Solution Structure of a Nonribosomal Peptide Synthetase Carrier Protein Loaded with Its Substrate Reveals Transient, Well-Defined Contacts

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 37, 2015, Pages 12100-12109

  Goodrich, Andrew C ^a   Harden, Bradley J ^a   Frueh, Dominique P ^a  

^a JOHNS HOPKINS UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOSYNTHESIS; ENZYMES; PEPTIDES; PROTEINS;

CONFORMATIONAL CHANGE; DOMAIN INTERACTIONS; MICROBIAL ENZYMES; NONRIBOSOMAL PEPTIDE SYNTHETASES; SOLUTION STRUCTURES; STRUCTURAL INFORMATION; SUBSTRATE LOADING; TRANSIENT INTERACTIONS;

SUBSTRATES;

CARRIER PROTEIN; NONRIBOSOMAL PEPTIDE SYNTHETASE; THIOESTER; ACYL CARRIER PROTEIN; HOLOENZYME; PEPTIDE SYNTHASE; SALICYLIC ACID; SOLUTION AND SOLUBILITY;

ARTICLE; ENZYME SUBSTRATE; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN BINDING; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN STRUCTURE; PROTEIN SYNTHESIS; CHEMISTRY; ENZYME ACTIVE SITE; METABOLISM; MOLECULAR MODEL; SOLUTION AND SOLUBILITY;

ACYL CARRIER PROTEIN; CATALYTIC DOMAIN; HOLOENZYMES; MODELS, MOLECULAR; PEPTIDE SYNTHASES; SALICYLIC ACID; SOLUTIONS;

EID: 84942288055     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b07772     Document Type: Article

References (84)

1. Khosla, C. Chem. Rev. 1997, 97, 2577 10.1021/cr960027u
2. Jenni, S.; Leibundgut, M.; Maier, T.; Ban, N. Science 2006, 311, 1263 10.1126/science.1123251
3. Jenni, S.; Leibundgut, M.; Boehringer, D.; Frick, C.; Mikolasek, B.; Ban, N. Science 2007, 316, 254 10.1126/science.1138248
4. Leibundgut, M.; Jenni, S.; Frick, C.; Ban, N. Science 2007, 316, 288 10.1126/science.1138249
5. Khosla, C. J. Org. Chem. 2009, 74, 6416 10.1021/jo9012089
6. Khosla, C.; Kapur, S.; Cane, D. E. Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 13, 135 10.1016/j.cbpa.2008.12.018
7. Dutta, S.; Whicher, J. R.; Hansen, D. A.; Hale, W. A.; Chemler, J. A.; Congdon, G. R.; Narayan, A. R.; Hakansson, K.; Sherman, D. H.; Smith, J. L.; Skiniotis, G. Nature 2014, 510, 512 10.1038/nature13423
8. Whicher, J. R.; Dutta, S.; Hansen, D. A.; Hale, W. A.; Chemler, J. A.; Dosey, A. M.; Narayan, A. R.; Hakansson, K.; Sherman, D. H.; Smith, J. L.; Skiniotis, G. Nature 2014, 510, 560 10.1038/nature13409
9. Smith, J. L.; Skiniotis, G.; Sherman, D. H. Curr. Opin. Struct. Biol. 2015, 31, 9 10.1016/j.sbi.2015.02.014
10. Mootz, H. D.; Schwarzer, D.; Marahiel, M. A. ChemBioChem 2002, 3, 490 10.1002/1439-7633(20020603)3:6<490::AID-CBIC490>3.0.CO;2-N
11. Finking, R.; Marahiel, M. A. Annu. Rev. Microbiol. 2004, 58, 453 10.1146/annurev.micro.58.030603.123615
12. Samel, S. A.; Schoenafinger, G.; Knappe, T. A.; Marahiel, M. A.; Essen, L. O. Structure 2007, 15, 781 10.1016/j.str.2007.05.008
13. Lambalot, R. H.; Gehring, A. M.; Flugel, R. S.; Zuber, P.; LaCelle, M.; Marahiel, M. A.; Reid, R.; Khosla, C.; Walsh, C. T. Chem. Biol. 1996, 3, 923 10.1016/S1074-5521(96)90181-7
14. Frueh, D. P.; Arthanari, H.; Koglin, A.; Vosburg, D. A.; Bennett, A. E.; Walsh, C. T.; Wagner, G. Nature 2008, 454, 903 10.1038/nature07162
15. Tanovic, A.; Samel, S. A.; Essen, L. O.; Marahiel, M. A. Science 2008, 321, 659 10.1126/science.1159850
16. Yonus, H.; Neumann, P.; Zimmermann, S.; May, J. J.; Marahiel, M. A.; Stubbs, M. T. J. Biol. Chem. 2008, 283, 32484 10.1074/jbc.M800557200
17. Gulick, A. M. ACS Chem. Biol. 2009, 4, 811 10.1021/cb900156h
18. Strieker, M.; Tanovic, A.; Marahiel, M. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 234 10.1016/j.sbi.2010.01.009
19. Sundlov, J. A.; Shi, C.; Wilson, D. J.; Aldrich, C. C.; Gulick, A. M. Chem. Biol. 2012, 19, 188 10.1016/j.chembiol.2011.11.013
20. Weber, T.; Baumgartner, R.; Renner, C.; Marahiel, M. A.; Holak, T. A. Structure 2000, 8, 407 10.1016/S0969-2126(00)00120-9
21. Drake, E. J.; Nicolai, D. A.; Gulick, A. M. Chem. Biol. 2006, 13, 409 10.1016/j.chembiol.2006.02.005
22. Koglin, A.; Mofid, M. R.; Lohr, F.; Schafer, B.; Rogov, V. V.; Blum, M. M.; Mittag, T.; Marahiel, M. A.; Bernhard, F.; Dötsch, V. Science 2006, 312, 273 10.1126/science.1122928
23. Mitchell, C. A.; Shi, C.; Aldrich, C. C.; Gulick, A. M. Biochemistry 2012, 51, 3252 10.1021/bi300112e
24. Allen, C. L.; Gulick, A. M. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2014, 70, 1718 10.1107/S1399004714008311
25. Haslinger, K.; Brieke, C.; Uhlmann, S.; Sieverling, L.; Sussmuth, R. D.; Cryle, M. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 8518 10.1002/anie.201404977
26. Lohman, J. R.; Ma, M.; Cuff, M. E.; Bigelow, L.; Bearden, J.; Babnigg, G.; Joachimiak, A.; Phillips, G. N., Jr.; Shen, B. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2014, 82, 1210 10.1002/prot.24485
27. Haslinger, K.; Redfield, C.; Cryle, M. J. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2015, 83, 711 10.1002/prot.24758
28. Liu, Y.; Zheng, T.; Bruner, S. D. Chem. Biol. 2011, 18, 1482 10.1016/j.chembiol.2011.09.018
29. Goodrich, A. C.; Frueh, D. P. Biochemistry 2015, 54, 1154 10.1021/bi501433r
30. Gehring, A. M.; DeMoll, E.; Fetherston, J. D.; Mori, I.; Mayhew, G. F.; Blattner, F. R.; Walsh, C. T.; Perry, R. D. Chem. Biol. 1998, 5, 573 10.1016/S1074-5521(98)90115-6
31. Gehring, A. M.; Mori, I.; Perry, R. D.; Walsh, C. T. Biochemistry 1998, 37, 11637 10.1021/bi9812571
32. Pelludat, C.; Rakin, A.; Jacobi, C. A.; Schubert, S.; Heesemann, J. J. Bacteriol. 1998, 180, 538
33. Keating, T. A.; Miller, D. A.; Walsh, C. T. Biochemistry 2000, 39, 4729 10.1021/bi992923g
34. Keating, T. A.; Suo, Z.; Ehmann, D. E.; Walsh, C. T. Biochemistry 2000, 39, 2297 10.1021/bi992341z
35. Suo, Z.; Tseng, C. C.; Walsh, C. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 99 10.1073/pnas.98.1.99
36. Miller, D. A.; Luo, L.; Hillson, N.; Keating, T. A.; Walsh, C. T. Chem. Biol. 2002, 9, 333 10.1016/S1074-5521(02)00115-1
37. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277 10.1007/BF00197809
38. Keller, R. L. J. The Computer Aided Resonance Assignment Tutorial; Cantina Verlag: Goldau, 2004.
39. Berlin, K.; Longhini, A.; Dayie, T. K.; Fushman, D. J. Biomol. NMR 2013, 57, 333 10.1007/s10858-013-9791-1
40. Walker, O.; Varadan, R.; Fushman, D. J. Magn. Reson. 2004, 168, 336 10.1016/j.jmr.2004.03.019
41. The PyMOL Molecular Graphics System, Version 1.7.6, Schrodinger, LLC, 2010.
42. Shen, Y.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2013, 56, 227 10.1007/s10858-013-9741-y
43. Guntert, P. Methods Mol. Biol. 2004, 278, 353 10.1385/1-59259-809-9:353
44. Brunger, A. T.; Adams, P. D.; Clore, G. M.; DeLano, W. L.; Gros, P.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Jiang, J. S.; Kuszewski, J.; Nilges, M.; Pannu, N. S.; Read, R. J.; Rice, L. M.; Simonson, T.; Warren, G. L. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 1998, 54, 905 10.1107/S0907444998003254
45. Sousa da Silva, A. W.; Vranken, W.; Laue, E. D. Manuscript to be submitted.
46. Nederveen, A. J.; Doreleijers, J. F.; Vranken, W.; Miller, Z.; Spronk, C. A.; Nabuurs, S. B.; Guntert, P.; Livny, M.; Markley, J. L.; Nilges, M.; Ulrich, E. L.; Kaptein, R.; Bonvin, A. M. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2005, 59, 662 10.1002/prot.20408
47. Bhattacharya, A.; Tejero, R.; Montelione, G. T. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2007, 66, 778 10.1002/prot.21165
48. Laskowski, R.; Rullmann, J. A.; MacArthur, M.; Kaptein, R.; Thornton, J. J. Biomol. NMR 1996, 8, 477 10.1007/BF00228148
49. Davis, I. W.; Leaver-Fay, A.; Chen, V. B.; Block, J. N.; Kapral, G. J.; Wang, X.; Murray, L. W.; Arendall, W. B., 3rd; Snoeyink, J.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Nucleic Acids Res. 2007, 35, W375 10.1093/nar/gkm216
50. Chen, V. B.; Arendall, W. B., 3rd; Headd, J. J.; Keedy, D. A.; Immormino, R. M.; Kapral, G. J.; Murray, L. W.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66, 12 10.1107/S0907444909042073
51. Baker, N. A.; Sept, D.; Joseph, S.; Holst, M. J.; McCammon, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 10037 10.1073/pnas.181342398
52. Dolinsky, T. J.; Nielsen, J. E.; McCammon, J. A.; Baker, N. A. Nucleic Acids Res. 2004, 32, W665 10.1093/nar/gkh381
53. Dolinsky, T. J.; Czodrowski, P.; Li, H.; Nielsen, J. E.; Jensen, J. H.; Klebe, G.; Baker, N. A. Nucleic Acids Res. 2007, 35, W522 10.1093/nar/gkm276
54. Koradi, R.; Billeter, M.; Wuthrich, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 51 10.1016/0263-7855(96)00009-4
55. Holak, T. A.; Kearsley, S. K.; Kim, Y.; Prestegard, J. H. Biochemistry 1988, 27, 6135 10.1021/bi00416a046
56. Crump, M. P.; Crosby, J.; Dempsey, C. E.; Parkinson, J. A.; Murray, M.; Hopwood, D. A.; Simpson, T. J. Biochemistry 1997, 36, 6000 10.1021/bi970006+
57. Parris, K. D.; Lin, L.; Tam, A.; Mathew, R.; Hixon, J.; Stahl, M.; Fritz, C. C.; Seehra, J.; Somers, W. S. Structure 2000, 8, 883 10.1016/S0969-2126(00)00178-7
58. Tufar, P.; Rahighi, S.; Kraas, F. I.; Kirchner, D. K.; Lohr, F.; Henrich, E.; Kopke, J.; Dikic, I.; Guntert, P.; Marahiel, M. A.; Dotsch, V. Chem. Biol. 2014, 21, 552 10.1016/j.chembiol.2014.02.014
59. Zhou, Z.; Lai, J. R.; Walsh, C. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 11621 10.1073/pnas.0705122104
60. Lipari, G.; Szabo, A. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 4546 10.1021/ja00381a009
61. Mandel, A. M.; Akke, M.; Palmer, A. G., III J. Mol. Biol. 1995, 246, 144 10.1006/jmbi.1994.0073
62. Li, Q.; Khosla, C.; Puglisi, J. D.; Liu, C. W. Biochemistry 2003, 42, 4648 10.1021/bi0274120
63. Sharma, A. K.; Sharma, S. K.; Surolia, A.; Surolia, N.; Sarma, S. P. Biochemistry 2006, 45, 6904 10.1021/bi060368u
64. Kim, Y.; Kovrigin, E. L.; Eletr, Z. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2006, 341, 776 10.1016/j.bbrc.2006.01.025
65. Kim, Y.; Prestegard, J. H. Biochemistry 1989, 28, 8792 10.1021/bi00448a017
66. Chan, D. I.; Chu, B. C.; Lau, C. K.; Hunter, H. N.; Byers, D. M.; Vogel, H. J. J. Biol. Chem. 2010, 285, 30558 10.1074/jbc.M110.128298
67. Zornetzer, G. A.; Tanem, J.; Fox, B. G.; Markley, J. L. Biochemistry 2010, 49, 470 10.1021/bi9014659
68. Lim, J.; Kong, R.; Murugan, E.; Ho, C. L.; Liang, Z. X.; Yang, D. PLoS One 2011, 6, e20549 10.1371/journal.pone.0020549
69. Lim, J.; Xiao, T.; Fan, J.; Yang, D. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 2358 10.1002/anie.201308512
70. Findlow, S. C.; Winsor, C.; Simpson, T. J.; Crosby, J.; Crump, M. P. Biochemistry 2003, 42, 8423 10.1021/bi0342259
71. Lim, J.; Sun, H.; Fan, J.-S.; Hameed; Iman, F.; Lescar, J.; Liang, Z.-X.; Yang, D. Biophys. J. 2012, 103, 1037 10.1016/j.bpj.2012.08.006
72. Wennerström, H. Mol. Phys. 1972, 24, 69 10.1080/00268977200101261
73. Balaram, P.; Bothner-By, A. A.; Breslow, E. J. Am. Chem. Soc. 1972, 94, 4017 10.1021/ja00766a064
74. Balaram, P.; Bothner-By, A. A.; Dadok, J. J. Am. Chem. Soc. 1972, 94, 4015 10.1021/ja00766a063
75. Clore, G. M.; Gronenborn, A. M. J. Magn. Reson. 1982, 48, 402 10.1016/0022-2364(82)90073-7
76. Lippens, G. M.; Cerf, C.; Hallenga, K. J. Magn. Reson. 1992, 99, 268 10.1016/0022-2364(92)90177-9
77. Nageswara Rao, B. D. In Methods in Enzymology; Norman, J. O.; Thomas, L. J., Eds.; Academic Press: New York, 1989; Vol. 176, p 279.
78. Nirmala, N. R.; Lippens, G. M.; Hallenga, K. J. Magn. Reson. 1992, 100, 25 10.1016/0022-2364(92)90363-C
79. Yangmee, K.; Ohlrogge, J. B.; Prestegard, J. H. Biochem. Pharmacol. 1990, 40, 7 10.1016/0006-2952(90)90171-G
80. Oswood, M. C.; Kim, Y.; Ohlrogge, J. B.; Prestegard, J. H. Proteins: Struct., Funct., Genet. 1997, 27, 131 10.1002/(SICI)1097-0134(199701)27:1<131::AID-PROT13>3.0.CO;2-O
81. Suo, Z.; Walsh, C. T.; Miller, D. A. Biochemistry 1999, 38, 14023 10.1021/bi991574n
82. Alekseyev, V. Y.; Liu, C. W.; Cane, D. E.; Puglisi, J. D.; Khosla, C. Protein Sci. 2007, 16, 2093 10.1110/ps.073011407
83. Nguyen, C.; Haushalter, R. W.; Lee, D. J.; Markwick, P. R.; Bruegger, J.; Caldara-Festin, G.; Finzel, K.; Jackson, D. R.; Ishikawa, F.; ODowd, B.; McCammon, J. A.; Opella, S. J.; Tsai, S. C.; Burkart, M. D. Nature 2014, 505, 427 10.1038/nature12810
84. Lai, J. R.; Fischbach, M. A.; Liu, D. R.; Walsh, C. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 5314 10.1073/pnas.0601038103