Ligand-Induced Proton Transfer and Low-Barrier Hydrogen Bond Revealed by X-ray Crystallography

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 25, 2015, Pages 8086-8095

  Nichols, Derek A ^a   Hargis, Jacqueline C ^b   Sanishvili, Ruslan ^c   Jaishankar, Priyadarshini ^d   Defrees, Kyle ^d   Smith, Emmanuel W ^a   Wang, Kenneth K ^b   Prati, Fabio ^e   Renslo, Adam R ^d   Woodcock, H Lee ^b   Chen, Yu ^a  

^a UNIVERSITY OF SOUTH FLORIDA   (United States)

^b UNIVERSITY OF SOUTH FLORIDA   (United States)

^c ARGONNE NATIONAL LABORATORY   (United States)

^d UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^e UNIVERSITY OF MODENA AND REGGIO EMILIA   (Italy)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACYLATION; BINS; CATALYSIS; COMPLEXATION; CRYSTALLOGRAPHY; ENZYMES; HYDROGEN BONDS; LIGANDS; PROTEINS; PROTON TRANSFER; PROTONATION;

CHEMICAL EQUATIONS; ENZYME ACTIVE SITES; LOW BARRIER HYDROGEN BONDS; NEGATIVELY CHARGED; PROTON TRANSFER BARRIERS; REACTION PATH CALCULATION; ULTRAHIGH RESOLUTION; X RAY CRYSTAL STRUCTURES;

X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

BETA LACTAMASE; HYDROGEN; LIGAND; BETA-LACTAMASE CTX-M-14; PROTON;

ACYLATION; ARTICLE; CATALYSIS; CRYSTAL STRUCTURE; ENZYME ACTIVE SITE; HYDROGEN BOND; LIGAND BINDING; MICROENVIRONMENT; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN STRUCTURE; PROTON TRANSPORT; QUANTUM MECHANICS; REACTION ANALYSIS; X RAY CRYSTALLOGRAPHY; CHEMISTRY; ENZYMOLOGY; ESCHERICHIA COLI; MOLECULAR MODEL; PROTEIN CONFORMATION;

BETA-LACTAMASES; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; ESCHERICHIA COLI; HYDROGEN BONDING; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN CONFORMATION; PROTONS;

EID: 84934282980     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b00749     Document Type: Article

References (70)

1. Cleland, W. W.; Kreevoy, M. M. Science 1994, 264, 1887
2. Halkides, C. J.; Wu, Y. Q.; Murray, C. J. Biochemistry 1996, 35, 15941
3. Graham, J. D.; Buytendyk, A. M.; Wang, D.; Bowen, K. H.; Collins, K. D. Biochemistry 2014, 53, 344
4. Frey, P. A.; Whitt, S. A.; Tobin, J. B. Science 1994, 264, 1927
5. Westler, W. M.; Weinhold, F.; Markley, J. L. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14373
6. Ogata, Y.; Daido, M.; Kawashima, Y.; Tachikawa, M. RSC Adv. 2013, 3, 25252
7. Nadal-Ferret, M.; Gelabert, R.; Moreno, M.; Lluch, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 3542
8. Chaudret, R.; Cisneros, G. A.; Parisel, O.; Piquemal, J. P. Chemistry 2011, 17, 2833
9. Feldblum, E. S.; Arkin, I. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 4085
10. Ash, E. L.; Sudmeier, J. L.; De Fabo, E. C.; Bachovchin, W. W. Science 1997, 278, 1128
11. Guthrie, J. P. Chem. Biol. 1996, 3, 163
12. Ishida, T. Biochemistry 2006, 45, 5413
13. Schutz, C. N.; Warshel, A. Proteins 2004, 55, 711
14. Natarajan, A.; Schwans, J. P.; Herschlag, D. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 7643
15. Nichols, D. A.; Jaishankar, P.; Larson, W.; Smith, E.; Liu, G.; Beyrouthy, R.; Bonnet, R.; Renslo, A. R.; Chen, Y. J. Med. Chem. 2012, 55, 2163
16. Chen, Y.; Bonnet, R.; Shoichet, B. K. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 5378
17. Bonnet, R. Antimicrob. Agents Chemother. 2004, 48, 1
18. Chen, Y.; Shoichet, B.; Bonnet, R. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 5423
19. Strynadka, N. C.; Adachi, H.; Jensen, S. E.; Johns, K.; Sielecki, A.; Betzel, C.; Sutoh, K.; James, M. N. Nature 1992, 359, 700
20. Minasov, G.; Wang, X.; Shoichet, B. K. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 5333
21. Nukaga, M.; Mayama, K.; Hujer, A. M.; Bonomo, R. A.; Knox, J. R. J. Mol. Biol. 2003, 328, 289
22. Escobar, W. A.; Tan, A. K.; Lewis, E. R.; Fink, A. L. Biochemistry 1994, 33, 7619
23. Golemi-Kotra, D.; Meroueh, S. O.; Kim, C.; Vakulenko, S. B.; Bulychev, A.; Stemmler, A. J.; Stemmler, T. L.; Mobashery, S. J. Biol. Chem. 2004, 279, 34665
24. Lietz, E. J.; Truher, H.; Kahn, D.; Hokenson, M. J.; Fink, A. L. Biochemistry 2000, 39, 4971
25. Guillaume, G.; Vanhove, M.; Lamotte-Brasseur, J.; Ledent, P.; Jamin, M.; Joris, B.; Frere, J. M. J. Biol. Chem. 1997, 272, 5438
26. Meroueh, S. O.; Fisher, J. F.; Schlegel, H. B.; Mobashery, S. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 15397
27. Howard, E. I.; Sanishvili, R.; Cachau, R. E.; Mitschler, A.; Chevrier, B.; Barth, P.; Lamour, V.; Van Zandt, M.; Sibley, E.; Bon, C.; Moras, D.; Schneider, T. R.; Joachimiak, A.; Podjarny, A. Proteins 2004, 55, 792
28. Tomanicek, S. J.; Standaert, R. F.; Weiss, K. L.; Ostermann, A.; Schrader, T. E.; Ng, J. D.; Coates, L. J. Biol. Chem. 2013, 288, 4715
29. Hargis, J. C.; White, J. K.; Chen, Y.; Woodcock, H. L. J. Chem. Inf. Model. 2014, 54, 1412
30. Woodcock, H. L.; Hodoscek, M.; Brooks, B. R. J. Phys. Chem. A 2007, 111, 5720
31. Brooks, B. R.; Brooks, C. L., III; MacKerell, A. D., Jr.; Nilsson, L.; Petrella, R. J.; Roux, B.; Won, Y.; Archontis, G.; Bartels, C.; Boresch, S.; Caflisch, A.; Caves, L.; Cui, Q.; Dinner, A. R.; Feign, M.; Fischer, S.; Gao, J.; Hodošček, M.; Im, W.; Kuczera, K.; Lazaridis, T.; Ma, J.; Ovchinnikov, V.; Paci, E.; Pastor, R. W.; Post, C. B.; Pu, J. Z.; Schaefer, M.; Tidor, B.; Woodcock, H. L., III; Wu, X.; Yang, W.; York, D. M.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545
32. Shao, Y.; Fusti-Molnar, L.; Jung, Y.; Kussmann, J.; Ochsenfeld, C.; Brown, S. T.; Gilbert, A. T. B.; Slipchenko, L. V.; Levchenko, S. V.; O'Neill, D. P.; Distasio, R. A.; Lochan, R. C.; Wang, T.; Beran, G. J. O.; Besley, N. A.; Herbert, J. M.; Lin, C. Y.; Van Voorhis, T.; Chien, S. H.; Sodt, A.; Steele, R. P.; Rassolov, V. A.; Maslen, P. E.; Korambath, P. P.; Adamson, R. D.; Austin, B.; Baker, J.; Byrd, E. F. C.; Daschel, H.; Doerksen, R. J.; Dreuw, A.; Dunietz, B. D.; Dutoi, A. D.; Furlani, T. R.; Gwaltney, S. R.; Heyden, A.; Hirata, S.; Hsu, C.-P.; Kedziora, G.; Khalliulin, R. Z.; Klunzinger, P.; Lee, A. M.; Lee, M. S.; Liang, W.; Lotan, I.; Nair, N.; Peters, B.; Proynov, E. I.; Pieniazek, P. A.; Rhee, Y. M.; Ritchie, J.; Rosta, E.; Sherrill, D. C.; Simmonett, A. C.; Subotnik, J. E.; Woodcock, H. L., III; Zhang, W.; Bell, A. T.; Chakraborty, A. K.; Chipman, D. M.; Keil, F. J.; Warshel, A.; Hehre, W. J.; Schaefer, H. F., III; Kong, J.; Krylov, A. I.; Gill, P. M. W.; Head-Gordon, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 3172
33. Woodcock, H. L., III; Hodošček, M.; Gilbert, A. T. B.; Gill, P. M. W.; Schaefer, H. F., III; Brooks, B. R. J. Comput. Chem. 2007, 28, 1485
34. Woodcock, H. L.; Hodošček, M.; Sherwood, P.; Lee, Y. S.; Schaefer, H. F., III; Brooks, B. R. Theor Chem. Acc. 2003, 109, 140
35. Hargis, J. C.; Evangelista, F. A.; Ingels, J. B.; Schaefer, H. F. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17471
36. Adediran, S. A.; Deraniyagala, S. A.; Xu, Y.; Pratt, R. F. Biochemistry 1996, 35, 3604
37. Yamaguchi, S.; Kamikubo, H.; Kurihara, K.; Kuroki, R.; Niimura, N.; Shimizu, N.; Yamazaki, Y.; Kataoka, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 440
38. Saito, K.; Ishikita, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 167
39. Kuhn, P.; Knapp, M.; Soltis, S. M.; Ganshaw, G.; Thoene, M.; Bott, R. Biochemistry 1998, 37, 13446
40. Fuhrmann, C. N.; Daugherty, M. D.; Agard, D. A. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9086
41. Verma, D.; Jacobs, D. J.; Livesay, D. R. PLoS Comput. Biol. 2013, 9, e1003155
42. Toth, M.; Smith, C.; Frase, H.; Mobashery, S.; Vakulenko, S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 816
43. Risso, V. A.; Gavira, J. A.; Mejia-Carmona, D. F.; Gaucher, E. A.; Sanchez-Ruiz, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 2899
44. Ke, W.; Bethel, C. R.; Thomson, J. M.; Bonomo, R. A.; van den Akker, F. Biochemistry 2007, 46, 5732
45. Das, A.; Prashar, V.; Mahale, S.; Serre, L.; Ferrer, J. L.; Hosur, M. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 18464
46. Langkilde, A.; Kristensen, S. M.; Lo Leggio, L.; Molgaard, A.; Jensen, J. H.; Houk, A. R.; Navarro Poulsen, J. C.; Kauppinen, S.; Larsen, S. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2008, D64, 851
47. Czodrowski, P.; Sotriffer, C. A.; Klebe, G. J. Mol. Biol. 2007, 367, 1347
48. Lockhart, D. J.; Kim, P. S. Science 1993, 260, 198
49. Warshel, A.; Papazyan, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1996, 93, 13665
50. Sigala, P. A.; Ruben, E. A.; Liu, C. W.; Piccoli, P. M.; Hohenstein, E. G.; Martinez, T. J.; Schultz, A. J.; Herschlag, D. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 5730
51. Zhang, W.; Shi, Q.; Meroueh, S. O.; Vakulenko, S. B.; Mobashery, S. Biochemistry 2007, 46, 10113
52. Meroueh, S. O.; Minasov, G.; Lee, W.; Shoichet, B. K.; Mobashery, S. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 9612
53. Cleland, W. W. Arch. Biochem. Biophys. 2000, 382, 1
54. Warshel, A. J. Biol. Chem. 1998, 273, 27035
55. Warshel, A.; Papazyan, A.; Kollman, P. A. Science 1995, 269, 102
56. Schowen, K. B.; Limbach, H. H.; Denisov, G. S.; Schowen, R. L. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1458, 43
57. Perrin, C. L.; Nielson, J. B. Annu. Rev. Phys. Chem. 1997, 48, 511
58. Chen, Y.; Delmas, J.; Sirot, J.; Shoichet, B.; Bonnet, R. J. Mol. Biol. 2005, 348, 349
59. Otwinowski, Z.; Minor, W. Methods Enzymol. 1997, 276, 307
60. Sheldrick, G. M.; Schneider, T. R. Methods Enzymol. 1997, 277, 319
61. Emsley, P.; Cowtan, K. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2004, 60, 2126
62. The PyMOL Molecular Graphics System, version 1.5.0.4; Schrödinger, LLC: New York, 2012.
63. Miller, B. T.; Singh, R. P.; Klauda, J. B.; Hodošček, M.; Brooks, B. R.; Woodcock, H. L., III J. Chem. Inf. Model. 2008, 48, 1920
64. Vanommeslaeghe, K.; MacKerell, A. D., Jr. J. Chem. Inf. Model. 2012, 52, 3144
65. Vanommeslaeghe, K.; Raman, E. P.; MacKerell, A. D., Jr. J. Chem. Inf. Model. 2012, 52, 3155
66. Hynninen, A.-P.; Crowley, M. F. J. Comput. Chem. 2013, 35, 413
67. MacKerell, A. D., Jr.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L., Jr.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E., III; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Kraplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586
68. Vanommeslaeghe, K.; Hatcher, E.; Acharya, C.; Kundu, S.; Zhong, S.; Shim, J.; Darian, E.; Guvench, O.; Lopes, P.; Vorobyov, I.; MacKerell, A. D., Jr. J. Comput. Chem. 2010, 31, 671
69. Chai, J. D.; Head-Gordon, M. Phys. Chem. Chem. Phys 2008, 10, 6615
70. Harihara, P. C.; Pople, J. A. Theor. Chim. Acta 1973, 28, 213