Cationic PAMAM dendrimers as pore-blocking binary toxin inhibitors

Biomacromolecules

Volumn 15, Issue 7, 2014, Pages 2461-2474

  Förstner, Philip ^a   Bayer, Fabienne ^a   Kalu, Nnanya ^b   Felsen, Susanne ^a   Förtsch, Christina ^a   Aloufi, Abrar ^b   Ng, David Y W ^c   Weil, Tanja ^c   Nestorovich, Ekaterina M ^b   Barth, Holger ^a  

^a UNIVERSITY HOSPITAL ULM   (Germany)

^b CATHOLIC UNIVERSITY OF AMERICA   (United States)

^c UNIVERSITY OF ULM   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BACTERIA; DENDRIMERS; LIPID BILAYERS; MEDICAL APPLICATIONS; METABOLITES; TOXIC MATERIALS;

BIOMEDICAL APPLICATIONS; BRANCHED MACROMOLECULES; CLOSTRIDIUM BOTULINUM; HIGH RESOLUTION; PAMAM DENDRIMER; PATHOGENIC BACTERIUM; POLY(AMIDO AMINE) DENDRIMER (PAMAM); TRANSMEMBRANES;

FUNCTIONAL POLYMERS;

ANTHRAX TOXIN; BACTERIAL ANTIGEN; BACTERIAL TOXIN; BIOMATERIAL; BOTULINUM TOXIN; BOTULINUM TOXIN TYPE C; CATION; DENDRIMER; LIPID BILAYER; PAMAM STARBURST;

ANIMAL; ANTAGONISTS AND INHIBITORS; CHEMISTRY; CHLOROCEBUS AETHIOPS; CYTOSOL; DRUG EFFECTS; ENDOSOME; HELA CELL LINE; HUMAN; LIPID BILAYER; METABOLISM; TRANSPORT AT THE CELLULAR LEVEL; VERO CELL LINE;

ANIMALS; ANTIGENS, BACTERIAL; BACTERIAL TOXINS; BIOCOMPATIBLE MATERIALS; BIOLOGICAL TRANSPORT; BOTULINUM TOXINS; CATIONS; CERCOPITHECUS AETHIOPS; CYTOSOL; DENDRIMERS; ENDOSOMES; HELA CELLS; HUMANS; LIPID BILAYERS; VERO CELLS;

EID: 84904317602     PISSN: 15257797     EISSN: 15264602     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/bm500328v     Document Type: Article

References (114)

1. Vance, D.; Shah, M.; Joshi, A.; Kane, R. S. Biotechnol. Bioeng. 2008, 101, 429-434
2. Fasting, C.; Schalley, C. A.; Weber, M.; Seitz, O.; Hecht, S.; Koksch, B.; Dernedde, J.; Graf, C.; Knapp, E. W.; Haag, R. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 10472-10498
3. Branson, T. R.; Turnbull, W. B. Chem. Soc. Rev. 2013, 42, 4613-4622
4. Mourez, M.; Kane, R. S.; Mogridge, J.; Metallo, S.; Deschatelets, P.; Sellman, B. R.; Whitesides, G. M.; Collier, R. J. Nat. Biotechnol. 2001, 19, 958-961
5. Gujraty, K.; Sadacharan, S.; Frost, M.; Poon, V.; Kane, R. S.; Mogridge, J. Mol. Pharmaceutics 2005, 2, 367-372
6. Karginov, V. A.; Nestorovich, E. M.; Moayeri, M.; Leppla, S. H.; Bezrukov, S. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 15075-15080
7. Basha, S.; Rai, P.; Poon, V.; Saraph, A.; Gujraty, K.; Go, M. Y.; Sadacharan, S.; Frost, M.; Mogridge, J.; Kane, R. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 13509-13513
8. Gujraty, K. V.; Joshi, A.; Saraph, A.; Poon, V.; Mogridge, J.; Kane, R. S. Biomacromolecules 2006, 7, 2082-2085
9. Joshi, A.; Saraph, A.; Poon, V.; Mogridge, J.; Kane, R. S. Bioconjugate Chem. 2006, 17, 1265-1269
10. Karginov, V. A.; Nestorovich, E. M.; Yohannes, A.; Robinson, T. M.; Fahmi, N. E.; Schmidtmann, F.; Hecht, S. M.; Bezrukov, S. M. Antimicrob. Agents Chemother. 2006, 50, 3740-3753
11. Rai, P.; Padala, C.; Poon, V.; Saraph, A.; Basha, S.; Kate, S.; Tao, K.; Mogridge, J.; Kane, R. S. Nat. Biotechnol. 2006, 24, 582-586
12. Rai, P. R.; Saraph, A.; Ashton, R.; Poon, V.; Mogridge, J.; Kane, R. S. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 2207-2209
13. Moayeri, M.; Robinson, T. M.; Leppla, S. H.; Karginov, V. A. Antimicrob. Agents Chemother. 2008, 52, 2239-2241
14. Nestorovich, E. M.; Karginov, V. A.; Berezhkovskii, A. M.; Bezrukov, S. M. Biophys. J. 2010, 99, 134-143
15. Nestorovich, E. M.; Karginov, V. A.; Popoff, M. R.; Bezrukov, S. M.; Barth, H. PLoS One 2011, 6, e23927
16. Bezrukov, S. M.; Liu, X.; Karginov, V. A.; Wein, A. N.; Leppla, S. H.; Popoff, M. R.; Barth, H.; Nestorovich, E. M. Biophys. J. 2012, 103, 1208-1217
17. Karginov, V. A.; Nestorovich, E. M.; Schmidtmann, F.; Robinson, T. M.; Yohannes, A.; Fahmi, N. E.; Bezrukov, S. M.; Hecht, S. M. Bioorg. Med. Chem. 2007, 15, 5424-5431
18. Ragle, B. E.; Karginov, V. A.; Bubeck Wardenburg, J. Antimicrob. Agents Chemother. 2010, 54, 298-304
19. El-Hawiet, A.; Kitova, E. N.; Kitov, P. I.; Eugenio, L.; Ng, K. K.; Mulvey, G. L.; Dingle, T. C.; Szpacenko, A.; Armstrong, G. D.; Klassen, J. S. Glycobiology 2011, 21, 1217-1227
20. Polizzotti, B. D.; Maheshwari, R.; Vinkenborg, J.; Kiick, K. L. Macromolecules 2007, 40, 7103-7110
21. Polyzos, A.; Alderton, M. R.; Dawson, R. M.; Hartley, P. G. Bioconjugate Chem. 2007, 18, 1442-1449
22. Polizzotti, B. D.; Kiick, K. L. Biomacromolecules 2006, 7, 483-490
23. Sisu, C.; Baron, A. J.; Branderhorst, H. M.; Connell, S. D.; Weijers, C. A.; de Vries, R.; Hayes, E. D.; Pukin, A. V.; Gilbert, M.; Pieters, R. J.; Zuilhof, H.; Visser, G. M.; Turnbull, W. B. ChemBioChem 2009, 10, 329-337
24. Merritt, E. A.; Zhang, Z.; Pickens, J. C.; Ahn, M.; Hol, W. G.; Fan, E. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8818-8824
25. Fan, E.; O'Neal, C. J.; Mitchell, D. D.; Robien, M. A.; Zhang, Z.; Pickens, J. C.; Tan, X. J.; Korotkov, K.; Roach, C.; Krumm, B.; Verlinde, C. L.; Merritt, E. A.; Hol, W. G. Int. J. Med. Microbiol. 2004, 294, 217-223
26. Laventie, B. J.; Potrich, C.; Atmanene, C.; Saleh, M.; Joubert, O.; Viero, G.; Bachmeyer, C.; Antonini, V.; Mancini, I.; Cianferani-Sanglier, S.; Keller, D.; Colin, D. A.; Bourcier, T.; Anderluh, G.; van Dorsselaer, A.; Dalla Serra, M.; Prevost, G. Biochem. J. 2013, 450, 559-571
27. Kitov, P. I.; Lipinski, T.; Paszkiewicz, E.; Solomon, D.; Sadowska, J. M.; Grant, G. A.; Mulvey, G. L.; Kitova, E. N.; Klassen, J. S.; Armstrong, G. D.; Bundle, D. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 672-676
28. Kitov, P. I.; Mulvey, G. L.; Griener, T. P.; Lipinski, T.; Solomon, D.; Paszkiewicz, E.; Jacobson, J. M.; Sadowska, J. M.; Suzuki, M.; Yamamura, K.; Armstrong, G. D.; Bundle, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 16837-16842
29. Kitov, P. I.; Sadowska, J. M.; Mulvey, G.; Armstrong, G. D.; Ling, H.; Pannu, N. S.; Read, R. J.; Bundle, D. R. Nature 2000, 403, 669-672
30. Gargano, J. M.; Ngo, T.; Kim, J. Y.; Acheson, D. W.; Lees, W. J. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 12909-12910
31. Mulvey, G. L.; Marcato, P.; Kitov, P. I.; Sadowska, J.; Bundle, D. R.; Armstrong, G. D. J. Infect. Dis. 2003, 187, 640-649
32. Solomon, D.; Kitov, P. I.; Paszkiewicz, E.; Grant, G. A.; Sadowska, J. M.; Bundle, D. R. Org. Lett. 2005, 7, 4369-4372
33. Dawson, R. M.; Alderton, M. R.; Wells, D.; Hartley, P. G. J. Appl. Toxicol. 2006, 26, 247-252
34. Nestorovich, E. M.; Bezrukov, S. M. Chem. Rev. 2012, 112, 6388-6430
35. Barth, H.; Aktories, K.; Popoff, M. R.; Stiles, B. G. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2004, 68, 373-402
36. Collier, R. J. Mol. Aspects Med. 2009, 30, 413-422
37. Duesbery, N. S.; Webb, C. P.; Leppla, S. H.; Gordon, V. M.; Klimpel, K. R.; Copeland, T. D.; Ahn, N. G.; Oskarsson, M. K.; Fukasawa, K.; Paull, K. D.; Vande Woude, G. F. Science 1998, 280, 734-737
38. Vitale, G.; Bernardi, L.; Napolitani, G.; Mock, M.; Montecucco, C. Biochem. J. 2000, 352 (Pt 3) 739-745
39. Levinsohn, J. L.; Newman, Z. L.; Hellmich, K. A.; Fattah, R.; Getz, M. A.; Liu, S.; Sastalla, I.; Leppla, S. H.; Moayeri, M. PLoS Pathog. 2012, 8, e1002638
40. Leppla, S. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1982, 79, 3162-3166
41. Dumetz, F.; Jouvion, G.; Khun, H.; Glomski, I. J.; Corre, J. P.; Rougeaux, C.; Tang, W. J.; Mock, M.; Huerre, M.; Goossens, P. L. Am. J. Pathol. 2011, 178, 2523-2535
42. Liu, S.; Zhang, Y.; Moayeri, M.; Liu, J.; Crown, D.; Fattah, R. J.; Wein, A. N.; Yu, Z. X.; Finkel, T.; Leppla, S. H. Nature 2013, 501, 63-68
43. Ohishi, I.; Odagiri, Y. Infect. Immun. 1984, 43, 54-58
44. Aktories, K.; Barmann, M.; Ohishi, I.; Tsuyama, S.; Jakobs, K. H.; Habermann, E. Nature 1986, 322, 390-392
45. Heine, K.; Pust, S.; Enzenmuller, S.; Barth, H. Infect. Immun. 2008, 76, 4600-4608
46. Klimpel, K. R.; Molloy, S. S.; Thomas, G.; Leppla, S. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992, 89, 10277-10281
47. Barth, H.; Blocker, D.; Behlke, J.; Bergsma-Schutter, W.; Brisson, A.; Benz, R.; Aktories, K. J. Biol. Chem. 2000, 275, 18704-18711
48. Kintzer, A. F.; Thoren, K. L.; Sterling, H. J.; Dong, K. C.; Feld, G. K.; Tang, I. I.; Zhang, T. T.; Williams, E. R.; Berger, J. M.; Krantz, B. A. J. Mol. Biol. 2009, 392, 614-629
49. Blaustein, R. O.; Koehler, T. M.; Collier, R. J.; Finkelstein, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 2209-2213
50. Schmid, A.; Benz, R.; Just, I.; Aktories, K. J. Biol. Chem. 1994, 269, 16706-16711
51. Bachmeyer, C.; Benz, R.; Barth, H.; Aktories, K.; Gilbert, M.; Popoff, M. R. FASEB J. 2001, 15, 1658-1660
52. Haug, G.; Wilde, C.; Leemhuis, J.; Meyer, D. K.; Aktories, K.; Barth, H. Biochemistry 2003, 42, 15284-15291
53. Krantz, B. A.; Trivedi, A. D.; Cunningham, K.; Christensen, K. A.; Collier, R. J. J. Mol. Biol. 2004, 344, 739-756
54. Krantz, B. A.; Melnyk, R. A.; Zhang, S.; Juris, S. J.; Lacy, D. B.; Wu, Z.; Finkelstein, A.; Collier, R. J. Science 2005, 309, 777-781
55. Krantz, B. A.; Finkelstein, A.; Collier, R. J. J. Mol. Biol. 2006, 355, 968-979
56. Melnyk, R. A.; Collier, R. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 9802-9807
57. Lang, A. E.; Neumeyer, T.; Sun, J.; Collier, R. J.; Benz, R.; Aktories, K. Biochemistry 2008, 47, 8406-8413
58. Neumeyer, T.; Schiffler, B.; Maier, E.; Lang, A. E.; Aktories, K.; Benz, R. J. Biol. Chem. 2008, 283, 3904-3914
59. Kronhardt, A.; Rolando, M.; Beitzinger, C.; Stefani, C.; Leuber, M.; Flatau, G.; Popoff, M. R.; Benz, R.; Lemichez, E. PLoS One 2011, 6, e23133
60. Orlik, F.; Schiffler, B.; Benz, R. Biophys. J. 2005, 88, 1715-1724
61. Beitzinger, C.; Bronnhuber, A.; Duscha, K.; Riedl, Z.; Huber-Lang, M.; Benz, R.; Hajos, G.; Barth, H. PLoS One 2013, 8, e66099
62. Bachmeyer, C.; Orlik, F.; Barth, H.; Aktories, K.; Benz, R. J. Mol. Biol. 2003, 333, 527-540
63. Bronnhuber, A.; Maier, E.; Riedl, Z.; Hajos, G.; Benz, R.; Barth, H. Toxicology 2014, 316C, 25-33
64. Vance, D.; Martin, J.; Patke, S.; Kane, R. S. Adv. Drug Delivery Rev. 2009, 61, 931-939
65. Yannakopoulou, K.; Jicsinszky, L.; Aggelidou, C.; Mourtzis, N.; Robinson, T. M.; Yohannes, A.; Nestorovich, E. M.; Bezrukov, S. M.; Karginov, V. A. Antimicrob. Agents Chemother. 2011, 55, 3594-3597
66. Diaz-Moscoso, A.; Mendez-Ardoy, A.; Ortega-Caballero, F.; Benito, J. M.; Ortiz Mellet, C.; Defaye, J.; Robinson, T. M.; Yohannes, A.; Karginov, V. A.; Garcia Fernandez, J. M. ChemMedChem 2011, 6, 181-192
67. Wijagkanalan, W.; Kawakami, S.; Hashida, M. Pharm. Res. 2011, 28, 1500-1519
68. Helms, B.; Meijer, E. W. Science 2006, 313, 929-930
69. Thompson, J. P.; Schengrund, C. L. Glycoconjugate J. 1997, 14, 837-845
70. Thompson, J. P.; Schengrund, C. L. Biochem. Pharmacol. 1998, 56, 591-597
71. Branderhorst, H. M.; Liskamp, R. M.; Visser, G. M.; Pieters, R. J. Chem. Commun. 2007, 47, 5043-5045
72. Martin, H.; Kinns, H.; Mitchell, N.; Astier, Y.; Madathil, R.; Howorka, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 9640-9649
73. Kong, L.; Harrington, L.; Li, Q.; Cheley, S.; Davis, B. G.; Bayley, H. Nat. Chem. 2013, 5, 651-659
74. Barth, H.; Preiss, J. C.; Hofmann, F.; Aktories, K. J. Biol. Chem. 1998, 273, 29506-29511
75. Montal, M.; Mueller, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1972, 69, 3561-3566
76. Lang, A. E.; Ernst, K.; Lee, H.; Papatheodorou, P.; Schwan, C.; Barth, H.; Aktories, K. Cell. Microbiol. 2014, 16, 490-503
77. Prosa, T. J.; Bauer, B. J.; Amis, E. J.; Tomalia, D. A.; Scherrenberg, R. J. Polym. Sci., Part B: Polym. Phys. 1997, 35, 2913-2924
78. Jackson, C. L.; Chanzy, H. D.; Booy, F. P.; Drake, B. J.; Tomalia, D. A.; Bauer, B. J.; Amis, E. J. Macromolecules 1998, 31, 6259-6265
79. Mullen, D. G.; Desai, A.; van Dongen, M. A.; Barash, M.; Baker, J. R., Jr; Banaszak Holl, M. M. Macromolecules 2012, 45, 5316-5320
80. van Dongen, M. A.; Desai, A.; Orr, B. G.; Baker, J. R., Jr; Holl, M. M. Polymer 2013, 54, 4126-4133
81. Nguyen, T. L. J. Biomol. Struct. Dyn. 2004, 22, 253-265
82. Lee, K. I.; Jo, S.; Rui, H.; Egwolf, B.; Roux, B.; Pastor, R. W.; Im, W. J. Comput. Chem. 2012, 33, 331-339
83. Katayama, H.; Janowiak, B. E.; Brzozowski, M.; Juryck, J.; Falke, S.; Gogol, E. P.; Collier, R. J.; Fisher, M. T. Nat. Struct. Mol. Biol. 2008, 15, 754-760
84. Van Dyke, R. W.; Belcher, J. D. Am. J. Physiol. 1994, 266, C81-94
85. Rybak, S. L.; Lanni, F.; Murphy, R. F. Biophys. J. 1997, 73, 674-687
86. Sonawane, N. D.; Thiagarajah, J. R.; Verkman, A. S. J. Biol. Chem. 2002, 277, 5506-5513
87. Tang, M. X.; Redemann, C. T.; Szoka, F. C., Jr Bioconjugate Chem. 1996, 7, 703-714
88. Blaustein, R. O.; Lea, E. J.; Finkelstein, A. J. Gen. Physiol. 1990, 96, 921-942
89. Beitzinger, C.; Stefani, C.; Kronhardt, A.; Rolando, M.; Flatau, G.; Lemichez, E.; Benz, R. PLoS One 2012, 7, e46964
90. Joshi, A.; Vance, D.; Rai, P.; Thiyagarajan, A.; Kane, R. S. Chem.-Eur. J. 2008, 14, 7738-7747
91. Joshi, A.; Kate, S.; Poon, V.; Mondal, D.; Boggara, M. B.; Saraph, A.; Martin, J. T.; McAlpine, R.; Day, R.; Garcia, A. E.; Mogridge, J.; Kane, R. S. Biomacromolecules 2011, 12, 791-796
92. Kane, R. S. AIChE J. 2006, 52, 3638-3644
93. Rai, P.; Vance, D.; Poon, V.; Mogridge, J.; Kane, R. S. Chem.-Eur. J. 2008, 14, 7748-7751
94. Vance, D.; Martin, J.; Patke, S.; Kane, R. S. Adv. Drug Delivery Rev. 2009, 61, 931-939
95. Karginov, V. A.; Yohannes, A.; Robinson, T. M.; Fahmi, N. E.; Alibek, K.; Hecht, S. M. Bioorg. Med. Chem. 2006, 14, 33-40
96. Kaminskas, L. M.; Boyd, B. J.; Porter, C. J. Nanomedicine 2011, 6, 1063-1084
97. Huang, Q. R.; Dubin, P. L.; Moorefield, C. N.; Newkome, G. R. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 898-904
98. Welch, C. F.; Hoagland, D. A. Langmuir 2003, 1082-1088
99. Dobrovolskaia, M. A.; Patri, A. K.; Potter, T. M.; Rodriguez, J. C.; Hall, J. B.; McNeil, S. E. Nanomedicine (London, U. K.) 2012, 7, 245-256
100. Dobrovolskaia, M. A.; Patri, A. K.; Simak, J.; Hall, J. B.; Semberova, J.; De Paoli Lacerda, S. H.; McNeil, S. E. Mol. Pharmaceutics 2012, 9, 382-393
101. Böhme, U.; Klenge, A.; Hänel, B.; Scheler, U. Polymers 2011, 3, 812-819
102. Clogston, J. D.; Patri, A. K. Methods Mol. Biol. 2011, 697, 63-70
103. Maiti, P. K.; Messina, R. Macromolecules 2008, 41, 5002-5006
104. Aguilella-Arzo, M.; Andrio, A.; Aguilella, V. M.; Alcaraz, A. Phys. Chem. Chem. Phys. 2009, 11, 358-365
105. Huggins, D. J.; Sherman, W.; Tidor, B. J. Med. Chem. 2012, 55, 1424-1444
106. Lee, C. C.; MacKay, J. A.; Frechet, J. M.; Szoka, F. C. Nat. Biotechnol. 2005, 23, 1517-1526
107. Svenson, S.; Tomalia, D. A. Adv. Drug Delivery Rev. 2005, 57, 2106-2129
108. Duncan, R.; Izzo, L. Adv. Drug Delivery Rev. 2005, 57, 2215-2237
109. Hong, S.; Bielinska, A. U.; Mecke, A.; Keszler, B.; Beals, J. L.; Shi, X.; Balogh, L.; Orr, B. G.; Baker, J. R., Jr; Banaszak Holl, M. M. Bioconjugate Chem. 2004, 15, 774-782
110. Zhang, G. D.; Harada, A.; Nishiyama, N.; Jiang, D. L.; Koyama, H.; Aida, T.; Kataoka, K. J. Controlled Release 2003, 93, 141-150
111. Jang, W. D.; Nishiyama, N.; Zhang, G. D.; Harada, A.; Jiang, D. L.; Kawauchi, S.; Morimoto, Y.; Kikuchi, M.; Koyama, H.; Aida, T.; Kataoka, K. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 419-423
112. Malik, N.; Wiwattanapatapee, R.; Klopsch, R.; Lorenz, K.; Frey, H.; Weener, J. W.; Meijer, E. W.; Paulus, W.; Duncan, R. J. Controlled Release 2000, 65, 133-148
113. Moayeri, M.; Crown, D.; Jiao, G. S.; Kim, S.; Johnson, A.; Leysath, C.; Leppla, S. H. Antimicrob. Agents Chemother. 2013, 57, 4139-4145
114. Abrami, L.; Brandi, L.; Moayeri, M.; Brown, M. J.; Krantz, B. A.; Leppla, S. H.; van der Goot, F. G. Cell. Rep. 2013, 27, 986-996