Progress in the Development of non-BET Bromodomain Chemical Probes

ChemMedChem

Volumn 11, Issue 5, 2016, Pages 477-487

  Theodoulou, Natalie H ^a,b   Tomkinson, Nicholas C O ^b   Prinjha, Rab K ^a   Humphreys, Philip G ^a  

^a GLAXOSMITHKLINE   (United Kingdom)

^b UNIVERSITY OF STRATHCLYDE   (United Kingdom)

Author keywords

bromodomains; chemical probes; epigenetics; inhibitors; non BET

Indexed keywords

BROMODOMAIN INHIBITOR; BROMINE; MOLECULAR PROBE;

ARTICLE; CRYSTAL STRUCTURE; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS INFECTION; MOLECULAR PROBE; NEOPLASM; PRIORITY JOURNAL; PROCESS DEVELOPMENT; X RAY CRYSTALLOGRAPHY; ANIMAL; CHEMISTRY; HUMAN; PHYLOGENY;

ANIMALS; BROMINE; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; HUMANS; MOLECULAR PROBES; PHYLOGENY;

EID: 84960427342     PISSN: 18607179     EISSN: 18607187     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cmdc.201500540     Document Type: Article

References (82)

1. C. H. Arrowsmith, C. Bountra, P. V. Fish, K. Lee, M. Schapira, Nat. Rev. Drug Discovery 2012, 11, 384-400.
2. R. Sanchez, M. M. Zhou, Curr. Opin. Drug Discovery Dev. 2009, 12, 659-665.
3. C. W. Chung, D. F. Tough, Drug Discovery Today Ther. Strategies 2012, 9, e 111 -e 120.
4. C. W. Chung, Prog. Med. Chem. 2012, 51, 1-55.
5. S. Mujtaba, L. Zeng, M. M. Zhou, Oncogene 2007, 26, 5521-5527.
6. A. F. Hohmann, C. R. Vakoc, Trends Genet. 2014, 30, 356-363.
7. M. E. Bunnage, E. L. Piatnitski Chekler, L. H. Jones, Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 195-199.
8. S. Müller, P. J. Brown, Clin. Pharmacol. Ther. 2012, 92, 689-693.
9. P. Filippakopoulos, S. Knapp, FEBS Lett. 2012, 586, 2692-2704.
10. P. Filippakopoulos, S. Picaud, M. Mangos, T. Keates, J. P. Lambert, D. Barsyte-Lovejoy, I. Felletar, R. Volkmer, S. Müller, T. Pawson, A. C. Gingras, C. H. Arrowsmith, S. Knapp, Cell 2012, 149, 214-231.
11. E. Nicodeme, K. L. Jeffrey, U. Schaefer, S. Beinke, S. Dewell, C. W. Chung, R. Chandwani, I. Marazzi, P. Wilson, H. Coste, J. White, J. Kirilovsky, C. M. Rice, J. M. Lora, R. K. Prinjha, K. Lee, A. A. Tarakovsky, Nature 2010, 468, 1119-1123.
12. O. Mirguet, R. Gosmini, J. Toum, C. A. Clement, M. Barnathan, J. M. Brusq, J. E. Mordaunt, R. M. Grimes, M. Crowe, O. Pineau, M. Ajakane, A. Daugan, P. Jeffrey, L. Cutler, A. C. Haynes, N. N. Smithers, C. W. Chung, P. Bamborough, I. J. Uings, A. Lewis, J. Witherington, N. Parr, R. K. Prinjha, E. Nicodeme, J. Med. Chem. 2013, 56, 7501-7515.
13. C. W. Chung, H. Coste, J. H. White, O. Mirguet, J. Wilde, R. L. Gosmini, C. Delves, S. M. Magny, R. Woodward, S. A. Hughes, E. V. Boursier, H. Flynn, A. M. Bouillot, P. Bamborough, J. M. G. Brusq, F. J. Gellibert, E. J. Jones, A. M. Riou, P. Homes, S. L. Martin, I. J. Uings, J. Toum, C. A. Clement, A. B. Boullay, R. L. Grimley, F. M. Blandel, R. K. Prinjha, K. Lee, J. Kirilovsky, E. Nicodeme, J. Med. Chem. 2011, 54, 3827-3838.
14. P. Filippakopoulos, J. Qi, S. Picaud, Y. Shen, W. B. Smith, O. Fedorov, E. M. Morse, T. Keates, T. T. Hickman, I. Felletar, M. Philpott, S. Munro, M. R. McKeown, Y. Wang, A. L. Christie, N. West, M. J. Cameron, B. Schwartz, T. D. Heightman, N. La Thangue, C. A. French, O. Wiest, A. L. Kung, S. Knapp, J. E. Bradner, Nature 2010, 468, 1067-1073.
15. S. Miyoshi, S. Ooike, K. Iwata, H. Hikawa, K. Sugahara, (Mitsubishi Tanabe Pharma Corp.), Int. PCT Pub. No. WO 2009084693, 2009.
16. M. M. Coudé, T. Braun, J. Berrou, M. Dupont, S. Bertrand, A. Masse, E. Raffoux, R. Itzykson, M. Delord, M. E. Riveiro, P. Herait, A. Baruchel, H. Dombret, C. Gardin, Oncotarget 2015, 6, 17698-17712.
17. M. A. Dawson, R. K. Prinjha, A. Dittmann, G. Giotopoulos, M. Bantscheff, W. I. Chan, S. Robertson, C. W. Chung, C. Hopf, M. M. Savitski, C. Huthmacher, E. Gudgin, D. Lugo, S. Beinke, T. D. Chapman, E. J. Roberts, P. E. Soden, K. R. Auger, O. Mirguet, K. Doehner, R. Delwel, A. K. Burnett, P. Jeffrey, G. Drewes, K. Lee, B. J. P. Huntly, T. Kouzarides, Nature 2011, 478, 529-533.
18. O. Mirguet, Y. Lamotte, F. Donche, J. Toum, F. Gellibert, A. Bouillot, R. Gosmini, V. L. Nguyen, D. Delannee, J. Seal, F. Blandel, A. B. Boullay, E. Boursier, S. Martin, J. M. Brusq, G. Krysa, A. Riou, R. Tellier, A. Costaz, P. Huet, Y. Dudit, L. Trottet, J. Kirilovsky, E. Nicodeme, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2012, 22, 2963-2967.
19. J. Seal, Y. Lamotte, F. Donche, A. Bouillot, O. Mirguet, F. Gellibert, E. Nicodeme, G. Krysa, J. Kirilovsky, S. Beinke, S. McCleary, I. Rioja, P. Bamborough, C. W. Chung, L. Gordon, T. Lewis, A. L. Walker, L. Cutler, D. Lugo, D. M. Wilson, J. Witherington, K. Lee, R. K. Prinjha, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2012, 22, 2968-2972.
20. P. V. Fish, P. Filippakopoulos, G. Bish, P. E. Brennan, M. E. Bunnage, A. S. Cook, O. Fedorov, B. S. Gerstenberger, H. Jones, S. Knapp, B. Marsden, K. Nocka, D. R. Owen, M. Philpott, S. Picaud, M. J. Primiano, M. J. Ralph, N. Sciammetta, J. D. Trzupek, J. Med. Chem. 2012, 55, 9831-9837.
21. D. S. Hewings, M. Wang, M. Philpott, O. Fedorov, S. Uttarkar, P. Filippakopoulos, S. Picaud, C. Vuppusetty, B. Marsden, S. Knapp, S. J. Conway, T. D. Heightman, J. Med. Chem. 2011, 54, 6761-6770.
22. D. S. Hewings, O. Fedorov, P. Filippakopoulos, S. Martin, S. Picaud, A. Tumber, C. Wells, M. M. Olcina, K. Freeman, A. Gill, A. J. Ritchie, D. W. Sheppard, A. J. Russell, E. M. Hammond, S. Knapp, P. E. Brennan, S. J. Conway, J. Med. Chem. 2013, 56, 3217-3227.
23. G. Zhang, A. N. Plotnikov, E. Rusinova, T. Shen, K. Morohasshi, J. Joshua, L. Zeng, S. Mujtaba, M. Ohlmeyer, M. M. Zhou, J. Med. Chem. 2013, 56, 9251-9264.
24. K. G. McLure, E. M. Gesner, L. Tsujikawa, O. A. Kharenko, S. Attwell, E. Campeau, S. Wasiak, A. Stein, A. White, E. Fontano, R. K. Suto, N. C. Wong, G. S. Wagner, H. C. Hansen, P. R. Young, PLoS One 2013, 8, e 83190.
25. D. S. Hewings, T. P. C. Rooney, L. E. Jennings, D. A. Hay, C. J. Schofield, P. E. Brennan, S. Knapp, S. J. Conway, J. Med. Chem. 2012, 55, 9393-9413;
26. S. Furdas, L. Carlino, W. Sippl, M. Jung, MedChemComm 2012, 3, 123-134;
27. R. K. Prinjha, J. Witherington, K. Lee, Trends Pharmacol. Sci. 2012, 33, 146-153;
28. S. Knapp, H. Weinmann, ChemMedChem 2013, 8, 1885-1891;
29. R. F. Sweis, M. R. Michaelides, Annu. Rep. Med. Chem. 2013, 48, 185-199;
30. L. E. Jennings, A. R. Measures, B. G. Wilson, S. J. Conway, Future Med. Chem. 2014, 6, 179-204;
31. J. M. Garnier, P. P. Sharp, C. J. Burns, Expert Opin. Ther. Pat. 2014, 24, 185-199;
32. M. Brand, A. M. Measures, B. G. Wilson, W. A. Cortopassi, R. Alexander, M. Hoss, D. S. Hewings, T. P. C. Rooney, R. S. Paton, S. J. Conway, ACS Chem. Biol. 2015, 10, 22-39;
33. D. Gallenkamp, K. A. Gelato, B. Haendler, H. Weinmann, ChemMedChem 2014, 9, 438-464.
34. Bromosporine: www.thesgc.org/chemical-probes/bromosporine (accessed November 16, 2015).
35. O. Fedorov, H. Lingard, C. Wells, O. P. Monteiro, S. Picaud, T. Keates, C. Yapp, M. Philpott, S. J. Martin, M. I. Felletar, B. Marsden, P. Filippakopoulos, S. Müller, S. Knapp, P. E. Brennan, J. Med. Chem. 2014, 57, 462-476.
36. C. Caron, C. Lestrat, S. Marsal, E. Escoffier, S. Curtet, V. Virolle, P. Barbry, A. Debernardi, C. Brambilla, E. Brambilla, S. Rousseaux, S. Khochbin, Oncogene 2010, 29, 5171-5181.
37. L. R. Vidler, N. Brown, S. Knapp, S. Hoelder, J. Med. Chem. 2012, 55, 7346-7359.
38. M. J. Harner, B. A. Chauder, J. Phan, S. W. Fesik, J. Med. Chem. 2014, 57, 9687-9692.
39. A. Chaikuad, A. M. Petros, O. Fedorov, J. Xu, S. Knapp, MedChemComm 2014, 5, 1843-1848.
40. E. H. Demont, C. W. Chung, R. C. Furze, P. Grandi, A. M. Michon, C. Wellaway, N. Barrett, A. M. Bridges, P. D. Craggs, H. Diallo, D. P. Dixon, C. Douault, A. J. Emmons, E. J. Jones, B. V. Karamshi, K. Locke, D. J. Mitchell, B. H. Mouzon, R. K. Prinjha, A. D. Roberts, R. J. Sheppard, R. J. Watson, P. Bamborough, J. Med. Chem. 2015, 58, 5649-5673.
41. P. Bamborough, C. W. Chung, R. C. Furze, P. Grandi, A. M. Michon, R. J. Sheppard, H. Barnett, H. Diallo, D. P. Dixon, C. Douault, E. J. Jones, B. V. Karamshi, D. J. Mitchell, R. K. Prinjha, C. Rau, R. J. Sheppard, R. J. Watson, T. Werner, E. H. Demont, J. Med. Chem. 2015, 58, 6151-6178.
42. BROMOscan: www.discoverx.com/services/drug-discovery-development-services/epigenetic-profiling/bromoscan (accessed November 16, 2015).
43. L. Gu, S. C. Frommel, C. C. Oakes, R. Simon, K. Grupp, C. Y. Gerig, D. Bär, M. D. Robinson, C. Baer, M. Weiss, Z. Gu, M. Schapira, R. Kuner, H. Sültmann, M. Provenzano, ICGC Project on Early Onset Prostate Cancer, M. L. Yaspo, B. Brors, J. Korbel, T. Schlomm, G. Sauter, R. Eils, C. Plass, R. Santoro, Nat. Genet. 2015, 47, 22-30.
44. F. M. Ferguson, O. Fedorov, A. Chaikaud, M. Philpott, J. R. C. Muniz, I. Felletar, F. von Delft, T. Heightman, S. Knapp, C. Abell, A. Ciulli, J. Med. Chem. 2013, 56, 10183-10187.
45. P. Chen, A. Chaikuad, P. Bamborough, M. Bantscheff, C. Bountra, C. W. Chung, O. Fedorov, P. Grandi, D. Jung, R. Lesniak, M. Lindon, S. Müller, M. Philpott, R. Prinjha, C. Rogers, C. Selenski, C. Tallant, T. Werner, T. M. Willson, S. Knapp, D. H. Drewry, J. Med. Chem. 2015, DOI: 10.1021/acs.jmedchem.5b00209.
46. C. W. Chung, A. W. Dean, J. M. Woolven, P. Bamborough, J. Med. Chem. 2012, 55, 576-586.
47. M. Philpott, C. M. Rogers, C. Yapp, C. Wells, J.-P. Lambert, C. Strain-Damerell, N. A. Burgess-Brown, A.-C. Gingras, S. Knapp, S. Müller, Epigenet. Chromatin 2014, 7, 14.
48. L. Drouin, S. McGrath, L. R. Vidler, A. Chaikuad, O. Monteiro, C. Tallant, M. Philpott, C. Rogers, O. Fedorov, M. Liu, W. Akhtar, A. Hayes, F. Raynaud, S. Müller, S. Knapp, S. Hoelder, J. Med. Chem. 2015, 58, 2553-2559.
49. L. Guetzoyan, R. J. Ingham, N. Nikbin, J. Rossignol, M. Wolling, M. Baumert, N. A. Burgess-Brown, C. M. Strain-Damerell, L. Shrestha, P. E. Brennan, O. Fedorov, S. Knapp, S. V. Ley, MedChemComm 2014, 5, 540-546.
50. S. Picaud, M. Strocchia, S. Terracciano, G. Lauro, J. Mendez, D. L. Daniels, R. Ricco, G. Bifulco, I. Bruno, P. Fillipakopoulos, J. Med. Chem. 2015, 58, 2718-2736.
51. T. Machleidt, C. C. Woodroofe, M. K. Schwinn, J. Méndez, M. B. Robers, K. Zimmerman, P. Otto, D. L. Daniels, T. A. Kirkland, K. V. Wood, ACS Chem. Biol. 2015, 10, 1797-1804.
52. N. H. Theodoulou, P. Bamborough, A. J. Bannister, I. Becher, R. A. Bit, K. H. Che, C. W. Chung, A. Dittmann, G. Drewes, D. H. Drewry, L. Gordon, P Grandi, M. Leveridge, M. Lindon, A. M. Michon, J. Molnar, S. C. Robson, N. C. O. Tomkinson, T. Kouzarides, R. K. Prinjha, P. G. Humphreys, J. Med. Chem. 2015, DOI: 10.1021/acs.jmedchem.5b00256.
53. T. Werner, I. Becher, G. Sweetman, C. Doce, M. M. Savitski, M. Bantscheff, Anal. Chem. 2012, 84, 7188-7194.
54. M. Bantscheff, D. Eberhard, Y. Abraham, S. Bastuck, M. Boesche, S. Hobson, T. Mathieson, J. Perrin, M. Raida, C. Rau, V. Reader, G. Sweetman, A. Bauer, T. Bouwmeester, C. Hopf, U. Kruse, G. Neubauer, N. Ramsden, J. Rick, B. Kuster, G. Drewes, Nat. Biotechnol. 2007, 25, 1035-1044.
55. P. G. K. Clark, L. C. C. Vieira, C. Tallant, O. Fedorov, D. C. Singleton, C. M. Rogers, O. P. Monteiro, J. M. Bennett, R. Baronio, S. Müller, D. L. Daniels, J. Méndez, S. Knapp, P. E. Brennan, D. J. Dixon, Angew. Chem. Int. Ed. 2015, 54, 6217-6221;
56. Angew. Chem. 2015, 127, 6315-6319.
57. BI-9564: A chemical probe for BRD9 and BRD7. www.thesgc.org/chemical-probes/BI-9564 (accessed June 18, 2015).
58. D. A. Hay, C. M. Rogers, O. Fedorov, C. Tallant, S. Martin, O. P. Monteiro, S. Müller, S. Knapp, C. J. Schofield, P. E. Brennan, MedChemComm 2015, 6, 1381-1386.
59. M. Ullah, N. Pelletier, L. Xiao, S. P. Zhao, K. Wang, C. Degerny, S. Tahmasebi, C. Cayrou, Y. Doyon, S. L. Goh, N. Champagne, J. Cote, X. J. Yang, Mol. Cell. Biol. 2008, 28, 6828-6843.
60. OF-1: A chemical probe for BRPF bromodomains. www.thesgc.org/chemical-probes/OF-1 (accessed November 16, 2015).
61. E. H. Demont, P. Bamborough, C. W. Chung, P. D. Craggs, D. Fallon, L. J. Gordon, P. Grandi, C. I. Hobbs, J. Hussain, E. J. Jones, A. Le Gall, A. M. Michon, D. J. Mitchell, R. K. Prinjha, A. D. Roberts, R. J. Sheppard, R. Watson, ACS Med. Chem. Lett. 2014, 5, 1190-1195.
62. PFI-4: A chemical probe for BRPF1B. www.thesgc.org/chemical-probes/PFI-4 (accessed November 16, 2015).
63. NI-57: A chemical probe for BRPF bromodomains. www.thesgc.org/chemical-probes/NI-57 (accessed November 16, 2015).
64. S. Mujtaba, Y. He, L. Zeng, S. Yan, O. Plotnikova, Sachchidanand, R. Sanchez, N. J. Zeleznik-Le, Z. Ronai, M. M. Zhou, Mol. Cell 2004, 13, 251-263.
65. Sachchidanand, L. Resnick-Silverman, S. Yan, S. Mutjaba, W.-J. Liu, L. Zeng, J. J. Manfredi, M. M. Zhou, Chem. Biol. 2006, 13, 81-90.
66. G. Gerona-Navarro, Y. Rodriguez-Fernandez, S. Mujtaba, J. Patel, L. Zeng, A. N. Plotnikov, R. Osman, M. M. Zhou, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 2040-2043.
67. J. C. Borah, S. Mujtaba, I. Karakikes, L. Zeng, M. Muller, J. Patel, N. Moshkina, K. Morohashi, W. Zhang, G. Gerona-Navarro, R. J. Hajjar, M. M. Zhou, Chem. Biol. 2011, 18, 531-541.
68. S. Picaud, O. Fedorov, A. Thanasopoulou, K. Leonards, K. Jones, J. Meier, H. Olzscha, O. Monteiro, S. Martin, M. Philpott, A. Tumber, P. Filippakopoulos, C. Yapp, C. Wells, K. Hing Che, A. Bannister, S. Robson, U. Kumar, N. Parr, K. Lee, D. Lugo, P. Jeffrey, S. Taylor, M. L. Vecellio, C. Bountra, P. Brennan, A. O'Mahony, S. Velichko, S. Muller, D. Hay, D. L. Daniels, M. Urh, N. B. La Thangue, T. Kouzarides, R. K. Prinjha, J. Schwaller, S. Knapp, Cancer Res. 2015, 75, 5106-5119.
69. D. A. Hay, O. Fedorov, S. Martin, D. C. Singleton, C. Tallant, C. Wells, S. Picaud, M. Philpott, O. P. Monteiro, C. M. Rogers, S. J. Conway, T. P. C. Rooney, A. Tumber, C. Yapp, P. Filippakopoulos, M. E. Bunnage, S. Müller, S. Knapp, C. J. Schofield, P. E. Brennan, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 9308-9319.
70. T. P. C. Rooney, P. Filippakopoulos, O. Fedorov, S. Picaud, W. A. Cortopassi, D. A. Hay, S. Martin, A. Tumber, C. M. Rogers, M. Philpott, M. Wang, A. L. Thompson, T. D. Heightman, D. C. Pryde, A. Cook, R. S. Paton, S. Müller, S. Knapp, P. E. Brennan, S. J. Conway, Angew. Chem. Int. Ed. 2014, 53, 6126-6130;
71. Angew. Chem. 2014, 126, 6240-6244.
72. A. Unzue, M. Xu, J. Dong, L. Wiedmer, D. Spiliopoulos, A. Caflisch, C. Nevado J. Med. Chem. 2015, DOI: 10.1021/acs.jmedchem.5b00172.
73. E. L. Piatnitski Chekler, J. A. Pellegrino, T. A. Lanz, R. A. Denny, A. C. Flick, J. Coe, J. Langille, A. Basak, S. Liu, I. A. Stock, P. Sahasrabudhe, P. D. Bonin, K. Lee, M. T. Pletcher, L. H. Jones, Chem. Biol. 2015, 22, 1588-1596.
74. S. Mujtaba, Y. He, L. Zeng, A. Farooq, J. E. Carlson, M. Ott, E. Verdin, M. M. Zhou, Mol. Cell 2002, 9, 575-586.
75. L. Zeng, J. Li, M. Muller, S. Yan, S. Mujtaba, C. Pan, Z. Wang, M. M. Zhou, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 2376-2377.
76. P. P. Medina, J. Carretero, M. F. Fraga, M. Esteller, D. Sidransky, M. Sanchez-Cespedes, Genes Chromosomes Cancer 2004, 41, 170-177.
77. O. Fedorov, J. Castex, C. Tallant, D. R. Owen, S. Martin, M. Aldeghi, O. Monteiro, P. Filippakopoulos, S. Picaud, J. D. Trzupek, B. S. Gerstenberger, C. Bountra, D. Willmann, C. Wells, M. Philpott, C. Rogers, P. C. Biggin, P. E. Brennan, M. E. Bunnage, R. Schüle, T. Günther, S. Knapp, S. Müller, Science Advances 2015, 1, e 1500723.
78. B. Vangamudi, T. A. Paul, P. K. Shah, M. Kost-Alimova, L. Nottebaum, X. Shi, Y. Zhan, E. Leo, H. S. Mahadeshwar, A. Protopopov, A. Futreal, T. N. Tieu, M. Peoples, T. P. Heffernan, J. R. Marszalek, C. Toniatti, A. Petrocchi, D. Verhelle, D. R. Owen, G. Draetta, P. Jones, W. S. Palmer, S. Sharma, J. N. Andersen, Cancer Res. 2015, 75, 3865-3878.
79. M. R. McKeown, D. L. Shaw, H. Fu, S. Liu, X. Xu, J. J. Marineau, Y. Huang, X. Zhang, D. L. Buckley, A. Kadam, Z. Zhang, S. C. Blacklow, J. Qi, W. Zhang, J. E. Bradner, J. Med. Chem. 2014, 57, 9019-9027.
80. J. M. Bennett, O. Fedorov, C. Tallant, O. P. Monteiro, J. Meier, V. Gamble, P. Savitski, G. A. Nunez-Alonso, B. Haendler, C. Rogers, P. E. Brennan, S. Müller, S. Knapp, J. Med. Chem. 2015, DOI: 10.1021/acs.jmedchem.5b00458.
81. W. S. Palmer, G. Poncet-Montange, G. Liu, A. Petrocchi, N. Reyna, G. Subramanian, J. Theroff, A. Yau, M. Kost-Alimova, J. P. Bardenhagen, E. Leo, H. E. Shepard, T. N. Tieu, X. Shi, Y. Zhan, S. Zhao. G. Draetta, C. Toniatti, P. Jones, M. G. Do, J. N. Anderson, J. Med. Chem. 2015, DOI: 10.1021/acs.jmedchem.5b00405.
82. R. F. Sweis, ACS Med. Chem. Lett. 2015, 6, 618-621.