; Dai, Q.; Miyagi, M.; Anderson, V. E.; York, D. M.; Piccirilli, J. A.; Harris, M. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 13002-13007 10.1073/pnas.1215086110
105. Lee, T.-S.; Silva LÛpez, C.; Giambasu, G. M.; Martick, M.; Scott, W. G.; York, D. M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 3053-3064 10.1021/ja076529e
106. Syson, K.; Tomlinson, C.; Chapados, B. R.; Sayers, J. R.; Tainer, J. A.; Williams, N. H.; Grasby, J. A. J. Biol. Chem. 2008, 283, 28741-28746 10.1074/jbc.M801264200
107. McWhirter, C.; Tonge, M.; Plant, H.; Hardern, I.; Nissink, W.; Durant, S. T. J. Biomol. Screening 2013, 18, 567-575 10.1177/1087057113476551