Using unnatural amino acids to probe the energetics of oxyanion hole hydrogen bonds in the ketosteroid isomerase active site

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 21, 2014, Pages 7643-7654

  Natarajan, Aditya ^a   Schwans, Jason P ^a,b   Herschlag, Daniel ^a  

^a STANFORD UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^b CALIFORNIA STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; BINDING ENERGY; CATALYSIS; ELECTROSTATICS; ENZYMES; ISOTOPES; POSITIVE IONS; PROTONS; SOLUTIONS; SUBSTRATES;

CHARGE ACCUMULATION; DIFFERENT SUBSTRATES; ELECTROSTATIC ENVIRONMENTS; HYDROGEN BOND DONORS; KETOSTEROID ISOMERASE; KINETIC ISOTOPE EFFECTS; SITE DIRECTED MUTAGENESIS; UNNATURAL AMINO ACIDS;

HYDROGEN BONDS;

AMINO ACID; ISOTOPE; PROTON; STEROID DELTA ISOMERASE; ANION; OXOSTEROID;

ACIDITY; AQUEOUS SOLUTION; ARTICLE; CATALYSIS; ENZYME ACTIVE SITE; HYDROGEN BOND; ISOMERIZATION; MOLECULAR STABILITY; CHEMISTRY; METABOLISM; PROTEIN CONFORMATION;

AMINO ACIDS; ANIONS; CATALYTIC DOMAIN; HYDROGEN BONDING; KETOSTEROIDS; PROTEIN CONFORMATION; STEROID ISOMERASES;

EID: 84901705960     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja413174b     Document Type: Article

References (82)

1. Robertus, J. D.; Kraut, J.; Alden, R. A.; Birktoft, J. J. Biochemistry 1972, 11, 4293-4303
2. Hedstrom, L. Chem. Rev. 2002, 102, 4501-4524
3. Kraut, D. A.; Sigala, P. A.; Fenn, T. D.; Herschlag, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 1960-1965 and references therein
4. Herschlag, D.; Natarajan, A. Biochemistry 2013, 52, 2050-2067
5. Hine, J. J. Am. Chem. Soc. 1972, 94, 5766-5771
6. Stahl, N.; Jencks, W. P. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 4196-4205
7. Shan, S.-O.; Herschlag, D. Methods Enzymol. 1999, 308, 246-276 and references therein
8. Kresge, A. J.; Chiang, Y. J. Phys. Chem. 1973, 77, 822-825
9. Larson, J. W.; McMahon, T. B. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 5848-5849
10. Wenthold, P. G.; Squires, R. R. J. Phys. Chem. 1995, 99, 2002-2005
11. Shan, S.-O.; Herschlag, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1996, 93, 14474-14479
12. Gilson, M. K.; Rashin, A.; Fine, R.; Honig, B. J. Mol. Biol. 1985, 184, 503-516
13. Warshel, A. Nature 1987, 330, 15-16
14. Cleland, W. W. Biochemistry 1992, 31, 317-319
15. Gerlt, J. A.; Gassman, P. G. Biochemistry 1993, 32, 11943-11952
16. Cleland, W. W.; Kreevoy, M. M. Science 1994, 264, 1887-1890
17. Gerlt, J. A.; Kreevoy, M. M.; Cleland, W. W.; Frey, P. A. Chem. Biol. 1997, 4, 259-267
18. Cleland, W. W.; Frey, P. A.; Gerlt, J. A. J. Biol. Chem. 1998, 273, 25529-25532
19. Robillard, G.; Shulman, R. G. J. Mol. Biol. 1974, 86, 519-540
20. Loh, S. N.; Markley, J. L. Biochemistry 1994, 33, 1029-1036
21. Frey, P. A.; Whitt, S. A.; Tobin, J. B. Science 1994, 264, 1927-1930
22. Tong, H.; Davis, L. Biochemistry 1995, 34, 3362-3367
23. Zhao, Q.; Abeygunawardana, C.; Talalay, P.; Mildvan, A. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1996, 93, 8220-8224
24. Bowers, P. M.; Klevit, R. E. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 522-531
25. Hur, O.; Leja, C.; Dunn, M. F. Biochemistry 1996, 35, 7378-7386
26. Wang, Z.; Luecke, H.; Yao, N.; Quiocho, F. A. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 519-522
27. Petrounia, I. P.; Pollack, R. M. Biochemistry 1998, 37, 700-705
28. Kraut, D. A.; Sigala, P. A.; Pybus, B.; Liu, C. W.; Ringe, D.; Petsko, G. A.; Herschlag, D. PLoS Biol. 2006, 4, 501-519
29. Feierberg, I.; Aqvist, A. Theor. Chem. Acc. 2002, 108, 71-84
30. Gao, J.; Ma, S.; Major, D. T.; Nam, K.; Pu, J.; Truhlar, D. G. Chem. Rev. 2006, 106, 3188-3209
31. Warshel, A.; Sharma, P. K.; Kato, M.; Xiang, Y.; Liu, H.; Olsson, M. H. M. Chem. Rev. 2006, 106, 3210-3235
32. Zhong, W.; Gallivan, J. P.; Zhang, Y.; Li, L.; Lester, H. A.; Dougherty, D. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998, 95, 12088-12093
33. Seyedsayamdost, M.; Reece, S.; Nocera, D.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 1569-1579
34. Messmore, J. M.; Fuchs, D. N.; Raines, R. T. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 8057-8060
35. Danielson, M. A.; Falke, J. J. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1996, 25, 163-195
36. Davis, L.; Chin, J. W. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2012, 13, 168-182
37. Thorson, J. S.; Chapman, E.; Schultz, P. G. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 9361-9362
38. Brooks, B.; Phillips, R. S.; Benisek, W. F. Biochemistry 1998, 37, 9738-9742
39. Kim, S. W.; Cha, S.-S.; Cho, H.-S.; Kim, J.-S.; Ha, N.-C.; Cho, M.-J.; Jou, S.; Kim, K. K.; Choi, K. Y.; Oh, B.-H. Biochemistry 1997, 36, 14030-14036
40. Zhao, Q.; Abeygunawardana, C.; Gittis, A. G.; Mildvan, A. S. Biochemistry 1997, 36, 14616-14626
41. Cho, H. S.; Ha, N. C.; Choi, G.; Kim, H. J.; Lee, D.; Oh, K. S.; Kim, K. S.; Lee, W.; Choi, K. Y.; Oh, B. H. J. Biol. Chem. 1999, 274, 32863-32868
42. Ha, N.-C.; Kim, M.-S.; Lee, W.; Choi, K. Y.; Oh, B.-H. J. Biol. Chem. 2000, 275, 41100-41106
43. Oh, K. S.; Cha, S.-S.; Kim, D.-H.; Cho, H.-S.; Ha, N.-C.; Choi, G.; Lee, J. Y.; Tarakeshwar, P.; Son, H. S.; Choi, K. Y.; Oh, B.-H.; Kim, K. S. Biochemistry 2000, 39, 13891-13896
44. Hanoian, P.; Sigala, P. A.; Herschlag, D.; Hammes-Schiffer, S. Biochemistry 2010, 49, 10339-10348
45. Pollack, R. M.; Thornburg, L. D.; Wu, Z. R.; Summers, M. F. Arch. Biochem. Biophys. 1999, 370, 9-15
46. Ha, N. C.; Choi, G.; Choi, K. Y.; Oh, B. H. Curr. Opin. Struct. Biol. 2001, 11, 674-678
47. Feierberg, I.; Aqvist, J. Biochemistry 2002, 41, 15728-15735
48. Chakraborty, D. K.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. Biochemistry 2009, 48, 10608-10619
49. Ringold, H. J.; Malhotra, S. K. Tetrahedron Lett. 1962, 3, 669-672
50. Pollack, R. M.; Zeng, B.; Mack, J. P.; Eldin, S. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 6419-6423
51. Schwans, J. P.; Kraut, D. A.; Herschlag, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 14271-14275
52. Kim, K.; Cole, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 6851-6858
53. Corey, E. J.; Venkateswarlu, A. J. Am. Chem. Soc. 1972, 94, 6190-6191
54. Schnölzer, M.; Alewood, P.; Jones, A.; Alewood, D.; Kent, S. B. Int. J. Pept. Protein Res. 1992, 40, 180-193
55. Schwans, J. P.; Sunden, F.; Gonzalez, A.; Tsai, Y.; Herschlag, D. Biochemistry 2013, 52, 7840-7855
56. Gill, S. C.; von Hippel, P. H. Anal. Biochem. 1989, 182, 319-326
57. Kraut, D. A.; Churchill, M. J.; Dawson, P. E.; Herschlag, D. ACS Chem. Biol. 2009, 4, 269-273
58. Ruben, E. A.; Schwans, J. P.; Sonnett, M.; Natarajan, A.; Gonzalez, A.; Tsai, Y.; Herschlag, D. Biochemistry 2013, 52, 1074-1081
59. Schwans, J. P.; Sunden, F.; Gonzalez, A.; Tsai, Y.; Herschlag, D. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 20052-20055
60. Schowen, K. B.; Schowen, R. L. Methods Enzymol. 1982, 87, 551-606
61. Pollack, R. M. Bioorg. Chem. 2004, 32, 341-353
62. Pollack, R. M.; Bantia, S.; Bounds, P. L.; Koffman, B. M. Biochemistry 1986, 25, 1905-1911
63. Yun, Y. S.; Lee, T.-H.; Nam, G. H.; Jang, D. S.; Shin, S.; Oh, B.-H.; Choi, K. Y. J. Biol. Chem. 2003, 278, 28229-28236
64. Wilde, T. C.; Blotny, G.; Pollack, R. M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6577-6585
65. CRC Handbook of Chemistry and Physics, 94 th ed.; CRC Press: Boca Raton, FL, 2013-2014; pp 9-6, 9-49, 9-50.
66. Sigala, P. A.; Kraut, D. A.; Caaveiro, J. M. M.; Pybus, B.; Ruben, E. A.; Ringe, D.; Petsko, G. A.; Herschlag, D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 13696-13708
67. Choi, G.; Ha, N.-C.; Kim, S. W.; Kim, D.-H.; Park, S.; Oh, B.-H.; Choi, K. Y. Biochemistry 2000, 39, 903-909
68. Thornburg, L. D.; Goldfeder, Y. R.; Wilde, T. C.; Pollack, R. M. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 9912-9913
69. Childs, W.; Boxer, S. G. Biochemistry 2010, 49, 2725-2731
70. Stratton, J. R.; Pelton, J. G.; Kirsch, J. F. Biochemistry 2001, 40, 10411-10416
71. Usher, K. C.; Remington, S. J.; Martin, D. P.; Drueckhammer, D. G. Biochemistry 1994, 33, 7753-7759
72. Mitra, B.; Kallarakal, A. T.; Kozarich, J. W.; Gerlt, J. A.; Clifton, J. R.; Petsko, G. A.; Kenyon, G. L. Biochemistry 1995, 34, 2777-2787
73. Kraut, D. A.; Carroll, K. S.; Herschlag, D. Annu. Rev. Biochem. 2003, 72, 517-571
74. Abraham, M. H.; Grellier, P. L.; Prior, D. V.; Duce, P. P.; Morris, J. J.; Taylor, P. J. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1989, 6, 699-711
75. Bagno, A.; Lucchini, V.; Scorrano, G. J. Phys. Chem. 1991, 95, 345-352
76. Zeng, B.; Pollack, R. M. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 3838-3842
77. Page, M. I.; Jencks, W. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1971, 68, 1678-1683
78. Blow, D. Structure 2000, 8, R77-81
79. Pauling, L. Chem. Eng. News 1946, 24, 1375-1377
80. Jencks, W. P.; Page, M. I. Proc. FEBS Meet. 1972, 29, 45-58
81. Jencks, W. P. Adv. Enzymol. Relat. Areas Mol. Biol. 1975, 43, 219-410
82. Jencks, W. P.; Regenstein, J. In Handbook of Biochemistry and Molecular Biology; Fasman, G. D., Ed.; CRC Press: Cleveland, OH, 1976; pp 305-351.