Fusogenic Reactive Oxygen Species Triggered Charge-Reversal Vector for Effective Gene Delivery

Advanced Materials

Volumn 28, Issue 9, 2016, Pages 1743-1752

  Liu, Xin ^a,b   Xiang, Jiajia ^a   Zhu, Dingcheng ^a   Jiang, Liming ^b   Zhou, Zhuxian ^a   Tang, Jianbin ^a   Liu, Xiangrui ^a   Huang, Yongzhuo ^c   Shen, Youqing ^a  

^a ZHEJIANG UNIVERSITY   (China)

^b ZHEJIANG UNIVERSITY   (China)

^c SHANGHAI INSTITUTE OF MATERIA MEDICA   (China)

Author keywords

charge reversal polymers; fusogenic lipid vectors; gene delivery; phenylboronic acid (PBA); ROS responsive

Indexed keywords

CYTOLOGY; DYES; GENE TRANSFER; GENES; POLYMERS;

CATIONIC POLYMERS; CHARGE REVERSAL; GENE DELIVERY; INHIBITION OF TUMOR GROWTH; NEGATIVELY CHARGED; PHENYLBORONIC ACIDS; REACTIVE OXYGEN SPECIES; ROS-RESPONSIVE;

VECTORS;

DNA; DRUG CARRIER; POLYMER; REACTIVE OXYGEN METABOLITE;

CHEMISTRY; CONFORMATION; GENE TRANSFER; GENETICS; HUMAN; INTRACELLULAR SPACE; METABOLISM; MOLECULAR MODEL; OXIDATION REDUCTION REACTION; TRANSPORT AT THE CELLULAR LEVEL; TUMOR CELL LINE;

BIOLOGICAL TRANSPORT; CELL LINE, TUMOR; DNA; DRUG CARRIERS; GENE TRANSFER TECHNIQUES; HUMANS; INTRACELLULAR SPACE; MODELS, MOLECULAR; NUCLEIC ACID CONFORMATION; OXIDATION-REDUCTION; POLYMERS; REACTIVE OXYGEN SPECIES;

EID: 84959546425     PISSN: 09359648     EISSN: 15214095     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/adma.201504288     Document Type: Article

References (83)

1. a) L. Naldini, U. Blomer, P. Gallay, D. Ory, R. Mulligan, F. H. Gage, I. M. Verma, D. Trono, Science 1996, 272, 263;
2. b) H. Farmer, N. McCabe, C. J. Lord, A. N. J. Tutt, D. A. Johnson, T. B. Richardson, M. Santarosa, K. J. Dillon, I. Hickson, C. Knights, N. M. B. Martin, S. P. Jackson, G. C. M. Smith, A. Ashworth, Nature 2005, 434, 917;
3. c) H. Yin, R. L. Kanasty, A. A. Eltoukhy, A. J. Vegas, J. R. Dorkin, D. G. Anderson, Nat. Rev. Genet. 2014, 15, 541;
4. d) C. J. Cheng, R. Bahal, I. A. Babar, Z. Pincus, F. Barrera, C. Liu, A. Svoronos, D. T. Braddock, P. M. Glazer, D. M. Engelman, W. M. Saltzman, F. J. Slack, Nature 2015, 518, 107;
5. e) C. Sheridan, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 569.
6. a) M. A. Mintzer, E. E. Simanek, Chem. Rev. 2009, 109, 259;
7. b) R. Kanasty, J. R. Dorkin, A. Vegas, D. Anderson, Nat. Mater. 2013, 12, 967;
8. c) J. E. Dahlman, C. Barnes, O. F. Khan, A. Thiriot, S. Jhunjunwala, T. E. Shaw, Y. P. Xing, H. B. Sager, G. Sahay, L. Speciner, A. Bader, R. L. Bogorad, H. Yin, T. Racie, Y. Z. Dong, S. Jiang, D. Seedorf, A. Dave, K. S. Sandhu, M. J. Webber, T. Novobrantseva, V. M. Ruda, A. K. R. Lytton-Jean, C. G. Levins, B. Kalish, D. K. Mudge, M. Perez, L. Abezgauz, P. Dutta, L. Smith, K. Charisse, M. W. Kieran, K. Fitzgerald, M. Nahrendorf, D. Danino, R. M. Tuder, U. H. von Andrian, A. Akinc, D. Panigrahy, A. Schroeder, V. Koteliansky, R. Langer, D. G. Anderson, Nat. Nanotechnol. 2014, 9, 648.
9. a) A. Akinc, D. M. Lynn, D. G. Anderson, R. Langer, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 5316;
10. b) J. J. Green, R. Langer, D. G. Anderson, Acc. Chem. Res. 2008, 41, 749;
11. c) Y. Z. Dong, A. A. Eltoukhy, C. A. Alabi, O. F. Khan, O. Veiseh, J. R. Dorkin, S. Sirirungruang, H. Yin, B. C. Tang, J. M. Pelet, D. L. Chen, Z. Gu, Y. Xue, R. Langer, D. G. Anderson, Adv. Healthcare Mater. 2014, 3, 1392;
12. d) K. A. Whitehead, J. R. Dorkin, A. J. Vegas, P. H. Chang, O. Veiseh, J. Matthews, O. S. Fenton, Y. L. Zhang, K. T. Olejnik, V. Yesilyurt, D. L. Chen, S. Barros, B. Klebanov, T. Novobrantseva, R. Langer, D. G. Anderson, Nat. Commun. 2014, 5, 4277.
13. a) P. Xu, S. Li, Q. Li, E.A. Van.Kirk, J. Ren, W.J. Murdoch, Z. Zhang, M. Radosz, Y. Shen, Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 1260;
14. b) H. Y. Kuchelmeister, S. Karczewski, A. Gutschmidt, S. Knauer, C. Schmuck, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 14016;
15. c) M. M. Wang, H. M. Liu, L. Li, Y. Y. Cheng, Nat. Commun. 2014, 5, 3053.
16. a) P. S. Xu, G. K. Quick, Y. Yeo, Biomaterials 2009, 30, 5834;
17. b) C. Xu, M. Sui, J. Tang, Y. Shen, Chin. J. Polym. Sci. 2011, 29, 274;
18. c) Y. He, Y. Nie, G. Cheng, L. Xie, Y. Shen, Z. Gu, Adv. Mater. 2014, 26, 1534;
19. d) Y. Li, H. Tian, J. Ding, L. Lin, J. Chen, S. Gao, X. S. Chen, Adv. Healthcare Mater. 2015, 4, 1369;
20. e) H. Z. Jia, W. Zhang, X. L. Wang, B. Yang, W. H. Chen, S. Chen, G. Chen, Y. F. Zhao, R. X. Zhuo, J. Feng, X. Z. Zhang, Biomater. Sci. 2015, 3, 1066.
21. a) G. Sahay, W. Querbes, C. Alabi, A. Eltoukhy, S. Sarkar, C. Zurenko, E. Karagiannis, K. Love, D. Chen, R. Zoncu, Y. Buganim, A. Schroeder, R. Langer, D. G. Anderson, Nat. Biotechnol. 2013, 31, 653;
22. b) Z. U. Rehman, D. Hoekstra, I. S. Zuhorn, ACS Nano 2013, 7, 3767.
23. a) R. Weissleder, K. Kelly, E. Y. Sun, T. Shtatland, L. Josephson, Nat. Biotechnol. 2005, 23, 1418;
24. b) J. J. Green, E. Chiu, E. S. Leshchiner, J. Shi, R. Langer, D. G. Anderson, Nano Lett. 2007, 7, 874;
25. c) J. G. Li, X. S. Yu, Y. Wang, Y. Y. Yuan, H. Xiao, D. Cheng, X. T. Shuai, Adv. Mater. 2014, 26, 8217;
26. d) H. Ragelle, S. Colombo, V. Pourcelle, K. Vanvarenberg, G. Vandermeulen, C. Bouzin, J. Marchand-Brynaert, O. Feron, C. Foged, V. Preat, J. Controlled Release 2015, 211, 1;
27. e) J. Conde, C. C. Bao, Y. Q. Tan, D. X. Cui, E. R. Edelman, H. S. Azevedo, H. J. Byrne, N. Artzi, F. R. Tian, Adv. Funct. Mater. 2015, 25, 4183.
28. a) J. Zabner, A. J. Fasbender, T. Moninger, K. A. Poellinger, M. J. Welsh, J. Biol. Chem. 1995, 270, 18997;
29. b) H. Pollard, J. S. Remy, G. Loussouarn, S. Demolombe, J. P. Behr, D. Escande, J. Biol. Chem. 1998, 273, 7507.
30. a) G. Byk, B. Wetzer, M. Frederic, C. Dubertret, B. Pitard, G. Jaslin, D. Scherman, J. Med. Chem. 2000, 43, 4377;
31. b) R. A. Jones, C. Y. Cheung, F. E. Black, J. K. Zia, P. S. Stayton, A. S. Hoffman, M. R. Wilson, Biochem. J. 2003, 372, 65;
32. c) M. Bikram, C. H. Ahn, S. Y. Chae, M. Y. Lee, J. W. Yockman, S. W. Kim, Macromolecules 2004, 37, 1903;
33. d) H. Lomas, I. Canton, S. MacNeil, J. Du, S. P. Armes, A. J. Ryan, A. L. Lewis, G. Battaglia, Adv. Mater. 2007, 19, 4238;
34. e) X. A. Jiang, Y. R. Zheng, H. H. Chen, K. W. Leong, T. H. Wang, H. Q. Mao, Adv. Mater. 2010, 22, 2556;
35. f) X. X. Zhang, C. A. H. Prata, J. A. Berlin, T. J. McIntosh, P. Barthelemy, M. W. Grinstaff, Bioconjugate Chem. 2011, 22, 690;
36. g) S. J. Tseng, Z. X. Liao, S. H. Kao, Y. F. Zeng, K. Y. Huang, H. J. Li, C. L. Yang, Y. F. Deng, C. F. Huang, S. C. Yang, P. C. Yang, I. M. Kempson, Nat. Commun. 2015, 6, 6456;
37. h) S. J. Park, W. Park, K. Na, Adv. Funct. Mater. 2015, 25, 3472.
38. J. Zhou, J. Liu, C. J. Cheng, T. R. Patel, C. E. Weller, J. M. Piepmeier, Z. Jiang, W. M. Saltzman, Nat. Mater. 2012, 11, 82.
39. A. Gopin, N. Pessah, M. Shamis, C. Rader, D. Shabat, Angew. Chem. Int. Ed. 2003, 42, 327.
40. a) M. T. Epperson, C. E. Hadden, T. G. Waddell, J. Org. Chem. 1995, 60, 8113;
41. b) N. P. Truong, W. Y. Gu, I. Prasadam, Z. F. Jia, R. Crawford, Y. Xiao, M. J. Monteiro, Nat. Commun. 2013, 4, 1902;
42. c) P. Cotanda, D. B. Wright, M. Tyler, R. K. O'Reilly, J. Polym. Sci. Polym. Chem. 2013, 51, 3333.
43. a) D. Trachootham, J. Alexandre, P. Huang, Nat. Rev. Drug Discov. 2009, 8, 579;
44. b) Y. Kuang, K. Balakrishnan, V. Gandhi, X. Peng, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19278.
45. a) K. E. Broaders, S. Grandhe, J. M. Frechet, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 756;
46. b) C. C. Song, R. Ji, F. S. Du, Z. C. Li, Macromolecules 2013, 46, 8416.
47. a) E. W. Miller, A. E. Albers, A. Pralle, E. Y. Isacoff, C. J. Chang, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 16652;
48. b) B. C. Dickinson, C. J. Chang, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 9638;
49. c) D. Srikun, E. W. Miller, D. W. Domaille, C. J. Chang, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 4596;
50. d) X. Sun, Q. Xu, G. Kim, S. E. Flower, J. P. Lowe, J. Yoon, J. S. Fossey, X. Qian, S. D. Bull, T. D. James, Chem. Sci. 2014, 5, 3368.
51. a) A. Matsumoto, N. Sato, K. Kataoka, Y. Miyahara, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 12022;
52. b) A. Matsumoto, H. Cabral, N. Sato, K. Kataoka, Y. Miyahara, Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 5494;
53. c) S. Deshayes, H. Cabral, T. Ishii, Y. Miura, S. Kobayashi, T. Yamashita, A. Matsumoto, Y. Miyahara, N. Nishiyama, K. Kataoka, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 15501.
54. a) M. Piest, J. F. Engbersen, J. Controlled Release 2011, 155, 331;
55. b) M. Naito, T. Ishii, A. Matsumoto, K. Miyata, Y. Miyahara, K. Kataoka, Angew. Chem. Int. Ed. 2012, 51, 10751.
56. a) J. Wang, W. Wu, Y. Zhang, X. Wang, H. Qian, B. Liu, X. Jiang, Biomaterials 2014, 35, 866;
57. b) J. Y. Lee, S. J. Chung, H. J. Cho, D. D. Kim, Adv. Funct. Mater. 2015, 25, 3705.
58. a) S. G. Peisajovich, Y. Shai, Biochim. Biophys. Acta 2003, 1614, 122;
59. b) S. A. Connolly, R. A. Lamb, Virology 2006, 355, 203.
60. C. Arigita, N. J. Zuidam, D. J. Crommelin, W. E. Hennink, Pharm. Res. 1999, 16, 1534.
61. a) Y. Li, M. A. Trush, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1998, 253, 295;
62. b) W. Yan, W. Chen, L. Huang, J. Controlled Release 2008, 130, 22.
63. M. Piest, M. Ankone, J. F. J. Engbersen, J. Controlled Release 2013, 169, 266.
64. N. Murthy, J. R. Robichaud, D. A. Tirrell, P. S. Stayton, A. S. Hoffman, J. Controlled Release 1999, 61, 137.
65. a) H. Otsuka, Y. Nagasaki, K. Kataoka, Adv. Drug Deliv. Rev. 2003, 55, 403;
66. b) B. Romberg, W. E. Hennink, G. Storm, Pharm. Res. 2008, 25, 55;
67. c) F. M. Kievit, O. Veiseh, N. Bhattarai, C. Fang, J. W. Gunn, D. Lee, R. G. Ellenbogen, J. M. Olson, M. Q. Zhang, Adv. Funct. Mater. 2009, 19, 2244;
68. d) S. Essex, G. Navarro, P. Sabhachandani, A. Chordia, M. Trivedi, S. Movassaghian, V. P. Torchilin, Gene Ther. 2015, 22, 257.
69. a) K. Kogure, R. Moriguchi, K. Sasaki, M. Ueno, S. Futaki, H. Harashima, J. Controlled Release 2004, 98, 317;
70. b) H. Hatakeyama, H. Akita, H. Harashima, Adv. Drug Deliv. Rev. 2011, 63, 152.
71. J. Xie, C. Xu, N. Kohler, Y. Hou, S. Sun, Adv. Mater. 2007, 19, 3163.
72. X. M. Zhang, Z. Y. Li, X. B. Yuan, Z. D. Cui, X. J. Yang, Appl. Surf. Sci. 2013, 284, 732.
73. a) K. N. Sugahara, T. Teesalu, P. P. Karmali, V. R. Kotamraju, L. Agemy, O. M. Girard, D. Hanahan, R. F. Mattrey, E. Ruoslahti, Cancer Cell 2009, 16, 510;
74. b) K. N. Sugahara, T. Teesalu, P. P. Karmali, V. R. Kotamraju, L. Agemy, D. R. Greenwald, E. Ruoslahti, Science 2010, 328, 1031;
75. c) T. Wei, J. Liu, H. Ma, Q. Cheng, Y. Huang, J. Zhao, S. Huo, X. Xue, Z. Liang, X. J. Liang, Nano Lett. 2013, 13, 2528.
76. Q. Sun, X. Sun, X. Ma, Z. Zhou, E. Jin, B. Zhang, Y. Shen, E. A. Van Kirk, W. J. Murdoch, J. R. Lott, T. P. Lodge, M. Radosz, Y. Zhao, Adv. Mater. 2014, 26, 7615.
77. a) E. S. Scott, J. W. Wiseman, M. J. Evans, W. H. Colledge, J. Gene Med. 2001, 3, 125;
78. b) M. F. M. Mustapa, S. M. Grosse, L. Kudsiova, M. Elbs, E. A. Raiber, J. B. Wong, A. P. R. Brain, H. E. J. Armer, A. Warley, M. Keppler, T. Ng, M. J. Lawrence, S. L. Hart, H. C. Hailes, A. B. Tabor, Bioconjugate Chem. 2009, 20, 518;
79. c) Y. Nie, M. Gunther, Z. W. Gu, E. Wagner, Biomaterials 2011, 32, 858.
80. H. Akita, A. Kudo, A. Minoura, M. Yamaguti, I. A. Khalil, R. Moriguchi, T. Masuda, R. Danev, K. Nagayama, K. Kogure, H. Harashima, Biomaterials 2009, 30, 2940.
81. a) S. Kagawa, C. He, J. Gu, P. Koch, S. J. Rha, J. A. Roth, S. A. Curley, L. C. Stephens, B. L. Fang, Cancer Res. 2001, 61, 3330;
82. b) H. Matsubara, Y. Mizutani, F. Hongo, H. Nakanishi, Y. Kimura, S. Ushijima, A. Kawauchi, T. Tamura, T. Sakata, T. Miki, Mol. Cancer Ther. 2006, 5, 2165.
83. E. Jin, B. Zhang, X. Sun, Z. Zhou, X. Ma, Q. Sun, J. Tang, Y. Shen, E. Van Kirk, W. J. Murdoch, M. Radosz, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 933.