α/β-Peptide Foldamers Targeting Intracellular Protein-Protein Interactions with Activity in Living Cells

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 35, 2015, Pages 11365-11375

  Checco, James W ^a   Lee, Erinna F ^d,e,f,g   Evangelista, Marco ^d,f,g   Sleebs, Nerida J ^d   Rogers, Kelly ^d,e   Pettikiriarachchi, Anne ^d   Kershaw, Nadia J ^d,e   Eddinger, Geoffrey A ^a   Belair, David G ^b   Wilson, Julia L ^a   Eller, Chelcie H ^a   Raines, Ronald T ^a   Murphy, William L ^b,c   Smith, Brian J ^f   Gellman, Samuel H ^a   Fairlie, W Douglas ^d,e,g  

^a UNIVERSITY OF WISCONSIN MADISON   (United States)

^b Wisconsin Electric Machines and Power Electronics Consortium   (United States)

^c UNIVERSITY OF WISCONSIN SCHOOL OF MEDICINE AND PUBLIC HEALTH   (United States)

^d WALTER AND ELIZA HALL INSTITUTE OF MEDICAL RESEARCH   (Australia)

^e UNIVERSITY OF MELBOURNE   (Australia)

^f LA TROBE UNIVERSITY   (Australia)

^g OLIVIA NEWTON JOHN CANCER RESEARCH INSTITUTE   (Australia)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; CELL MEMBRANES; CELL SIGNALING; CYTOLOGY; MEDICAL APPLICATIONS; OLIGOMERS; PROTEINS;

APOPTOTIC SIGNALING; BIOLOGICAL APPLICATIONS; BIOMEDICAL APPLICATIONS; INTRACELLULAR PROTEINS; PEPTIDE ENGINEERINGS; PROTEIN RECOGNITION; PROTEIN-PROTEIN INTERACTIONS; PROTEOLYTIC DEGRADATION;

PEPTIDES;

CELL PROTEIN; CYTOCHROME C; HYDROCARBON; APOPTOSIS REGULATORY PROTEIN; BCL2L11 PROTEIN, HUMAN; BCL2L11 PROTEIN, MOUSE; BIM PROTEIN; CELL PENETRATING PEPTIDE; MEMBRANE PROTEIN; ONCOPROTEIN; PEPTIDE HYDROLASE; PROTEIN BINDING;

ALPHA HELIX; APOPTOSIS; ARTICLE; CIRCULAR DICHROISM; CONTROLLED STUDY; CROSS LINKING; CRYSTAL STRUCTURE; HUMAN; HUMAN CELL; PROTEIN DEGRADATION; PROTEIN MODIFICATION; PROTEIN PROTEIN INTERACTION; PROTEIN STABILITY; PROTEIN STRUCTURE; PROTEIN TARGETING; PROTEIN TRANSPORT; RELEASE ASSAY; SIGNAL TRANSDUCTION; AMINO ACID SEQUENCE; ANIMAL; CELL MEMBRANE PERMEABILITY; CELL SURVIVAL; CHEMISTRY; DRUG EFFECTS; HCT 116 CELL LINE; INTRACELLULAR SPACE; METABOLISM; MOLECULAR GENETICS; MOLECULAR MODEL; MOUSE; PROTEIN FOLDING; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE; SECRETION (PROCESS);

AMINO ACID SEQUENCE; ANIMALS; APOPTOSIS REGULATORY PROTEINS; BCL-2-LIKE PROTEIN 11; CELL MEMBRANE PERMEABILITY; CELL SURVIVAL; CELL-PENETRATING PEPTIDES; CYTOCHROMES C; HCT116 CELLS; HUMANS; INTRACELLULAR SPACE; MEMBRANE PROTEINS; MICE; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; PEPTIDE HYDROLASES; PROTEIN BINDING; PROTEIN FOLDING; PROTEIN STABILITY; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; PROTEOLYSIS; PROTO-ONCOGENE PROTEINS;

EID: 84941243774     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b05896     Document Type: Article

References (65)

1. Wells, J. A.; McClendon, C. L. Nature 2007, 450, 1001-1009 10.1038/nature06526
2. Arkin, M. R.; Tang, Y.; Wells, J. A. Chem. Biol. 2014, 21, 1102-1114 10.1016/j.chembiol.2014.09.001
3. Vlieghe, P.; Lisowski, V.; Martinez, J.; Khrestchatisky, M. Drug Discovery Today 2010, 15, 40-56 10.1016/j.drudis.2009.10.009
4. Horne, W. S.; Boersma, M. D.; Windsor, M. A.; Gellman, S. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 2853-2856 10.1002/anie.200705315
5. Horne, W. S.; Johnson, L. M.; Ketas, T. J.; Klasse, P. J.; Lu, M.; Moore, J. P.; Gellman, S. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 14751-14756 10.1073/pnas.0902663106
6. Johnson, L. M.; Gellman, S. H. Methods Enzymol. 2013, 523, 407-429 10.1016/B978-0-12-394292-0.00019-9
7. Haase, H. S.; Peterson-Kaufman, K. J.; Levengood, S. K. L.; Checco, J. W.; Murphy, W. L.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 7652-7655 10.1021/ja302469a
8. Checco, J. W.; Kreitler, D. F.; Thomas, N. C.; Belair, D. G.; Rettko, N. J.; Murphy, W. L.; Forest, K. T.; Gellman, S. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 4552-4557 10.1073/pnas.1420380112
9. Cheloha, R. W.; Maeda, A.; Dean, T.; Gardella, T. J.; Gellman, S. H. Nat. Biotechnol. 2014, 32, 653-655 10.1038/nbt.2920
10. Johnson, L. M.; Barrick, S.; Hager, M. V.; McFedries, A.; Homan, E. A.; Rabaglia, M. E.; Keller, M. P.; Attie, A. D.; Saghatelian, A.; Bisello, A.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 12848-12851 10.1021/ja507168t
11. Jochim, A. L.; Arora, P. S. Mol. BioSyst. 2009, 5, 924-926 10.1039/b903202a
12. Jochim, A. L.; Arora, P. S. ACS Chem. Biol. 2010, 5, 919-923 10.1021/cb1001747
13. Boersma, M. D.; Haase, H. S.; Peterson-Kaufman, K. J.; Lee, E. F.; Clarke, O. B.; Colman, P. M.; Smith, B. J.; Horne, W. S.; Fairlie, W. D.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 315-323 10.1021/ja207148m
14. Peterson-Kaufman, K. J.; Haase, H. S.; Boersma, M. D.; Lee, E. F.; Fairlie, W. D.; Gellman, S. H. ACS Chem. Biol. 2015, 10, 1667-1675 10.1021/acschembio.5b00109
15. Gross, A.; McDonnell, J. M.; Korsmeyer, S. J. Genes Dev. 1999, 13, 1899-1911 10.1101/gad.13.15.1899
16. Cory, S.; Huang, D. C. S.; Adams, J. M. Oncogene 2003, 22, 8590-8607 10.1038/sj.onc.1207102
17. Willis, S. N.; Fletcher, J. I.; Kaufmann, T.; van Delft, M. F.; Chen, L.; Czabotar, P. E.; Ierino, H.; Lee, E. F.; Fairlie, W. D.; Bouillet, P.; Strasser, A.; Kluck, R. M.; Adams, J. M.; Huang, D. C. S. Science 2007, 315, 856-859 10.1126/science.1133289
18. Oltersdorf, T.; Elmore, S. W.; Shoemaker, A. R.; Armstrong, R. C.; Augeri, D. J.; Belli, B. A.; Bruncko, M.; Deckwerth, T. L.; Dinges, J.; Hajduk, P. J.; Joseph, M. K.; Kitada, S.; Korsmeyer, S. J.; Kunzer, A. R.; Letai, A.; Li, C.; Mitten, M. J.; Nettesheim, D. G.; Ng, S.; Nimmer, P. M.; OConnor, J. M.; Oleksijew, A.; Petros, A. M.; Reed, J. C.; Shen, W.; Tahir, S. K.; Thompson, C. B.; Tomaselli, K. J.; Wang, B.; Wendt, M. D.; Zhang, H.; Fesik, S. W.; Rosenberg, S. H. Nature 2005, 435, 677-681 10.1038/nature03579
19. Lessene, G.; Czabotar, P. E.; Colman, P. M. Nat. Rev. Drug Discovery 2008, 7, 989-1000 10.1038/nrd2658
20. Rudin, C. M.; Hann, C. L.; Garon, E. B.; de Oliveira, M. R.; Bonomi, P. D.; Camidge, D. R.; Chu, Q.; Giaccone, G.; Khaira, D.; Ramalingam, S. S.; Ranson, M. R.; Dive, C.; McKeegan, E. M.; Chyla, B. J.; Dowell, B. L.; Chakravartty, A.; Nolan, C. E.; Rudersdorf, N.; Busman, T. A.; Mabry, M. H.; Krivoshik, A. P.; Humerickhouse, R. A.; Shapiro, G. I.; Gandhi, L. Clin. Cancer Res. 2012, 18, 3163-3169 10.1158/1078-0432.CCR-11-3090
21. Pan, R.; Hogdal, L. J.; Benito, J. M.; Bucci, D.; Han, L.; Borthakur, G.; Cortes, J.; DeAngelo, D. J.; Debose, L.; Mu, H.; Dohner, H.; Gaidzik, V. I.; Galinsky, I.; Golfman, L. S.; Haferlach, T.; Harutyunyan, K. G.; Hu, J.; Leverson, J. D.; Marcucci, G.; Muschen, M.; Newman, R.; Park, E.; Ruvolo, P. P.; Ruvolo, V.; Ryan, J.; Schindela, S.; Zweidler-McKay, P.; Stone, R. M.; Kantarjian, H.; Andreeff, M.; Konopleva, M.; Letai, A. G. Cancer Discovery 2014, 4, 362-375 10.1158/2159-8290.CD-13-0609
22. Walensky, L. D.; Pitter, K.; Morash, J.; Oh, K. J.; Barbuto, S.; Fisher, J.; Smith, E.; Verdine, G. L.; Korsmeyer, S. J. Mol. Cell 2006, 24, 199-210 10.1016/j.molcel.2006.08.020
23. LaBelle, J. L.; Katz, S. G.; Bird, G. H.; Gavathiotis, E.; Stewart, M. L.; Lawrence, C.; Fisher, J. K.; Godes, M.; Pitter, K.; Kung, A. L.; Walensky, L. D. J. Clin. Invest. 2012, 122, 2018-2031 10.1172/JCI46231
24. Lau, Y. H.; de Andrade, P.; Wu, Y.; Spring, D. R. Chem. Soc. Rev. 2015, 44, 91-102 10.1039/C4CS00246F
25. Felix, A. M.; Heimer, E. P.; Wang, C. T.; Lambros, T. J.; Fournier, A.; Mowles, T. F.; Maines, S.; Campbell, R. M.; Wegrzynski, B. B.; Toome, V.; Fry, D.; Madison, V. S. Int. J. Pept. Protein Res. 1988, 32, 441-454 10.1111/j.1399-3011.1988.tb01375.x
26. Murage, E. N.; Gao, G.; Bisello, A.; Ahn, J. M. J. Med. Chem. 2010, 53, 6412-6420 10.1021/jm100602m
27. Okamoto, T.; Zobel, K.; Fedorova, A.; Quan, C.; Yang, H.; Fairbrother, W. J.; Huang, D. C. S.; Smith, B. J.; Deshayes, K.; Czabotar, P. E. ACS Chem. Biol. 2013, 8, 297-302 10.1021/cb3005403
28. Jo, H.; Meinhardt, N.; Wu, Y.; Kulkarni, S.; Hu, X.; Low, K. E.; Davies, P. L.; DeGrado, W. F.; Greenbaum, D. C. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 17704-17713 10.1021/ja307599z
29. Blackwell, H. E.; Grubbs, R. H. Angew. Chem., Int. Ed. 1998, 37, 3281-3284 10.1002/(SICI)1521-3773(19981217)37:23<3281::AID-ANIE3281>3.0.CO;2-V
30. Blackwell, H. E.; Sadowsky, J. D.; Howard, R. J.; Sampson, J. N.; Chao, J. A.; Steinmetz, W. E.; OLeary, D. J.; Grubbs, R. H. J. Org. Chem. 2001, 66, 5291-5302 10.1021/jo015533k
31. Wang, D.; Liao, W.; Arora, P. S. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 6525-6529 10.1002/anie.200501603
32. Patgiri, A.; Joy, S. T.; Arora, P. S. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 11495-11502 10.1021/ja301953j
33. Bergman, Y. E.; Del Borgo, M. P.; Gopalan, R. D.; Jalal, S.; Unabia, S. E.; Ciampini, M.; Clayton, D. J.; Fletcher, J. M.; Mulder, R. J.; Wilce, J. A.; Aguilar, M.; Perlmutter, P. Org. Lett. 2009, 11, 4438-4440 10.1021/ol901803d
34. Schafmeister, C. E.; Po, J.; Verdine, G. L. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5891-5892 10.1021/ja000563a
35. Walensky, L. D.; Kung, A. L.; Escher, I.; Malia, T. J.; Barbuto, S.; Wright, R. D.; Wagner, G.; Verdine, G. L.; Korsmeyer, S. J. Science 2004, 305, 1466-1470 10.1126/science.1099191
36. Walensky, L. D.; Bird, G. H. J. Med. Chem. 2014, 57, 6275-6288 10.1021/jm4011675
37. Cromm, P. M.; Spiegal, J.; Grossmann, T. N. ACS Chem. Biol. 2015, 10, 1362-1375 10.1021/cb501020r
38. Horne, W. S.; Price, J. L.; Keck, J. L.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 4178-4180 10.1021/ja070396f
39. Lee, E. F.; Sadowsky, J. D.; Smith, B. J.; Czabotar, P. E.; Peterson-Kaufman, K. J.; Colman, P. M.; Gellman, S. H.; Fairlie, W. D. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 4318-4322 10.1002/anie.200805761
40. Lee, E. F.; Smith, B. J.; Horne, W. S.; Mayer, K. N.; Evangelista, M.; Colman, P. M.; Gellman, S. H.; Fairlie, W. D. ChemBioChem 2011, 12, 2025-2032 10.1002/cbic.201100314
41. Sattler, M.; Liang, H.; Nettesheim, D.; Meadows, R. P.; Harlan, J. E.; Eberstadt, M.; Yoon, H. S.; Shuker, S. B.; Chang, B. S.; Minn, A. J.; Thompson, C. B.; Fesik, S. W. Science 1997, 275, 983-986 10.1126/science.275.5302.983
42. Smits, C.; Czabotar, P. E.; Hinds, M. G.; Day, C. L. Structure 2008, 16, 818-829 10.1016/j.str.2008.02.009
43. Czabotar, P. E.; Lee, E. F.; van Delft, M. F.; Day, C. L.; Smith, B. J.; Huang, D. C. S.; Fairlie, W. D.; Hinds, M. G.; Colman, P. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 6217-6222 10.1073/pnas.0701297104
44. Ku, B.; Liang, C.; Jung, J. U.; Oh, B. H. Cell Res. 2011, 21, 627-641 10.1038/cr.2010.149
45. Willis, S. N.; Chen, L.; Dewson, G.; Wei, A.; Naik, E.; Fletcher, J. I.; Adams, J. M.; Huang, D. C. S. Genes Dev. 2005, 19, 1294-1305 10.1101/gad.1304105
46. Okamoto, T.; Segal, D.; Zobel, K.; Fedorova, A.; Yang, H.; Fairbrother, W. J.; Huang, D. C. S.; Smith, B. J.; Deshayes, K.; Czabotar, P. E. ACS Chem. Biol. 2014, 9, 838-839 10.1021/cb400638p
47. Sinclair, J. K. L.; Schepartz, A. Org. Lett. 2014, 16, 4916-4919 10.1021/ol502426b
48. Bird, G. H.; Madani, N.; Perry, A. F.; Princiotto, A. M.; Supko, J. G.; He, X.; Gavathiotis, E.; Sodroski, J. G.; Walensky, L. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 14093-14098 10.1073/pnas.1002713107
49. Bernal, F.; Tyler, A. F.; Korsmeyer, S. J.; Walensky, L. D.; Verdine, G. L. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 2456-2457 10.1021/ja0693587
50. Bird, G. H.; Gavathiotis, E.; LaBelle, J. L.; Katz, S. G.; Walensky, L. D. ACS Chem. Biol. 2014, 9, 831-837 10.1021/cb4003305
51. Bautista, A. D.; Appelbaum, J. S.; Craig, C. J.; Michel, J.; Schepartz, A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2904-2906 10.1021/ja910715u
52. Glaser, S. P.; Lee, E. F.; Trounson, E.; Bouillet, P.; Wei, A.; Fairlie, W. D.; Izon, D. J.; Zuber, J.; Rappaport, A. R.; Herold, M. J.; Alexander, W. S.; Lowe, S. W.; Robb, L.; Strasser, A. Genes Dev. 2012, 26, 120-125 10.1101/gad.182980.111
53. Li, Y. C.; Rodewald, L. W.; Hoppmann, C.; Wong, E. T.; Lebreton, S.; Safar, P.; Patek, M.; Wang, L.; Wertman, K. F.; Wahl, G. M. Cell Rep. 2014, 9, 1946-1958 10.1016/j.celrep.2014.10.058
54. Bhattacharya, S.; Zhang, H.; Cowburn, D.; Debnath, A. K. Biopolymers 2012, 97, 253-264 10.1002/bip.22015
55. Horne, W. S.; Price, J. L.; Gellman, S. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 9151-9156 10.1073/pnas.0801135105
56. Lee, E. F.; Dewson, G.; Smith, B. J.; Evangelista, M.; Pettikiriarachchi, A.; Dogovski, C.; Perugini, M. A.; Colman, P. M.; Fairlie, W. D. Structure 2011, 19, 1467-1476 10.1016/j.str.2011.07.015
57. Petros, A. M.; Medek, A.; Nettesheim, D. G.; Kim, D. H.; Yoon, H. S.; Swift, K.; Matayoshi, E. D.; Oltersdorf, T.; Fesik, S. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 3012-3017 10.1073/pnas.041619798
58. Smith, B. J.; Lee, E. F.; Checco, J. W.; Evangelista, M.; Gellman, S. H.; Fairlie, W. D. ChemBioChem 2013, 14, 1564-1572 10.1002/cbic.201300351
59. Kabsch, W. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66, 125-132 10.1107/S0907444909047337
60. McCoy, A. J.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Storoni, L. C.; Read, R. J. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2005, 61, 458-464 10.1107/S0907444905001617
61. Read, R. J. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2001, 57, 1373-1382 10.1107/S0907444901012471
62. Storoni, L. C.; McCoy, A. J.; Read, R. J. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2004, 60, 432-438 10.1107/S0907444903028956
63. Emsley, P.; Cowtan, K. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2004, 60, 2126-2132 10.1107/S0907444904019158
64. Adams, P. D.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Hung, L. W.; Ioerger, T. R.; McCoy, A. J.; Moriarty, N. W.; Read, R. J.; Sacchettini, J. C.; Sauter, N. K.; Terwilliger, T. C. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2002, 58, 1948-1954 10.1107/S0907444902016657
65. Gill, S. C.; Vonhippel, P. H. Anal. Biochem. 1989, 182, 319-326 10.1016/0003-2697(89)90602-7