Electronic structure of an [FeFe] hydrogenase model complex in solution revealed by X-ray absorption spectroscopy using narrow-band emission detection

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 34, 2012, Pages 14142-14157

  Leidel, Nils ^a   Chernev, Petko ^a   Havelius, Kajsa G V ^a   Schwartz, Lennart ^b   Ott, Sascha ^b   Haumann, Michael ^a  

^a FREIE UNIVERSITÄT BERLIN   (Germany)

^b UPPSALA UNIVERSITY   (Sweden)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

[FEFE]HYDROGENASES; ACTIVE SITE; BRIDGING HYDRIDE; DENSITY FUNCTIONAL THEORY CALCULATIONS; ELECTRONIC CONFIGURATION; ELECTRONIC TRANSITION; EXAFS; FE-IONS; GEOMETRY OPTIMIZATION; GOOD CORRELATIONS; HIGH RESOLUTION; HOMO ENERGIES; HOMO-LUMO ENERGY GAP; K-SHELLS; LIGAND ROTATION; LIGAND SUBSTITUTION; LUMO ENERGY; METAL HYDRIDES; MODEL COMPLEXES; NARROW BANDS; NARROW-BAND EMISSION; OXIDATION POTENTIALS; OXIDATION STATE; PHENYL RINGS; POWDER MATERIAL; PROTONATED STATE; REDUCTION POTENTIAL; SPECTRAL CHANGE; X-RAY EMISSION;

BINDING ENERGY; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ELECTRONIC STRUCTURE; HYDRIDES; IRON COMPOUNDS; ISOMERS; LIGANDS; MOLECULAR ORBITALS; X RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY;

PROTONATION;

IRON HYDROGENASE;

ARTICLE; CATALYST; CHEMICAL ANALYSIS; CHEMICAL BOND; CHEMICAL REACTION; CRYSTAL STRUCTURE; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ENZYME ACTIVE SITE; ENZYME STRUCTURE; GEOMETRY; NARROW BAND IMAGING; PROCESS OPTIMIZATION; PROTON TRANSPORT; SUBSTITUTION REACTION; X RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY;

CARBON MONOXIDE; CATALYTIC DOMAIN; CYANIDES; FERROUS COMPOUNDS; HYDROGENASE; IRON-SULFUR PROTEINS; ISOMERISM; MODELS, MOLECULAR; OXIDATION-REDUCTION; PROTONS; X-RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY;

EID: 84865632756     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja304970p     Document Type: Article

References (119)

1. Nocera, D. G. Inorg. Chem. 2009, 48, 10001-10017
2. Hammarström, L.; Winkler, J. R.; Gray, H. B.; Styring, S. Science 2011, 333, 288
3. Gust, D.; Moore, T. A.; Moore, A. L. Acc. Chem. Res. 2009, 42, 1890-1898
4. Lubitz, W.; Reijerse, E. J.; Messinger, J. Energy Environ. Sci. 2008, 1, 15-31
5. Bensaid, S.; Centi, G.; Garrone, E.; Perathoner, S.; Saracco, G. ChemSusChem 2012, 5, 500-521
6. Rakowski DuBois, M.; DuBois, D. L. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 62-72
7. Le Goff, A.; Artero, V.; Jousselme, B.; Tran, P. D.; Guillet, N.; Metaye, R.; Fihri, A.; Palacin, S.; Fontecave, M. Science 2009, 326, 1384-1387
8. Schlögl, R. ChemSusChem 2010, 3, 209-222
9. Corr, M. J.; Murphy, J. A. Chem. Soc. Rev. 2011, 40, 2279-2292
10. Fontecilla-Camps, J. C.; Volbeda, A.; Cavazza, C.; Nicolet, Y. Chem. Rev. 2007, 107, 4273-4303
11. Mulder, D. W.; Shepard, E. M.; Meuser, J. E.; Joshi, N.; King, P. W.; Posewitz, M. C.; Broderick, J. B.; Peters, J. W. Structure 2011, 19, 1038-1052
12. Stripp, S. T.; Happe, T. Dalton Trans. 2009, 9960-9969
13. Ghirardi, M. L.; Posewitz, M. C.; Maness, P. C.; Dubini, A.; Yu, J.; Seibert, M. Annu. Rev. Plant Biol. 2007, 58, 71-91
14. Vignais, P. M.; Colbeau, A. Curr. Issues Mol. Biol. 2004, 6, 159-188
15. Peters, J. W.; Lanzilotta, W. N.; Lemon, B. J.; Seefeldt, L. C. Science 1998, 282, 1853-1858
16. Nicolet, Y.; Lemon, B. J.; Fontecilla-Camps, J. C.; Peters, J. W. Trends Biochem. Sci. 2000, 25, 138-143
17. Roseboom, W.; De Lacey, A. L.; Fernandez, V. M.; Hatchikian, E. C.; Albracht, S. P. J. Biol. Inorg. Chem. 2006, 11, 102-118
18. Silakov, A.; Kamp, C.; Reijerse, E.; Happe, T.; Lubitz, W. Biochemistry 2009, 48, 7780-7786
19. Silakov, A.; Wenk, B.; Reijerse, E.; Lubitz, W. Phys. Chem. Chem. Phys. 2009, 11, 6592-6599
20. Erdem, O. F.; Schwartz, L.; Stein, M.; Silakov, A.; Kaur-Ghumaan, S.; Huang, P.; Ott, S.; Reijerse, E. J.; Lubitz, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 1439-1443
21. Stripp, S. T.; Goldet, G.; Brandmayr, C.; Sanganas, O.; Vincent, K. A.; Haumann, M.; Armstrong, F. A.; Happe, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 17331-17336
22. Lambertz, C.; Leidel, N.; Havelius, K. G.; Noth, J.; Chernev, P.; Winkler, M.; Happe, T.; Haumann, M. J. Biol. Chem. 2011, 286, 40614-40623
23. Bruska, M. K.; Stiebritz, M. T.; Reiher, M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 20588-20603
24. Stiebritz, M. T.; Reiher, M. Chem. Sci. 2012, 3, 1739-1751
25. Knörzer, P.; Silakov, A.; Foster, C. E.; Armstrong, F. A.; Lubitz, W.; Happe, T. J. Biol. Chem. 2012, 287, 1489-1499
26. Kuchenreuther, J. M.; Grady-Smith, C. S.; Bingham, A. S.; George, S. J.; Cramer, S. P.; Swartz, J. R. PLoS One 2010, 5, e15491
27. Darensbourg, M. Y.; Lyon, E. J.; Smee, J. J. Coord. Chem. Rev. 2000, 206, 533-561
28. Rauchfuss, T. B. Science 2007, 316, 553-554
29. Darensbourg, M. Y. Comments Inorg. Chem. 2010, 31, 144-152
30. Tard, C.; Pickett, C. J. Chem. Rev. 2009, 109, 2245-2274
31. Darensbourg, M. Y. Nature 2005, 433, 589-591
32. Lomoth, R.; Kaur-Ghumaan, S.; Schwartz, L.; Stein, M.; Ott, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 8033-8036
33. Tard, C.; Liu, X.; Ibrahim, S. K.; Bruschi, M.; De Gioia, L.; Davies, S. C.; Yang, X.; Wang, L. S.; Sawers, G.; Pickett, C. J. Nature 2005, 433, 610-613
34. Gloaguen, F.; Lawrence, J. D.; Rauchfuss, T. B.; Benard, M.; Rohmer, M. M. Inorg. Chem. 2002, 41, 6573-6582
35. Rauchfuss, T. B. Inorg. Chem. 2004, 43, 14-26
36. Gloaguen, F.; Rauchfuss, T. B. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 100-108
37. Lomoth, R.; Ott, S. Dalton Trans. 2009, 9952-9959
38. Felton, G. A. N.; Mebi, C. A.; Petro, B. J.; Vannucci, A. K.; Evans, D. H.; Glass, R. S.; Lichtenberger, D. L. J. Organomet. Chem. 2009, 694, 2681-2699
39. Camara, J. M.; Rauchfuss, T. B. Nat. Chem. 2012, 4, 26-30
40. Jablonskyte, A.; Wright, J. A.; Pickett, C. J. Dalton Trans. 2010, 39, 3026-3034
41. Wright, J. A.; Webster, L.; Jablonskyte, A.; Woi, P. M.; Ibrahim, S. K.; Pickett, C. J. Faraday Discuss. 2011, 148, 359-371
42. Wang, N.; Wang, M.; Liu, J.; Jin, K.; Chen, L.; Sun, L. Inorg. Chem. 2009, 48, 11551-11558
43. Barton, B. E.; Rauchfuss, T. B. Inorg. Chem. 2008, 47, 2261-2263
44. Cheah, M. H.; Borg, S. J.; Best, S. P. Inorg. Chem. 2007, 46, 1741-1750
45. Surawatanawong, P.; Tye, J. W.; Darensbourg, M. Y.; Hall, M. B. Dalton Trans. 2010, 39, 3093-3104
46. Ezzaher, S.; Gogoll, A.; Bruhn, C.; Ott, S. Chem. Commun. 2010, 46, 5775-5777
47. Zampella, G.; Fantucci, P.; De Gioia, L. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10909-10917
48. Felton, G. A. N.; Mebi, C. A.; Petro, B. J.; Vannucci, A. K.; Evans, D. H.; Glass, R. S.; Lichtenberger, D. L. J. Organomet. Chem. 2009, 694, 2681-2699
49. Yu, L.; Greco, C.; Bruschi, M.; Ryde, U.; De Gioia, L.; Reiher, M. Inorg. Chem. 2011, 50, 3888-3900
50. Löscher, S.; Schwartz, L.; Stein, M.; Ott, S.; Haumann, M. Inorg. Chem. 2007, 46, 11094-11105
51. Foerster, S.; van Gastel, M.; Brecht, M.; Lubitz, W. J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 51-62
52. Brecht, M.; Gastel, M. v.; Buhrke, T.; Friedrich, B.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13075-13083
53. Eilers, G.; Schwartz, L.; Stein, M.; Zampella, G.; de Gioia, L.; Ott, S.; Lomoth, R. Chemistry 2007, 13, 7075-7084
54. Glatzel, P.; Bergmann, U. Coord. Chem. Rev. 2005, 249, 65-95
55. De Groot, F.; Kotani, A. Core Level Spectroscopy of Solids; Taylor & Francis CRC Press: Boca Raton, FL, 2008.
56. de Groot, F. Chem. Rev. 2001, 101, 1779-1808
57. Dau, H.; Haumann, M. Coord. Chem. Rev. 2008, 252, 273-295
58. Strange, R. W.; Feiters, M. C. Curr. Opin. Struct. Biol. 2008, 18, 609-616
59. Leidel, N.; Chernev, P.; Havelius, K. G.; Ezzaher, S.; Ott, S.; Haumann, M. Inorg. Chem. 2012, 51, 4546-4559
60. Bergmann, U.; Glatzel, P.; Robblee, J. H.; Messinger, J.; Fernandez, C.; Cinco, R.; Visser, H.; McFarlane, K.; Bellacchio, E.; Pizarro, S.; Sauer, K.; Yachandra, V. K.; Klein, M. P.; Cox, B. L.; Nealson, K. H.; Cramer, S. P. J. Synchrotron Radiat. 2001, 8, 199-203
61. Namatame, H.; Fujimori, A.; Takagi, H.; Uchida, S.; de Groot, F. M.; Fuggle, J. C. Phys. Rev. B: Condens. Matter 1993, 48, 16917-16925
62. Abbate, M.; Fuggle, J. C.; Fujimori, A.; Tjeng, L. H.; Chen, C. T.; Potze, R.; Sawatzky, G. A.; Eisaki, H.; Uchida, S. Phys. Rev. B: Condens. Matter 1993, 47, 16124-16130
63. Grioni, M.; van Acker, J. F.; Czyzyk, M. T.; Fuggle, J. C. Phys. Rev. B: Condens. Matter 1992, 45, 3309-3318
64. Weijs, P. J.; van Leuken, H.; de Groot, R. A.; Fuggle, J. C.; Reiter, S.; Wiech, G.; Buschow, K. H. Phys. Rev. B: Condens. Matter 1991, 44, 8195-8203
65. de Groot, F. M.; Fuggle, J. C.; Thole, B. T.; Sawatzky, G. A. Phys. Rev. B: Condens. Matter 1990, 42, 5459-5468
66. Glatzel, P.; Jacquamet, L.; Bergmann, U.; de Groot, F. M. F.; Cramer, S. P. Inorg. Chem. 2002, 41, 3121-3127
67. Yamaoka, H.; Oura, M.; Taguchi, M.; Morikawa, T.; Takahiro, K.; Terai, A.; Kawatsura, K.; Vlaicu, A. M.; Ito, Y.; Mukoyama, T. J. Phys. Soc. Jpn. 2004, 73, 3182-3191
68. Badro, J.; Struzhkin, V. V.; Shu, J. F.; Hemley, R. J.; Mao, H. K.; Kao, C. C.; Rueff, J. P.; Shen, G. Y. Phys. Rev. Lett. 1999, 83, 4101-4104
69. Degroot, F. M. F.; Fontaine, A.; Kao, C. C.; Krisch, M. J. Phys.: Condens. Matter 1994, 6, 6875-6884
70. Peng, G.; Wang, X.; Randall, C. R.; Moore, J. A.; Cramer, S. P. Appl. Phys. Lett. 1994, 65, 2527-2529
71. Peng, G.; Degroot, F. M. F.; Hamalainen, K.; Moore, J. A.; Wang, X.; Grush, M. M.; Hastings, J. B.; Siddons, D. P.; Armstrong, W. H.; Mullins, O. C.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 2914-2920
72. Zaharieva, I.; Chernev, P.; Risch, M.; Gerencser, L.; Berggren, G.; Shevchenko, G.; Anderlund, M.; Weng, T.-C.; Haumann, M.; Dau, H. J. Phys. Conf. Ser. 2009, 190, 012141-012146
73. Lee, N.; Petrenko, T.; Bergmann, U.; Neese, F.; DeBeer, S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9715-9727
74. Smolentsev, G.; Soldatov, A. V.; Messinger, J.; Merz, K.; Weyhermüller, T.; Bergmann, U.; Pushkar, Y.; Yano, J.; Yachandra, V. K.; Glatzel, P. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 13161-13167
75. Chandrasekaran, P.; Stieber, S. C. E.; Collins, T. J.; Que, L.; Neese, F.; DeBeer, S. Dalton Trans. 2011, 40, 11070-11079
76. George, S. D.; Petrenko, T.; Neese, F. J. Phys. Chem. A 2008, 112, 12936-12943
77. George, S. D.; Berry, J. F.; Aliaga-Alcalde, N.; Petrenko, T.; Bill, E.; Mienert, B.; Sturhahn, W.; Wieghardt, K.; Neese, F. J. Am. Chem. Soc. 2007, 233, 455-455
78. Leidel, N.; Popovic-Bijelic, A.; Havelius, K. G.; Chernev, P.; Voevodskaya, N.; Gräslund, A.; Haumann, M. Biochim. Biophys. Acta 2012, 1817, 430-444
79. de Groot, F. M.; Glatzel, P.; Bergmann, U.; van Aken, P. A.; Barrea, R. A.; Klemme, S.; Havecker, M.; Knop-Gericke, A.; Heijboer, W. M.; Weckhuysen, B. M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 20751-20762
80. Pollock, C. J.; DeBeer, S. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 5594-5601
81. Lancaster, K. M.; Finkelstein, K. D.; DeBeer, S. Inorg. Chem. 2011, 50, 6767-6774
82. Lancaster, K. M.; Roemelt, M.; Ettenhuber, P.; Hu, Y.; Ribbe, M. W.; Neese, F.; Bergmann, U.; DeBeer, S. Science 2011, 334, 974-977
83. Delgado-Jaime, M. U.; Dible, B. R.; Chiang, K. P.; Brennessel, W. W.; Bergmann, U.; Holland, P. L.; DeBeer, S. Inorg. Chem. 2011, 50, 10709-10717
84. Schwartz, L.; Eilers, G.; Eriksson, L.; Gogoll, A.; Lomoth, R.; Ott, S. Chem. Commun. 2006, 520-522
85. Dau, H.; Liebisch, P.; Haumann, M. Anal. Bioanal. Chem. 2003, 376, 562-583; http://leonardo.phys.washington.edu/feff/
86. Neese, F. Orca: An ab-initio, DFT, and semiempirical electronic structure package. V.2.7.0; Max-Planck Institute for Chemical Energy Conversion: Mülheim, Germany, available at: http://www.thch.uni-bonn.de/tc/orca/.
87. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098
88. Perdew, J. P. Phys. Rev. B 1986, 33, 8822
89. Kim, K.; Jordan, K. D. J. Phys. Chem. 1994, 98, 10089-10094
90. Schäfer, A.; Huber, C.; Ahlrichs, R. J. Chem. Phys. 1994, 100, 5829-5835
91. Sinnecker, S.; Rajendran, A.; Klamt, A.; Diedenhofen, M.; Neese, F. J. Phys. Chem. A 2006, 110, 2235-2245; http://www.asiinstr.com/technical/ Dielectric%20Constants.htm
92. Mulliken, R. S. J. Chem. Phys. 1955, 23, 1833-1840
93. DeBeer George, S.; Petrenko, T.; Neese, F. J. Phys. Chem. A 2008, 112, 12936-12943
94. Westre, T. E.; Kennepohl, P.; DeWitt, J. G.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 6297-6314
95. Hocking, R. K.; DeBeer George, S.; Gross, Z.; Walker, F. A.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 2009, 48, 1678-1688
96. Hayashi, H. Anal. Sci. 2008, 24, 15-23
97. Wasinger, E. C.; Groot, F. M. F. d.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 12894-12906
98. Hocking, R. K.; Wasinger, E. C.; de Groot, F. M.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 10442-10451
99. DeBeer, S.; Beckwith, M. A.; Roemelt, M.; Collomb, M. N.; DuBoc, C.; Weng, T. C.; Bergmann, U.; Glatzel, P.; Neese, F. Inorg. Chem. 2011, 50, 8397-8409
100. Lubitz, W.; Tumas, W. Chem. Rev. 2007, 107, 3900-3903
101. Nagel, Z. D.; Klinman, J. P. Chem. Rev. 2006, 106, 3095-3118
102. de Jongh, P. E.; Adelhelm, P. ChemSusChem 2010, 3, 1332-1348
103. Besora, M.; Lledos, A.; Maseras, F. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 957-966
104. McGrady, G. S.; Guilera, G. Chem. Soc. Rev. 2003, 32, 383-392
105. Nicolet, Y.; de Lacey, A. L.; Vernede, X.; Fernandez, V. M.; Hatchikian, E. C.; Fontecilla-Camps, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1596-1601
106. Liu, Z. P.; Hu, P. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 5175-5182
107. Bruschi, M.; Fantucci, P.; De Gioia, L. Inorg. Chem. 2003, 42, 4773-4781
108. Sakurai, K.; Eba, H.; Numako, C.; Iihara, J. Anal. Chem. 2000, 72, 2613-2617
109. De Gioia, L.; Zampella, G.; Fantucci, P. Chem. Commun. 2010, 46, 8824-8826
110. Ezzaher, S.; Capon, J. F.; Gloaguen, F.; Petillon, F. Y.; Schollhammer, P.; Talarmin, J.; Pichon, R.; Kervarec, N. Inorg. Chem. 2007, 46, 3426-3428
111. Stein, M.; Lubitz, W. Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 243-249
112. Bruschi, M.; Greco, C.; Fantucci, P.; De Gioia, L. Inorg. Chem. 2008, 47, 6056-6071
113. Achkar, A. J.; Regier, T. Z.; Monkman, E. J.; Shen, K. M.; Hawthorn, D. G. Sci. Rep. 2011, 1, 182
114. Roy, L. E.; Batista, E. R.; Hay, P. J. Inorg. Chem. 2008, 47, 9228-9237
115. Armstrong, F. A.; Hirst, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 14049-14054
116. Peters, J. W. Curr. Opin. Struct. Biol. 1999, 9, 670-676
117. Stripp, S.; Sanganas, O.; Happe, T.; Haumann, M. Biochemistry 2009, 48, 5042-5049
118. Lubitz, W.; Reijerse, E.; van Gastel, M. Chem. Rev. 2007, 107, 4331-4365
119. Messinger, J.; Robblee, J. H.; Bergmann, U.; Fernandez, C.; Glatzel, P.; Visser, H.; Cinco, R. M.; McFarlane, K. L.; Bellacchio, E.; Pizarro, S. A.; Cramer, S. P.; Sauer, K.; Klein, M. P.; Yachandra, V. K. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7804-7820