The role of stable α-synuclein oligomers in the molecular events underlying amyloid formation

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 10, 2014, Pages 3859-3868

  Lorenzen, Nikolai ^a,b   Nielsen, Søren Bang ^a,d,e   Buell, Alexander K ^c   Kaspersen, Jørn Døvling ^b   Arosio, Paolo ^c   Vad, Brian Stougaard ^a   Paslawski, Wojciech ^a   Christiansen, Gunna ^b   Valnickova Hansen, Zuzana ^a   Andreasen, Maria ^a   Enghild, Jan J ^a   Pedersen, Jan Skov ^b   Dobson, Christopher M ^c   Knowles, Tuomas P J ^c   Otzen, Daniel Erik ^a  

^a AARHUS UNIVERSITY   (Denmark)

^b AARHUS UNIVERSITY   (Denmark)

^c UNIVERSITY OF CAMBRIDGE   (United Kingdom)

^d NOVO NORDISK A S   (Denmark)

^e Arla Foods   (Denmark)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AGGLOMERATION; GLYCOPROTEINS; MONOMERS; PROTEINS;

AGGREGATION PROCESS; AMYLOID FIBRIL FORMATION; AMYLOID FORMATION; CONCENTRATION-DEPENDENT MANNERS; DEGREE OF FLEXIBILITY; MECHANISTIC STUDIES; PARKINSON'S DISEASE; SMALL ANGLE X-RAY SCATTERING;

OLIGOMERS;

ALPHA SYNUCLEIN; AMYLOID; MONOMER; OLIGOMER; PROTEIN AGGREGATE;

ARTICLE; BETA SHEET; CELL PERMEABILIZATION; ELLIPSOMETRY; FIBER; IN VITRO STUDY; KINETICS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR WEIGHT; PARKINSON DISEASE; PRECURSOR; PROTEIN AGGREGATION; PROTEIN FUNCTION; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; PROTEIN STABILITY; X RAY CRYSTALLOGRAPHY; CHEMISTRY; HUMAN; METABOLISM; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN MULTIMERIZATION; SMALL ANGLE SCATTERING; ULTRASTRUCTURE; X RAY DIFFRACTION;

ALPHA-SYNUCLEIN; AMYLOID; HUMANS; KINETICS; PARKINSON DISEASE; PROTEIN AGGREGATES; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN MULTIMERIZATION; SCATTERING, SMALL ANGLE; X-RAY DIFFRACTION;

EID: 84896265204     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja411577t     Document Type: Article

References (82)

1. Giehm L, S. D.; Otzen, D. E.; Vestergaard, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108 (8) 3246
2. Lashuel, H. A.; Hartley, D.; Petre, B. M.; Walz, T.; Lansbury, P. T., Jr. Nature 2002, 418, 291
3. Conway, K. A.; Lee, S. J.; Rochet, J. C.; Ding, T. T.; Williamson, R. E.; Lansbury, P. T., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 571
4. Winner, B.; Jappelli, R.; Maji, S. K.; Desplats, P. A.; Boyer, L.; Aigner, S.; Hetzer, C.; Loher, T.; Vilar, M.; Campioni, S.; Tzitzilonis, C.; Soragni, A.; Jessberger, S.; Mira, H.; Consiglio, A.; Pham, E.; Masliah, E.; Gage, F. H.; Riek, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 4194
5. Walsh, D. M.; Selkoe, D. J. J. Neurochem. 2007, 101, 1172
6. Luheshi, L. M.; Tartaglia, G. G.; Brorsson, A. C.; Pawar, A. P.; Watson, I. E.; Chiti, F.; Vendruscolo, M.; Lomas, D. A.; Dobson, C. M.; Crowther, D. C. PLoS Biol. 2007, 5, e290
7. Dobson, C. M. Nature 2003, 426, 884
8. Lesne, S.; Koh, M. T.; Kotilinek, L.; Kayed, R.; Glabe, C. G.; Yang, A.; Gallagher, M.; Ashe, K. H. Nature 2006, 440, 352
9. Nilsberth, C.; Westlind-Danielsson, A.; Eckman, C. B.; Condron, M. M.; Axelman, K.; Forsell, C.; Stenh, C.; Luthman, J.; Teplow, D. B.; Younkin, S. G.; Naslund, J.; Lannfelt, L. Nat. Neurosci. 2001, 4, 887
10. Bernstein, S. L.; Dupuis, N. F.; Lazo, N. D.; Wyttenbach, T.; Condron, M. M.; Bitan, G.; Teplow, D. B.; Shea, J. E.; Ruotolo, B. T.; Robinson, C. V.; Bowers, M. T. Nat. Chem. 2009, 1, 326
11. Bucciantini, M.; Giannoni, E.; Chiti, F.; Baroni, F.; Formigli, L.; Zurdo, J.; Taddei, N.; Ramponi, G.; Dobson, C. M.; Stefani, M. Nature 2002, 416, 507
12. Volles, M. J.; Lee, S. J.; Rochet, J. C.; Shtilerman, M. D.; Ding, T. T.; Kessler, J. C.; Lansbury, P. T., Jr. Biochemistry 2001, 40, 7812
13. Chiti, F.; Dobson, C. M. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 333
14. Hill, S. E.; Robinson, J.; Matthews, G.; Muschol, M. Biophys. J. 2009, 96, 3781
15. Vestergaard, B.; Groenning, M.; Roessle, M.; Kastrup, J. S.; van de Weert, M.; Flink, J. M.; Frokjaer, S.; Gajhede, M.; Svergun, D. I. PLoS Biol. 2007, 5, e134
16. Lorenzen, N.; Cohen, S. I. A.; Nielsen, S. B.; Herling, T. W.; Christiansen, G.; Dobson, C. M.; Knowles, T. P. J.; Otzen, D. Biophys. J. 2012, 102, 2167
17. Kardos, J.; Yamamoto, K.; Hasegawa, K.; Naiki, H.; Goto, Y. J. Biol. Chem. 2004, 279, 55308
18. Kim, H. J.; Chatani, E.; Goto, Y.; Paik, S. R. J. Microbiol. Biotechnol. 2007, 17, 2027
19. Knowles, T. P.; Fitzpatrick, A. W.; Meehan, S.; Mott, H. R.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M.; Welland, M. E. Science 2007, 318, 1900
20. Collins, S. R.; Douglass, A.; Vale, R. D.; Weissman, J. S. PLoS Biol. 2004, 2, 1582
21. Morris, A. M.; Watzky, M. A.; Finke, R. G. Biochim. Biophys. Acta 2009, 1794, 375
22. Jain, S.; Udgaonkar, J. B. Biochemistry 2011, 50, 1153
23. Necula, M.; Kayed, R.; Milton, S.; Glabe, C. G. J. Biol. Chem. 2007, 282, 10311
24. Souillac, P. O.; Uversky, V. N.; Millett, I. S.; Khurana, R.; Doniach, S.; Fink, A. L. J. Biol. Chem. 2002, 277, 12666
25. Gellermann, G. P.; Byrnes, H.; Striebinger, A.; Ullrich, K.; Mueller, R.; Hillen, H.; Barghorn, S. Neurobiol. Dis. 2008, 30, 212
26. Hong, D. P.; Han, S.; Fink, A. L.; Uversky, V. N. Protein Pept. Lett. 2011, 18, 230
27. Pedersen, J. S.; Dickov, D.; Flink, J. L.; Hjuler, H. A.; Christensen, G.; Otzen, D. E. J. Mol. Biol. 2006, 355, 501
28. Andersen, C. B.; Hicks, M. R.; Vetri, V.; Vandahl, B.; Rahbek-Nielsen, H.; Thogersen, H.; Thogersen, I. B.; Enghild, J. J.; Serpell, L. C.; Rischel, C.; Otzen, D. E. J. Mol. Biol. 2010, 397, 932
29. Ghodke, S.; Nielsen, S. B.; Christiansen, G.; Hjuler, H. A.; Flink, J.; Otzen, D. E. FEBS J. 2011, 279, 752
30. Sawaya, M. R.; Sambashivan, S.; Nelson, R.; Ivanova, M. I.; Sievers, S. A.; Apostol, M. I.; Thompson, M. J.; Balbirnie, M.; Wiltzius, J. J.; McFarlane, H. T.; Madsen, A. O.; Riekel, C.; Eisenberg, D. Nature 2007, 447, 453
31. Tycko, R. Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 96
32. Nielsen, J. T.; Bjerring, M.; Jeppesen, M. D.; Pedersen, R. O.; Pedersen, J. M.; Hein, K. L.; Vosegaard, T.; Skrydstrup, T.; Otzen, D. E.; Nielsen, N. C. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2009, 48, 2118
33. Jaroniec, C. P.; MacPhee, C. E.; Bajaj, V. S.; McMahon, M. T.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 711
34. Vilar, M.; Chou, H. T.; Luhrs, T.; Maji, S. K.; Riek-Loher, D.; Verel, R.; Manning, G.; Stahlberg, H.; Riek, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 8637
35. Fitzpatrick, A. W.; Debelouchina, G. T.; Bayro, M. J.; Clare, D. K.; Caporini, M. A.; Bajaj, V. S.; Jaroniec, C. P.; Wang, L.; Ladizhansky, V.; Muller, S. A.; Macphee, C. E.; Waudby, C. A.; Mott, H. R.; De Simone, A.; Knowles, T. P.; Saibil, H. R.; Vendruscolo, M.; Orlova, E. V.; Griffin, R. G.; Dobson, C. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 5468
36. Uversky, V. N. FEBS J. 2010, 277, 2940
37. Fandrich, M. J. Mol. Biol. 2012, 421, 427
38. Rosensweig, C.; Ono, K.; Murakami, K.; Lowenstein, D. K.; Bitan, G.; Teplow, D. B. Methods Mol. Biol. 2012, 849, 23
39. Sandberg, A.; Luheshi, L. M.; Sollvander, S.; Pereira de Barros, T.; Macao, B.; Knowles, T. P.; Biverstal, H.; Lendel, C.; Ekholm-Petterson, F.; Dubnovitsky, A.; Lannfelt, L.; Dobson, C. M.; Hard, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 15595
40. Polymeropoulos, M. H.; Higgins, J. J.; Golbe, L. I.; Johnson, W. G.; Ide, S. E.; Di Iorio, G.; Sanges, G.; Stenroos, E. S.; Pho, L. T.; Schaffer, A. A.; Lazzarini, A. M.; Nussbaum, R. L.; Duvoisin, R. C. Science 1996, 274, 1197
41. Spillantini, M. G.; Schmidt, M. L.; Lee, V. M.; Trojanowski, J. Q.; Jakes, R.; Goedert, M. Nature 1997, 388, 839
42. Spillantini, M. G.; Crowther, R. A.; Jakes, R.; Hasegawa, M.; Goedert, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 6469
43. Polymeropoulos, M. H.; Lavedan, C.; Leroy, E.; Ide, S. E.; Dehejia, A.; Dutra, A.; Pike, B.; Root, H.; Rubenstein, J.; Boyer, R.; Stenroos, E. S.; Chandrasekharappa, S.; Athanassiadou, A.; Papapetropoulos, T.; Johnson, W. G.; Lazzarini, A. M.; Duvoisin, R. C.; Di Iorio, G.; Golbe, L. I.; Nussbaum, R. L. Science 1997, 276, 2045
44. Giehm, L.; Otzen, D. E. Anal. Biochem. 2010, 400, 270
45. Levine, H. I. Protein Sci. 1993, 2, 404
46. Buell, A. K.; Dobson, C. M.; Welland, M. E. Methods Mol. Biol. 2012, 849, 101
47. Hovgaard, M. B.; Dong, M.; Otzen, D. E.; Besenbacher, F. Biophys. J. 2007, 93, 2162
48. Buell, A. K.; Dhulesia, A.; White, D. A.; Knowles, T. P.; Dobson, C. M.; Welland, M. E. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2012, 51, 5247
49. Manwell, C. Biochem. J. 1977, 165, 487
50. Nesgaard, L.; Vad, B.; Christiansen, G.; Otzen, D. Biochim. Biophys. Acta 2009, 1794, 84
51. Cohen, S. I. A.; Vendruscolo, M.; Welland, M. E.; Dobson, C. M.; Terentjev, E. M.; Knowles, T. P. J. J. Chem. Phys. 2011, 135, 065105
52. Cohen, S. I. A.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M.; Knowles, T. P. J. J. Chem. Phys. 2011, 135, 065107
53. Lorenzen, N.; Lemminger, L.; Pedersen, J. N.; Nielsen, S. B.; Otzen, D. E. FEBS Lett. 2014, 588, 497
54. Kong, J.; Yu, S. Acta Biochim. Biophys. Sin. 2007, 39, 549
55. Celej, M. S.; Sarroukh, R.; Goormaghtigh, E.; Fidelio, G. D.; Ruysschaert, J. M.; Raussens, V. Biochem. J. 2012, 443, 719
56. Natalello, A.; Ami, D.; Doglia, S. M. Intrinsically Disordered Protein Analysis: Methods and Experimental Tools, Methods in Molecular Biology; Uversky, V. N.; Dunker, A. K., Eds.; Springer: New York, 2012; Vol. 1, pp 229-244
57. van Rooijen, B. D.; Claessens, M. M.; Subramaniam, V. Biochim. Biophys. Acta 2009, 1788, 1271
58. Apetri, M. M.; Maiti, N. C.; Zagorski, M. G.; Carey, P. R.; Anderson, V. E. J. Mol. Biol. 2006, 355, 63
59. Bolognesi, B.; Kumita, J. R.; Barros, T. P.; Esbjorner, E. K.; Luheshi, L. M.; Crowther, D. C.; Wilson, M. R.; Dobson, C. M.; Favrin, G.; Yerbury, J. J. ACS Chem. Biol. 2010, 5, 735
60. Glatter, O. J. Appl. Crystallogr. 1977, 10, 415
61. Li, J.; Uversky, V. N.; Fink, A. L. Neurotoxicology 2002, 23, 553
62. Binolfi, A.; Rasia, R. M.; Bertoncini, C. W.; Ceolin, M.; Zweckstetter, M.; Griesinger, C.; Jovin, T. M.; Fernandez, C. O. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9893
63. Debye, P. J. Phys. Colloid Chem. 1947, 51, 18
64. Fauvet, B.; Mbefo, M. K.; Fares, M. B.; Desobry, C.; Michael, S.; Ardah, M. T.; Tsika, E.; Coune, P.; Prudent, M.; Lion, N.; Eliezer, D.; Moore, D. J.; Schneider, B.; Aebischer, P.; El-Agnaf, O. M.; Masliah, E.; Lashuel, H. A. J. Biol. Chem. 2012, 287, 15345
65. Pedersen, J. S. J. Appl. Crystallogr. 2000, 33, 637
66. Cohen, S. I. A.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M.; Knowles, T. P. J. J. Chem. Phys. 2011, 135, 065106
67. Knowles, T. P.; Waudby, C. A.; Devlin, G. L.; Cohen, S. I.; Aguzzi, A.; Vendruscolo, M.; Terentjev, E. M.; Welland, M. E.; Dobson, C. M. Science 2009, 326, 1533
68. Buell, A. K.; White, D. A.; Meier, C.; Welland, M. E.; Knowles, T. P.; Dobson, C. M. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 10925
69. White, D. A.; Buell, A. K.; Dobson, C. M.; Welland, M. E.; Knowles, T. P. J. FEBS Lett. 2009, 583, 2587
70. Zijlstra, N.; Blum, C.; Segers-Nolten, I. M.; Claessens, M. M.; Subramaniam, V. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2012, 51, 8821
71. Davidson, W. S.; Jonas, A.; Clayton, D. F.; George, J. M. J. Biol. Chem. 1998, 273, 9443
72. Eliezer, D.; Kutluay, E.; Bussell, R., Jr.; Browne, G. J. Mol. Biol. 2001, 307, 1061
73. Ulmer, T. S.; Bax, A.; Cole, N. B.; Nussbaum, R. L. J. Biol. Chem. 2005, 280, 9595
74. van Rooijen, B. D.; van Leijenhorst-Groener, K. A.; Claessens, M. M.; Subramaniam, V. J. Mol. Biol. 2009, 394, 826
75. Milanesi, L.; Sheynis, T.; Xue, W. F.; Orlova, E. V.; Hellewell, A. L.; Jelinek, R.; Hewitt, E. W.; Radford, S. E.; Saibil, H. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 20455
76. Xue, W. F.; Hellewell, A. L.; Gosal, W. S.; Homans, S. W.; Hewitt, E. W.; Radford, S. E. J. Biol. Chem. 2009, 284, 34272
77. Pieri, L.; Madiona, K.; Bousset, L.; Melki, R. Biophys. J. 2012, 102, 2894
78. Stefani, M.; Dobson, C. M. J. Mol. Med. (Heidelberg, Ger.) 2003, 81, 678
79. Fink, A. L. Factors affecting the fibrillation of a-synuclein, a natively unfolded protein; Springer: New York, 2007.
80. Sluzky, V.; Tamada, J. A.; Klibanov, A. M.; Langer, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1991, 88, 9377
81. Campioni, S.; Carret, G.; Jordens, S.; Nicoud, L.; Mezzenga, R.; Riek, R. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 2866-2875
82. Cremades, N.; Cohen, S. I.; Deas, E.; Abramov, A. Y.; Chen, A. Y.; Orte, A.; Sandal, M.; Clarke, R. W.; Dunne, P.; Aprile, F. A.; Bertoncini, C. W.; Wood, N. W.; Knowles, T. P.; Dobson, C. M.; Klenerman, D. Cell 2012, 149, 1048