Computational genomic identification and functional reconstitution of plant natural product biosynthetic pathways

Natural Product Reports

Volumn 33, Issue 8, 2016, Pages 951-962

  Medema, Marnix H ^a   Osbourn, Anne ^b  

^a WAGENINGEN UNIVERSITY   (Netherlands)

^b NORWICH RESEARCH PARK   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOLOGICAL PRODUCT;

BIOLOGY; BIOSYNTHESIS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; GENETICS; GENOMICS; METABOLISM; MULTIGENE FAMILY; PLANT; SYNTHETIC BIOLOGY;

BIOLOGICAL PRODUCTS; BIOSYNTHETIC PATHWAYS; COMPUTATIONAL BIOLOGY; GENOMICS; MOLECULAR STRUCTURE; MULTIGENE FAMILY; PLANTS; SYNTHETIC BIOLOGY;

EID: 84979972129     PISSN: 02650568     EISSN: 14604752     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c6np00035e     Document Type: Review

References (87)

1. F. Geu-Flores N. H. Sherden V. Courdavault V. Burlat W. S. Glenn C. Wu E. Nims Y. Cui S. E. O'Connor Nature 2012 492 138 142
2. W. Lau E. S. Sattely Science 2015 349 1224 1228
3. J. Rajniak B. Barco N. K. Clay E. S. Sattely Nature 2015 525 376 379
4. M. H. Medema M. A. Fischbach Nat. Chem. Biol. 2015 11 639 648
5. H.-W. Nützmann A. Osbourn Curr. Opin. Biotechnol. 2014 26 91 99
6. S. Boycheva L. Daviet J.-L. Wolfender T. B. Fitzpatrick Trends Plant Sci. 2014 19 447 459
7. H. W. Nützmann A. Huang A. Osbourn New Phytol. 2016 10.1111/nph.13981
8. L. Chae T. Kim R. Nilo-Poyanco S. Y. Rhee Science 2014 344 510 513
9. A. M. Boutanaev T. Moses J. Zi D. R. Nelson S. T. Mugford R. J. Peters A. Osbourn Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014 112 E81 E88
10. C. Ruyter-Spira S. Al-Babili S. van der Krol H. Bouwmeester Trends Plant Sci. 2013 18 72 83
11. I. E. Sønderby F. Geu-Flores B. A. Halkier Trends Plant Sci. 2010 15 283 290
12. J.-K. Weng Y. Li H. Mo C. Chapple Science 2012 337 960 964
13. A. P. Klein G. Anarat-Cappillino E. S. Sattely Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2013 52 13625 13628
14. E. Von Roepenack-Lahaye M.-A. Newman S. Schornack K. E. Hammond-Kosack T. Lahaye J. D. G. Jones M. J. Daniels J. M. Dow J. Biol. Chem. 2003 278 43373 43383
15. A. L. Schilmiller G. D. Moghe P. Fan B. Ghosh J. Ning A. D. Jones R. L. Last Plant Cell 2015 27 1002 1017
16. P. Fan A. M. Miller A. L. Schilmiller X. Liu I. Ofner A. D. Jones D. Zamir R. L. Last Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016 113 E239 E248
17. G. A. Howe G. I. Lee A. Itoh L. Li A. E. DeRocher Plant Physiol. 2000 123 711 724
18. S. F. Brockington Y. Yang F. Gandia-Herrero S. Covshoff J. M. Hibberd R. F. Sage G. K. S. Wong M. J. Moore S. A. Smith New Phytol. 2015 207 1170 1180
19. C. I. Keeling J. Bohlmann New Phytol. 2006 170 657 675
20. D. E. Hall P. Zerbe S. Jancsik A. L. Quesada H. Dullat L. L. Madilao M. Yuen J. Bohlmann Plant Physiol. 2013 161 600 616
21. F. Kellner J. Kim B. J. Clavijo J. P. Hamilton K. L. Childs B. Vaillancourt J. Cepela M. Habermann B. Steuernagel L. Clissold K. McLay C. R. Buell S. E. O'Connor Plant J. 2015 82 680 692
22. B. Field A. E. Osbourn Science 2008 320 543 547
23. B. Field A.-S. Fiston-Lavier A. Kemen K. Geisler H. Quesneville A. E. Osbourn Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011 108 16116 16121
24. A. M. Takos C. Knudsen D. Lai R. Kannangara L. Mikkelsen M. S. Motawia C. E. Olsen S. Sato S. Tabata K. Jørgensen B. L. Møller F. Rook Plant J. 2011 68 273 286
25. L. M. Schneider N. M. Adamski C. E. Christensen D. B. Stuart S. Vautrin M. Hansson C. Uauy P. von Wettstein-Knowles J. Exp. Bot. 2016 67 2715 2730
26. T. Winzer V. Gazda Z. He F. Kaminski M. Kern T. R. Larson Y. Li F. Meade R. Teodor F. E. Vaistij C. Walker T. A. Bowser I. A. Graham Science 2012 336 1704 1708
27. M. Frey P. Chomet E. Glawischnig C. Stettner S. Grün A. Winklmair W. Eisenreich A. Bacher R. B. Meeley S. P. Briggs K. Simcox A. Gierl Science 1997 277 696 699
28. U. von Rad R. Hüttl F. Lottspeich A. Gierl M. Frey Plant J. 2001 28 633 642
29. M. Frey K. Huber W. J. Park D. Sicker P. Lindberg R. B. Meeley C. R. Simmons N. Yalpani A. Gierl Phytochemistry 2003 62 371 376
30. R. Jonczyk H. Schmidt A. Osterrieder A. Fiesselmann K. Schullehner M. Haslbeck D. Sicker D. Hofmann N. Yalpani C. Simmons M. Frey A. Gierl Plant Physiol. 2008 146 1053 1063
31. X. Qi S. Bakht M. Leggett C. Maxwell R. Melton A. Osbourn Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 8233 8238
32. X. Qi S. Bakht B. Qin M. Leggett A. Hemmings F. Mellon J. Eagles D. Werck-Reichhart H. Schaller A. Lesot R. Melton A. Osbourn Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006 103 18848 18853
33. S. T. Mugford X. Qi S. Bakht L. Hill E. Wegel R. K. Hughes K. Papadopoulou R. Melton M. Philo F. Sainsbury G. P. Lomonossoff A. D. Roy R. J. M. Goss A. Osbourn Plant Cell 2009 21 2473 2484
34. S. T. Mugford T. Louveau R. Melton X. Qi S. Bakht L. Hill T. Tsurushima S. Honkanen S. J. Rosser G. P. Lomonossoff A. Osbourn Plant Cell 2013 25 1078 1092
35. P. Mylona A. Owatworakit K. Papadopoulou H. Jenner B. Qin K. Findlay L. Hill X. Qi S. Bakht R. Melton A. Osbourn Plant Cell 2008 20 201 212
36. M. Itkin U. Heinig O. Tzfadia A. J. Bhide B. Shinde P. D. Cardenas S. E. Bocobza T. Unger S. Malitsky R. Finkers Y. Tikunov A. Bovy Y. Chikate P. Singh I. Rogachev J. Beekwilder A. P. Giri A. Aharoni Science 2013 341 175 179
37. Y. Shang Y. Ma Y. Zhou H. Zhang L. Duan H. Chen J. Zeng Q. Zhou S. Wang W. Gu M. Liu J. Ren X. Gu S. Zhang Y. Wang K. Yasukawa H. J. Bouwmeester X. Qi Z. Zhang W. J. Lucas S. Huang Science 2014 346 1084 1088
38. M. H. Li P. M. Ung J. Zajkowski S. Garneau-Tsodikova D. H. Sherman BMC Bioinf. 2009 10 185
39. N. Khaldi F. T. Seifuddin G. Turner D. Haft W. C. Nierman K. H. Wolfe N. D. Fedorova Fungal Genet. Biol. 2010 47 736 741
40. M. H. Medema K. Blin P. Cimermancic V. de Jager P. Zakrzewski M. A. Fischbach T. Weber E. Takano R. Breitling Nucleic Acids Res. 2011 39 W339 W346
41. K. Blin M. H. Medema D. Kazempour M. A. Fischbach R. Breitling E. Takano T. Weber Nucleic Acids Res. 2013 41 W204 W212
42. T. Weber K. Blin S. Duddela D. Krug H. U. Kim R. Bruccoleri S. Y. Lee M. A. Fischbach R. Müller W. Wohlleben R. Breitling E. Takano M. H. Medema Nucleic Acids Res. 2015 43 W237 W243
43. M. A. Skinnider C. A. Dejong P. N. Rees C. W. Johnston H. Li A. L. H. Webster M. A. Wyatt N. A. Magarvey Nucleic Acids Res. 2015 43 9645 9662
44. C. W. Johnston M. A. Skinnider M. A. Wyatt X. Li M. R. M. Ranieri L. Yang D. L. Zechel B. Ma N. A. Magarvey Nat. Commun. 2015 6 8421
45. T. Wolf V. Shelest N. Nath E. Shelest Bioinformatics 2015 32 1138 1143
46. P. Cimermancic M. H. Medema J. Claesen K. Kurita L. C. Wieland Brown K. Mavrommatis A. Pati P. A. Godfrey M. Koehrsen J. Clardy B. W. Birren E. Takano A. Sali R. G. Linington M. A. Fischbach Cell 2014 158 412 421
47. G. Anarat-Cappillino E. S. Sattely Curr. Opin. Plant Biol. 2014 19 51 58
48. S. R. Eddy Bioinformatics 1998 14 755 763
49. M. Röttig C. Rausch O. Kohlbacher PLoS Comput. Biol. 2010 6 e1000636
50. J. Degenhardt T. G. Köllner J. Gershenzon Phytochemistry 2009 70 1621 1637
51. M. H. Medema E. Takano R. Breitling Mol. Biol. Evol. 2013 30 1218 1223
52. M. Hadjithomas I.-M. A. Chen K. Chu A. Ratner K. Palaniappan E. Szeto J. Huang T. B. K. Reddy P. Cimermančič M. A. Fischbach N. N. Ivanova V. M. Markowitz N. C. Kyrpides A. Pati mBio 2015 6 e00932
53. N. Omranian S. Kleessen T. Tohge S. Klie G. Basler B. Mueller-Roeber A. R. Fernie Z. Nikoloski Trends Plant Sci. 2015 20 266 268
54. E. Wegel R. Koumproglou P. Shaw A. Osbourn Plant Cell 2009 21 3926 3936
55. H.-W. Nützmann A. Osbourn New Phytol. 2015 205 503 510
56. N. Yu H.-W. Nützmann J. T. MacDonald B. Moore B. Field S. Berriri M. Trick S. J. Rosser S. V. Kumar P. S. Freemont A. Osbourn Nucleic Acids Res. 2016 44 2255 2265
57. F. Luo Y. Yang J. Zhong H. Gao L. Khan D. K. Thompson J. Zhou BMC Bioinf. 2007 8 299
58. A. J. Enright S. Van Dongen C. A. Ouzounis Nucleic Acids Res. 2002 30 1575 1584
59. M. Rosvall C. T. Bergstrom Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 1118 1123
60. O. Tzfadia T. Diels S. De Meyer K. Vandepoele A. Aharoni Y. Van de Peer Front. Plant Sci. 2016 6 1194
61. M. Pellegrini E. M. Marcotte M. J. Thompson D. Eisenberg T. O. Yeates Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999 96 4285 4288
62. Y. Li S. E. Calvo R. Gutman J. S. Liu V. K. Mootha Cell 2014 158 213 225
63. F. Denoeud L. Carretero-Paulet A. Dereeper G. Droc R. Guyot M. Pietrella C. Zheng A. Alberti F. Anthony G. Aprea J.-M. Aury P. Bento M. Bernard S. Bocs C. Campa A. Cenci M.-C. Combes D. Crouzillat C. Da Silva L. Daddiego F. De Bellis S. Dussert O. Garsmeur T. Gayraud V. Guignon K. Jahn V. Jamilloux T. Joët K. Labadie T. Lan J. Leclercq M. Lepelley T. Leroy L.-T. Li P. Librado L. Lopez A. Muñoz B. Noel A. Pallavicini G. Perrotta V. Poncet D. Pot Priyono M. Rigoreau M. Rouard J. Rozas C. Tranchant-Dubreuil R. VanBuren Q. Zhang A. C. Andrade X. Argout B. Bertrand A. de Kochko G. Graziosi R. J. Henry Jayarama R. Ming C. Nagai S. Rounsley D. Sankoff G. Giuliano V. A. Albert P. Wincker P. Lashermes Science 2014 345 1181 1184
64. B. Hamberger S. Bak Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. B 2013 368 20120426
65. R. VanBuren D. Bryant P. P. Edger H. Tang D. Burgess D. Challabathula K. Spittle R. Hall J. Gu E. Lyons M. Freeling D. Bartels B. Ten Hallers A. Hastie T. P. Michael T. C. Mockler Nature 2015 527 508 511
66. N. Ziemert A. Lechner M. Wietz N. Millán-Aguiñaga K. L. Chavarria P. R. Jensen Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014 111 E1130 E1139
67. J. R. Doroghazi J. C. Albright A. W. Goering K.-S. Ju R. R. Haines K. A. Tchalukov D. P. Labeda N. L. Kelleher W. W. Metcalf Nat. Chem. Biol. 2014 10 963 968
68. T. Ellis T. Adie G. S. Baldwin Integr. Biol. 2011 3 109 118
69. W. Liu J. S. Yuan C. N. Stewart Nat. Rev. Genet. 2013 14 781 793
70. N. J. Patron Curr. Opin. Plant Biol. 2014 19 14 19
71. N. J. Patron D. Orzaez S. Marillonnet H. Warzecha C. Matthewman M. Youles O. Raitskin A. Leveau G. Farré C. Rogers A. Smith J. Hibberd A. A. R. Webb J. Locke S. Schornack J. Ajioka D. C. Baulcombe C. Zipfel S. Kamoun J. D. G. Jones H. Kuhn S. Robatzek H. P. Van Esse D. Sanders G. Oldroyd C. Martin R. Field S. O'Connor S. Fox B. Wulff B. Miller A. Breakspear G. Radhakrishnan P.-M. Delaux D. Loqué A. Granell A. Tissier P. Shih T. P. Brutnell W. P. Quick H. Rischer P. D. Fraser A. Aharoni C. Raines P. F. South J.-M. Ané B. R. Hamberger J. Langdale J. Stougaard H. Bouwmeester M. Udvardi J. A. H. Murray V. Ntoukakis P. Schäfer K. Denby K. J. Edwards A. Osbourn J. Haseloff New Phytol. 2015 208 13 19
72. A. Casini M. Storch G. S. Baldwin T. Ellis Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2015 16 568 576
73. M. H. Medema R. Kottmann P. Yilmaz M. Cummings J. B. Biggins K. Blin I. de Bruijn Y. H. Chooi J. Claesen R. C. Coates P. Cruz-Morales S. Duddela S. Düsterhus D. J. Edwards D. P. Fewer N. Garg C. Geiger J. P. Gomez-Escribano A. Greule M. Hadjithomas A. S. Haines E. J. N. Helfrich M. L. Hillwig K. Ishida A. C. Jones C. S. Jones K. Jungmann C. Kegler H. U. Kim P. Kötter D. Krug J. Masschelein A. V. Melnik S. M. Mantovani E. A. Monroe M. Moore N. Moss H.-W. Nützmann G. Pan A. Pati D. Petras F. J. Reen F. Rosconi Z. Rui Z. Tian N. J. Tobias Y. Tsunematsu P. Wiemann E. Wyckoff X. Yan G. Yim F. Yu Y. Xie B. Aigle A. K. Apel C. J. Balibar E. P. Balskus F. Barona-Gómez A. Bechthold H. B. Bode R. Borriss S. F. Brady A. A. Brakhage P. Caffrey Y.-Q. Cheng J. Clardy R. J. Cox R. De Mot S. Donadio M. S. Donia W. A. van der Donk P. C. Dorrestein S. Doyle A. J. M. Driessen M. Ehling-Schulz K.-D. Entian M. A. Fischbach L. Gerwick W. H. Gerwick H. Gross B. Gust C. Hertweck M. Höfte S. E. Jensen J. Ju L. Katz L. Kaysser J. L. Klassen N. P. Keller J. Kormanec O. P. Kuipers T. Kuzuyama N. C. Kyrpides H.-J. Kwon S. Lautru R. Lavigne C. Y. Lee B. Linquan X. Liu W. Liu A. Luzhetskyy T. Mahmud Y. Mast C. Méndez M. Metsä-Ketelä J. Micklefield D. A. Mitchell B. S. Moore L. M. Moreira R. Müller B. A. Neilan M. Nett J. Nielsen F. O'Gara H. Oikawa A. Osbourn M. S. Osburne B. Ostash S. M. Payne J.-L. Pernodet M. Petricek J. Piel O. Ploux J. M. Raaijmakers J. A. Salas E. K. Schmitt B. Scott R. F. Seipke B. Shen D. H. Sherman K. Sivonen M. J. Smanski M. Sosio E. Stegmann R. D. Süssmuth K. Tahlan C. M. Thomas Y. Tang A. W. Truman M. Viaud J. D. Walton C. T. Walsh T. Weber G. P. van Wezel B. Wilkinson J. M. Willey W. Wohlleben G. D. Wright N. Ziemert C. Zhang S. B. Zotchev R. Breitling E. Takano F. O. Glöckner Nat. Chem. Biol. 2015 11 625 631
74. S. Brown M. Clastre V. Courdavault S. E. O'Connor Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015 112 3205 3210
75. S. Galanie K. Thodey I. J. Trenchard M. Filsinger Interrante C. D. Smolke Science 2015 349 1095 1100
76. C. J. Paddon P. J. Westfall D. J. Pitera K. Benjamin K. Fisher D. McPhee M. D. Leavell A. Tai A. Main D. Eng D. R. Polichuk K. H. Teoh D. W. Reed T. Treynor J. Lenihan M. Fleck S. Bajad G. Dang D. Dengrove D. Diola G. Dorin K. W. Ellens S. Fickes J. Galazzo S. P. Gaucher T. Geistlinger R. Henry M. Hepp T. Horning T. Iqbal H. Jiang L. Kizer B. Lieu D. Melis N. Moss R. Regentin S. Secrest H. Tsuruta R. Vazquez L. F. Westblade L. Xu M. Yu Y. Zhang L. Zhao J. Lievense P. S. Covello J. D. Keasling K. K. Reiling N. S. Renninger J. D. Newman Nature 2013 496 528 532
77. K. Geisler R. K. Hughes F. Sainsbury G. P. Lomonossoff M. Rejzek S. Fairhurst C.-E. Olsen M. S. Motawia R. E. Melton A. M. Hemmings S. Bak A. Osbourn Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 E3360 E3367
78. K. Miettinen L. Dong N. Navrot T. Schneider V. Burlat J. Pollier L. Woittiez S. van der Krol R. Lugan T. Ilc R. Verpoorte K.-M. Oksman-Caldentey E. Martinoia H. Bouwmeester A. Goossens J. Memelink D. Werck-Reichhart Nat. Commun. 2014 5 3606
79. R. Thimmappa K. Geisler T. Louveau P. O'Maille A. Osbourn Annu. Rev. Plant Biol. 2014 65 225 257
80. P. Saxena E. C. Thuenemann F. Sainsbury G. P. Lomonossoff Methods Mol. Biol. 2016 1385 39 54
81. C. Crocoll N. Mirza M. Reichelt J. Gershenzon B. A. Halkier Frontiers in Bioengineering and Biotechnology 2016 4 14
82. J. Watrous P. Roach T. Alexandrov B. S. Heath J. Y. Yang R. D. Kersten M. van der Voort K. Pogliano H. Gross J. M. Raaijmakers B. S. Moore J. Laskin N. Bandeira P. C. Dorrestein Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 E1743 E1752
83. D. D. Nguyen C. H. Wu W. J. Moree A. Lamsa M. H. Medema X. Zhao R. G. Gavilan M. Aparicio L. Atencio C. Jackson J. Ballesteros J. Sanchez J. D. Watrous V. V. Phelan C. van de Wiel R. D. Kersten S. Mehnaz R. de Mot E. A. Shank P. Charusanti H. Nagarajan B. M. Duggan B. S. Moore N. Bandeira B. Ø. Palsson K. Pogliano M. Gutierrez P. C. Dorrestein Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 E2611 E2620
84. R. D. Finn A. Bateman J. Clements P. Coggill R. Y. Eberhardt S. R. Eddy A. Heger K. Hetherington L. Holm J. Mistry E. L. L. Sonnhammer J. Tate M. Punta Nucleic Acids Res. 2014 42 D222 D230
85. K. Papadopoulou R. E. Melton M. Leggett M. J. Daniels A. E. Osbourn Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999 96 12923 12928
86. P. Langfelder S. Horvath BMC Bioinformatics 2008 9 559
87. E. A. Serin H. Nijveen H. W. Hilhorst W. Ligterink Front. Plant Sci. 2016 7 444