Noncovalent DNA binding drives DNA alkylation by leinamycin: Evidence that the Z, e -5-(thiazol-4-yl)-penta-2,4-dienone moiety of the natural product serves as an atypical DNA intercalator

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 44, 2011, Pages 17641-17651

  Fekry, Mostafa I ^a,b   Szekely, Jozsef ^a   Dutta, Sanjay ^a   Breydo, Leonid ^a   Zang, Hong ^a   Gates, Kent S ^a  

^a UNIVERSITY OF MISSOURI   (United States)

^b CAIRO UNIVERSITY   (Egypt)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BINDING ASSAYS; BINDING CONSTANT; DNA ALKYLATIONS; DNA INTERCALATIONS; DNA MODIFICATION; DNA-BINDING; DOUBLE HELIX; DUPLEX DNA; GROOVE BINDERS; INTERCALATORS; MEDICINAL CHEMISTRY; MOLECULAR MECHANISM; NATURAL PRODUCTS; NONCOVALENT; NONCOVALENT ASSOCIATION; PALINDROMIC; POLYCATIONS; TARGET SITES;

ALKYLATION; CHEMICAL MODIFICATION; INTERCALATION; MOLECULAR BIOLOGY; MOLECULAR RECOGNITION; POSITIVE IONS;

DNA;

5 (THIAZOL 4 YL)PENTA 2,4 DIENONE; 5 METHYLCYTOSINE; DAUNORUBICIN; GUANINE DERIVATIVE; INTERCALATING AGENT; LEINAMYCIN; NATURAL PRODUCT; PALINDROMIC DNA; POLYCATION; UNCLASSIFIED DRUG;

ALKYLATION; ARTICLE; BINDING ASSAY; CHEMICAL REACTION; DNA ALKYLATION; DNA BINDING; DNA HELIX; STREPTOMYCES;

ALKYLATION; BINDING SITES; BIOLOGICAL AGENTS; DAUNORUBICIN; DNA; LACTAMS; MACROLIDES; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR CONFORMATION; STRUCTURE-ACTIVITY RELATIONSHIP; THIAZOLES; THIONES;

EID: 80455168116     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja2046149     Document Type: Article

References (129)

1. Gates, K. S. Chem. Res. Toxicol. 2009, 22, 1747-1760
2. Tse, W. C.; Boger, D. L. Chem. Biol. 2004, 11, 1607-1617
3. Hurley, L. H. J. Med. Chem. 1989, 32, 2027-2033
4. Wolkenberg, S. E.; Boger, D. L. Chem. Rev. 2002, 102, 2477-2495
5. Hemminki, K. Carcinogenesis 1993, 14, 2007-2012
6. Marnett, L. J.; Burcham, P. C. Chem. Res. Toxicol. 1993, 6, 771-785
7. Huang, S.; He, J.; Zhang, P.; Liang, F.; Li, S.; Tuchband, M.; Fuhrmann, A.; Ros, R.; Lindsay, S. Nat. Nanotech. 2010, 5, 868-863
8. Dervan, P. B. Bioorg. Med. Chem. 2001, 9, 2215-2235
9. Hurley, L. H. Nat. Rev. Cancer 2002, 2, 188-200
10. Gates, K. S. In Comprehensive Natural Products Chemistry; Kool, E. T., Ed.; Pergamon: New York, 1999; Vol. 7, p 491-552.
11. Boger, D. L.; Cai, H. Angew. Chem., Int. Ed. 1999, 38, 448-476
12. Hecht, S. M. J. Nat. Prod. 2000, 63, 158-168
13. Stubbe, J.; Kozarich, J. W.; Wu, W.; Vanderwall, D. E. Acc. Chem. Res. 1996, 29, 322-330
14. Einhorn, L. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 4592-4595
15. Povirk, L. F. Mutat. Res. 1996, 355, 71-89
16. Giroux, R. A.; Hecht, S. M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 16987-16996
17. Alcaro, S.; Coleman, R. S. J. Org. Chem. 1998, 63, 4620-4625
18. Coleman, R. S.; Burk, C. H.; Navarro, A.; Brueggemeier, R. W.; Diaz-Cruz, E. S. Org. Lett. 2002, 4, 3545-3548
19. Zang, H.; Gates, K. S. Biochemistry 2001, 39, 14968-14975
20. Gong, J.; Vaidyanathan, V. G.; Yu, X.; Kensler, T. W.; Peterson, L. A.; Sturla, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 2101-2111
21. Szekely, J.; Gates, K. S. Chem. Res. Toxicol. 2006, 19, 117-121
22. Starck, S. R.; Deng, J.-Z.; Hecht, S. M. Biochemistry 2000, 39, 2413-2419
23. Ma, J.; Jones, S. H.; Hecht, S. M. J. Nat. Prod. 2004, 67, 1614-1616
24. Li, V.-S.; Choi, D.; Wang, Z.; Jimenez, L. S.; Tang, M.-s.; Kohn, H. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 2326-2331
25. Tomasz, M. Chem. Biol. 1995, 2, 575-579
26. Boger, D. L.; Johnson, D. S. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1996, 35, 1438-1474
27. Smela, M. E.; Currier, S. S.; Bailey, E. A.; Essigmann, J. M. Carcinogenesis 2001, 22, 535-545
28. Brown, K. L.; Deng, J. Z.; Iyer, R. S.; Voehler, M. W.; Stone, M. P.; Harris, C. M.; Harris, T. M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15188-15199
29. Hansen, M. R.; Hurley, L. H. Acc. Chem. Res. 1996, 29, 249-258
30. Goldberg, I. H. Acc. Chem. Res. 1991, 24, 191-198
31. Damle, N. K.; Frost, P. Curr. Opin. Pharmacol. 2003, 3, 386-390
32. Maison, W.; Frangioni, J. V. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2003, 42, 4726-4728
33. Biggins, J. B.; Onwueme, K. C.; Thorson, J. S. Science 2003, 301, 1537-1541
34. Smith, A. L.; Nicolaou, K. C. J. Med. Chem. 1996, 39, 2103-2115
35. Dutta, S.; Abe, H.; Aoyagi, S.; Kibayashi, C.; Gates, K. S. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 15004-15005
36. Zewail-Foote, M.; Hurley, L. H. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6485-6495
37. Hara, M.; Asano, K.; Kawamoto, I.; Takiguchi, T.; Katsumata, S.; Takahashi, K.; Nakano, H. J. Antibiot. 1989, 42, 1768-1774
38. Hara, M.; Saitoh, Y.; Nakano, H. Biochemistry 1990, 29, 5676-5681
39. Hara, M.; Takahashi, I.; Yoshida, M.; Kawamoto, I.; Morimoto, M.; Nakano, H. J. Antibiot. 1989, 42, 333-335
40. Hara, M.; Yoshida, M.; Nakano, H. Biochemistry 1990, 29, 10449-10455
41. Hirayama, N.; Matsuzawa, E. S. Chem. Lett. 1993, 11, 1957-1958
42. Viswesh, V.; Gates, K. S.; Sun, D. Chem. Res. Toxicol. 2010, 23, 99-107
43. Bassett, S.; Urrabaz, R.; Sun, D. Anti-Cancer Drugs 2004, 15, 689-696
44. Asai, A.; Hara, M.; Kakita, S.; Kanda, Y.; Yoshida, M.; Saito, H.; Saitoh, Y. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 6802-6803
45. Gates, K. S. Chem. Res. Toxicol. 2000, 13, 953-956
46. Behroozi, S. B.; Kim, W.; Gates, K. S. J. Org. Chem. 1995, 60, 3964-3966
47. Behroozi, S. J.; Kim, W.; Dannaldson, J.; Gates, K. S. Biochemistry 1996, 35, 1768-1774
48. Breydo, L.; Barnes, C. L.; Gates, K. S. Acta Cryst. C 2002, C58, o447-0449
49. Breydo, L.; Gates, K. S. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2000, 10, 4242-4246
50. Breydo, L.; Gates, K. S. J. Org. Chem. 2002, 67, 9054-9060
51. Breydo, L.; Zang, H.; Mitra, K.; Gates, K. S. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 2060-2061
52. Chatterji, T.; Keerthi, K.; Gates, K. S. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2005, 15, 3921-3924
53. Chatterji, T.; Kizil, M.; Keerthi, K.; Chowdhury, G.; Posposil, T.; Gates, K. S. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 4996-4997
54. Mitra, K.; Kim, W.; Daniels, J. S.; Gates, K. S. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 11691-11692
55. Zang, H.; Breydo, L.; Mitra, K.; Dannaldson, J.; Gates, K. S. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2001, 11, 1511-1515
56. Zang, H.; Gates, K. S. Chem. Res. Toxicol. 2003, 16, 1539-1546
57. Yang, Y.-C.; Szafraniec, L. L.; Beaudry, W. T.; Ward, J. R. J. Org. Chem. 1988, 53, 3293-3297
58. Ogston, A. G.; Holiday, E. R.; Philpot, J. S. L.; Stocken, L. A. Trans. Faraday Soc. 1948, 44, 45-52
59. Breydo, L.; Zang, H.; Gates, K. S. Tetrahedron Lett. 2004, 45, 5711-5716
60. Lu, X.; Heilman, J. M.; Blans, P.; Fishbein, J. C. Chem. Res. Toxicol. 2005, 18, 1462-1470
61. Suh, D.; Chaires, J. B. Bioorg. Med. Chem. 1995, 3, 723-728
62. Wilson, W. D. Compr. Nat. Prod. Chem. 1999, 7, 427-476
63. Schneider, H.-J.; Blatter, T. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1992, 31, 1207-1208
64. Dervan, P. B. Science 1986, 232, 464-471
65. Pelton, J. G.; Wemmer, D. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 5723-5727
66. Gates, K. S.; Nooner, T.; Dutta, S. Chem. Res. Toxicol. 2004, 17, 839-856
67. Maxam, A. M.; Gilbert, W. Methods Enzymol. 1980, 65, 499-560
68. Adams, A.; Guss, J. M.; Denny, W. A.; Wakelin, L. P. Nucleic Acids Res. 2002, 30, 719-725
69. Rizzo, V.; Sacchi, N.; Menozzi, M. Biochemistry 1989, 28, 274-282
70. Cheng, Y.; Prusoff, W. H. Biochem. Pharmacol. 1973, 22, 3099
71. Pigram, W. J.; Fuller, W.; Davies, M. E. J. Mol. Biol. 1973, 80, 361-365
72. Long, E. C.; Barton, J. K. Acc. Chem. Res. 1990, 23, 271-273
73. Waring, M. J. Mol. Biol. 1970, 54, 247-279
74. Gamper, H. B.; Straub, K.; Calvin, M.; Bartholomew, J. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1980, 77, 2000-2004
75. Gamper, H. B.; Bartholomew, J. C.; Calvin, M. Biochemistry 1980, 19, 3948-3956
76. Xu, R.; Birke, S.; Carberry, S. E.; Geacintov, N. E.; Swenberg, C. E.; Harvey, R. G. Nucleic Acids Res. 1992, 20, 6167-6176
77. Prakash, A. S.; Denny, W. A.; Gourdie, T. A.; Valu, K. K.; Woodgate, P. D.; Wakelin, L. P. G. Biochemistry 1990, 29, 9799-9807
78. Drinkwater, N. R.; Miller, J. A.; Miller, E. C.; Yang, N.-C. Cancer Res. 1978, 38, 3247-3255
79. Nooner, T.; Dutta, S.; Gates, K. S. Chem. Res. Toxicol. 2004, 17, 942-949
80. Geacintov, N. E.; Cosman, M.; Hingerty, B. E.; Amin, S.; Broyde, S.; Patel, D. J. Chem. Res. Toxicol. 1997, 10, 111-146
81. Geacintov, N. E. Carcinogenesis 1986, 7, 759-766
82. MacLeod, M. C. J. Theor. Biol. 1990, 142, 113-122
83. Cohen, G. L.; Bauer, W. R.; Barton, J. K.; Lippard, S. J. Science 1979, 203, 1014-1016
84. Zeman, S. M.; Depew, K. M.; Danishefsky, S. J.; Crothers, D. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 4327-4332
85. Lee, C. S.; Sun, D.; Kizu, R.; Hurley, L. H. Chem. Res. Toxicol. 1991, 4, 203-213
86. Cohen, G.; Eisenberg, H. K. Biopolymers 1969, 8, 45-55
87. Lerman, L. S. J. Mol. Biol. 1961, 3, 18-30
88. Krasna, A. I.; Unhlenhopp, E. L. Biochemistry 1971, 10, 3290-3295
89. Gopalakrishnan, S.; Harris, T. M.; Stone, M. P. Biochemistry 1990, 29, 10438-10448
90. Nakatani, K.; Okamoto, A.; Saito, I. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1999, 38, 3378-3381
91. Nakatani, K.; Horie, S.; Saito, I. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8972-8973
92. Nelson, J. W.; Tinoco, I. J. Biochemistry 1985, 24, 6416-6421
93. Woodson, S. A.; Crothers, D. M. Biochemistry 1988, 27, 8904-8914
94. Williams, L. D.; Goldberg, I. H. Biochemistry 1988, 27, 3004-3011
95. Zeglis, B. M.; Boland, J. A.; Barton, J. K. Biochemistry 2009, 48, 839-849
96. Minnock, A.; Crow, S.; Bailly, C.; Waring, M. J. Biochim. Biophys. Acta 1999, 1489, 233-248
97. Hertzberg, R. P.; Caranfa, M. J.; Hecht, S. M. Biochemistry 1985, 24, 5285-5289
98. Mathison, B. H.; Said, B.; Shank, R. C. Carcinogenesis 1993, 14, 323-327
99. Ziegel, R.; Shallop, A.; Upadhyaya, P.; Jones, R.; Tretyakova, N. Biochemistry 2004, 43, 540-549
100. Denissenko, M. F.; Chen, J. X.; Tang, M.-S.; Pfeifer, G. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 3893-3898
101. Matter, B.; Wang, G.; Jones, R.; Tretyakova, N. Chem. Res. Toxicol. 2004, 17, 731-741
102. Johnson, W. S.; He, Q.-Y.; Tomasz, M. Bioorg. Med. Chem. 1995, 3, 851-860
103. Mathur, P.; Xu, J.; Dedon, P. C. Biochemistry 1997, 36, 14868-14873
104. Brena, R. M.; Huang, T. H.-M.; Plass, C. Nat. Genet. 2006, 38, 1359-1360
105. Baguley, B. C.; Denny, W. A.; Atwell, G. J.; Cain, B. F. J. Med. Chem. 1981, 24, 170-177
106. Baliga, R.; Crothers, D. M. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11751-11752
107. Johnson, W. W.; Guengerich, F. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 6121-6125
108. Gopalakrishnan, S.; Byrd, S.; Stone, M. P.; Harris, T. M. Biochemistry 1989, 28, 726-34
109. Myers, A. G.; Cohen, S. B.; Tom, N. J.; Madar, D. J.; Fraley, M. E. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 7574-7575
110. Goodwin, K. D.; Lewis, M. A.; Long, E. C.; Georgiadis, M. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 5052-5056
111. Strekowski, L.; Mokrosz, J. L.; Tanious, F. A.; Watson, R. A.; Harden, D.; Mokrosz, M.; Edwards, W. D.; Wilson, W. D. J. Med. Chem. 1988, 31, 1231-1240
112. Wilson, W. D.; Strekowski, L.; Tanious, F. A.; Watson, R. A.; Mokrosz, J. L.; Strekowski, A.; Webster, G. D.; Neidle, S. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110
113. Yu, L.; Golik, J.; Harrison, R.; Dedon, P. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 9733-9738
114. Yu, L.; Mah, S.; Otani, T.; Dedon, P. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 8877-8878
115. Bailly, C.; Cuthbert, A. W.; Gentle, D.; Knowles, M. R.; Waring, M. J. Biochemistry 1993, 32, 2514-2524
116. Wilson, W. D.; Tanious, F. A.; Barton, H. J.; Jones, R. L.; Fox, K.; Wydra, R. L.; Strekowski, L. Biochemistry 1990, 29, 8452-8461
117. Lilley, D. M. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 7140-7142
118. Sudarsanakumar, C.; Xiong, Y.; Sundaralingam, M. J. Mol. Biol. 2000, 299, 103-112
119. Joshua-Tor, L.; Frolow, F.; Appella, E.; Hope, H.; Rabinovich, D.; Sussman, J. L. J. Mol. Biol. 1992, 225, 397-431
120. Jiao, Y.; Stringfellow, S.; Yu, H. J. Biomol. Struct. Dynam. 2002, 19, 929-934
121. John, D. M.; Merino, E. J.; Weeks, K. M. J. Mol. Biol. 2004, 337, 611-619
122. Nakatani, K.; Matsuno, T.; Adachi, K.; Shinya, H.; Saito, I. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 5695-5702
123. Brookes, P.; Lawley, P. D. Biochem. J. 1961, 80, 496-503
124. Osborne, M. R.; Phillips, D. H. Chem. Res. Toxicol. 2000, 13, 257-261
125. Dutta, S.; Chowdhury, G.; Gates, K. S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1852-1853
126. Sczepanski, J. T.; Wong, R. S.; McKnight, J. N.; Bowman, G. D.; Greenberg, M. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 22475-22480
127. McNeill, D. R.; Lam, W.; DeWeese, T. L.; Cheng, Y.-C.; Wilson, D. M. Mol. Cancer Res. 2009, 7, 897-906
128. Stivers, J. T.; Jiang, Y. J. Chem. Rev. 2003, 103, 2729-2759
129. Jiang, Y. L.; Drohat, A. C.; Ichikawa, Y.; Stivers, J. T. J. Biol. Chem. 2002, 277, 15385-15392