Protein NMR structures refined with rosetta have higher accuracy relative to corresponding x-ray crystal structures

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 5, 2014, Pages 1893-1906

  Mao, Binchen ^a   Tejero, Roberto ^a,b   Baker, David ^c   Montelione, Gaetano T ^a  

^a RUTGERS UNIVERSITY   (United States)

^b UNIVERSITY OF VALENCIA   (Spain)

^c UNIVERSITY OF WASHINGTON SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CPU-INTENSIVE; MOLECULAR REPLACEMENTS; NMR RESTRAINTS; NMR STRUCTURES; PROTEIN STRUCTURES; REFINED STRUCTURES; STRUCTURAL GENOMICS; X RAY CRYSTAL STRUCTURES;

X RAYS;

PROTEINS;

PROTEIN;

ACCURACY; ARTICLE; CRYSTAL STRUCTURE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTEIN STRUCTURE; STRUCTURAL GENOMICS; X RAY CRYSTAL STRUCTURE;

COMPUTER SIMULATION; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; MODELS, MOLECULAR; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN CONFORMATION; PROTEINS; SOFTWARE;

EID: 84893765320     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja409845w     Document Type: Article

References (72)

1. Schwieters, C. D.; Kuszewski, J. J.; Tjandra, N.; Clore, G. M. J. Magn. Reson. 2003, 160, 65
2. Brunger, A. T.; Adams, P. D.; Clore, G. M.; DeLano, W. L.; Gros, P.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Jiang, J. S.; Kuszewski, J.; Nilges, M.; Pannu, N. S.; Read, R. J.; Rice, L. M.; Simonson, T.; Warren, G. L. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 1998, 54, 905
3. Güntert, P.; Mumenthaler, C.; Wüthrich, K. J. Mol. Biol. 1997, 273, 283
4. Güntert, P. Methods Mol. Biol. 2004, 278, 353
5. Bashford, D.; Case, D. A. Annu. Rev. Phys. Chem. 2000, 51, 129
6. Xia, B.; Tsui, V.; Case, D. A.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. J. Biomol. NMR 2002, 22, 317
7. Linge, J. P.; Williams, M. A.; Spronk, C. A.; Bonvin, A. M.; Nilges, M. Proteins 2003, 50, 496
8. Feig, M.; Brooks, C. L., III Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 217
9. Chen, J.; Im, W.; Brooks, C. L., III J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 16038
10. Chen, J.; Brooks, C. L., III; Khandogin, J. Curr. Opin. Struct. Biol. 2008, 18, 140
11. Nederveen, A. J.; Doreleijers, J. F.; Vranken, W.; Miller, Z.; Spronk, C. A.; Nabuurs, S. B.; Guntert, P.; Livny, M.; Markley, J. L.; Nilges, M.; Ulrich, E. L.; Kaptein, R.; Bonvin, A. M. Proteins 2005, 59, 662
12. Nabuurs, S. B.; Nederveen, A. J.; Vranken, W.; Doreleijers, J. F.; Bonvin, A. M.; Vuister, G. W.; Vriend, G.; Spronk, C. A. Proteins 2004, 55, 483
13. Lee, S. Y.; Zhang, Y.; Skolnick, J. Proteins 2006, 63, 451
14. Yang, J. S.; Kim, J. H.; Oh, S.; Han, G.; Lee, S.; Lee, J. Nucleic Acids Res. 2012, 40, D525
15. Doreleijers, J. F.; Raves, M. L.; Rullmann, T.; Kaptein, R. J. Biomol. NMR 1999, 14, 123
16. Huang, Y. J.; Powers, R.; Montelione, G. T. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 1665
17. Huang, Y. J.; Rosato, A.; Singh, G.; Montelione, G. T. Nucleic Acids Res. 2012, 40, W542
18. Bagaria, A.; Jaravine, V.; Huang, Y. J.; Montelione, G. T.; Guntert, P. Protein Sci. 2012, 21, 229
19. Clore, G. M.; Schwieters, C. D. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2923
20. Valafar, H.; Prestegard, J. H. J. Magn. Reson. 2004, 167, 228
21. Bhattacharya, A.; Tejero, R.; Montelione, G. T. Proteins 2007, 66, 778
22. Morris, A. L.; MacArthur, M. W.; Hutchinson, E. G.; Thornton, J. M. Proteins 1992, 12, 345
23. Laskowski, R. A.; Rullmannn, J. A.; MacArthur, M. W.; Kaptein, R.; Thornton, J. M. J. Biomol. NMR 1996, 8, 477
24. Sippl, M. J. Proteins 1993, 17, 355
25. Luthy, R.; Bowie, J. U.; Eisenberg, D. Nature 1992, 356, 83
26. Davis, I. W.; Murray, L. W.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Nucleic Acids Res. 2004, 32, W615
27. Chen, V. B.; Arendall, W. B., III; Headd, J. J.; Keedy, D. A.; Immormino, R. M.; Kapral, G. J.; Murray, L. W.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66, 12
28. Rosato, A.; Bagaria, A.; Baker, D.; Bardiaux, B.; Cavalli, A.; Doreleijers, J. F.; Giachetti, A.; Guerry, P.; Guntert, P.; Herrmann, T.; Huang, Y. J.; Jonker, H. R.; Mao, B.; Malliavin, T. E.; Montelione, G. T.; Nilges, M.; Raman, S.; van der Schot, G.; Vranken, W. F.; Vuister, G. W.; Bonvin, A. M. Nat. Methods 2009, 6, 625
29. Rosato, A.; Aramini, J. M.; Arrowsmith, C.; Bagaria, A.; Baker, D.; Cavalli, A.; Doreleijers, J. F.; Eletsky, A.; Giachetti, A.; Guerry, P.; Gutmanas, A.; Guntert, P.; He, Y.; Herrmann, T.; Huang, Y. J.; Jaravine, V.; Jonker, H. R.; Kennedy, M. A.; Lange, O. F.; Liu, G.; Malliavin, T. E.; Mani, R.; Mao, B.; Montelione, G. T.; Nilges, M.; Rossi, P.; van der Schot, G.; Schwalbe, H.; Szyperski, T. A.; Vendruscolo, M.; Vernon, R.; Vranken, W. F.; Vries, S.; Vuister, G. W.; Wu, B.; Yang, Y.; Bonvin, A. M. Structure 2012, 20, 227
30. Ramelot, T. A.; Raman, S.; Kuzin, A. P.; Xiao, R.; Ma, L. C.; Acton, T. B.; Hunt, J. F.; Montelione, G. T.; Baker, D.; Kennedy, M. A. Proteins 2009, 75, 147
31. Mao, B.; Guan, R.; Montelione, G. T. Structure 2011, 19, 757
32. Simons, K. T.; Kooperberg, C.; Huang, E.; Baker, D. J. Mol. Biol. 1997, 268, 209
33. Simons, K. T.; Bonneau, R.; Ruczinski, I.; Baker, D. Proteins 1999, Suppl 3, 171
34. Misura, K. M.; Chivian, D.; Rohl, C. A.; Kim, D. E.; Baker, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 5361
35. Kuhlman, B.; Dantas, G.; Ireton, G. C.; Varani, G.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Science 2003, 302, 1364
36. Qian, B.; Raman, S.; Das, R.; Bradley, P.; McCoy, A. J.; Read, R. J.; Baker, D. Nature 2007, 450, 259
37. DiMaio, F.; Tyka, M. D.; Baker, M. L.; Chiu, W.; Baker, D. J. Mol. Biol. 2009, 392, 181
38. DiMaio, F.; Terwilliger, T. C.; Read, R. J.; Wlodawer, A.; Oberdorfer, G.; Wagner, U.; Valkov, E.; Alon, A.; Fass, D.; Axelrod, H. L.; Das, D.; Vorobiev, S. M.; Iwai, H.; Pokkuluri, P. R.; Baker, D. Nature 2011, 473, 540
39. Terwilliger, T. C.; Dimaio, F.; Read, R. J.; Baker, D.; Bunkoczi, G.; Adams, P. D.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Afonine, P. V.; Echols, N. J. Struct. Funct. Genomics 2012, 13, 81
40. Adams, P. D.; Baker, D.; Brunger, A. T.; Das, R.; DiMaio, F.; Read, R. J.; Richardson, D. C.; Richardson, J. S.; Terwilliger, T. C. Annu. Rev. Biophys. 2013, 42, 265
41. Raman, S.; Huang, Y. J.; Mao, B.; Rossi, P.; Aramini, J. M.; Liu, G.; Montelione, G. T.; Baker, D. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 202
42. Raman, S.; Lange, O. F.; Rossi, P.; Tyka, M.; Wang, X.; Aramini, J.; Liu, G.; Ramelot, T. A.; Eletsky, A.; Szyperski, T.; Kennedy, M. A.; Prestegard, J.; Montelione, G. T.; Baker, D. Science 2010, 327, 1014
43. Lange, O. F.; Rossi, P.; Sgourakis, N. G.; Song, Y.; Lee, H. W.; Aramini, J. M.; Ertekin, A.; Xiao, R.; Acton, T. B.; Montelione, G. T.; Baker, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 10873
44. Ulrich, E. L.; Akutsu, H.; Doreleijers, J. F.; Harano, Y.; Ioannidis, Y. E.; Lin, J.; Livny, M.; Mading, S.; Maziuk, D.; Miller, Z.; Nakatani, E.; Schulte, C. F.; Tolmie, D. E.; Kent Wenger, R.; Yao, H.; Markley, J. L. Nucleic Acids Res. 2008, 36, D402
45. Berman, H. M.; Westbrook, J.; Feng, Z.; Gilliland, G.; Bhat, T. N.; Weissig, H.; Shindyalov, I. N.; Bourne, P. E. Nucleic Acids Res. 2000, 28, 235
46. Tejero, R.; Snyder, D.; Mao, B.; Aramini, J. M.; Montelione, G. T. J Biomol NMR 2013, 56, 337
47. Chivian, D.; Kim, D. E.; Malmstrom, L.; Bradley, P.; Robertson, T.; Murphy, P.; Strauss, C. E.; Bonneau, R.; Rohl, C. A.; Baker, D. Proteins 2003, 53 (Suppl 6) 524
48. Kim, D. E.; Chivian, D.; Baker, D. Nucleic Acids Res. 2004, 32, W526
49. Hyberts, S. G.; Goldberg, M. S.; Havel, T. F.; Wagner, G. Protein Sci. 1992, 1, 736
50. Snyder, D. A.; Montelione, G. T. Proteins 2005, 59, 673
51. Bradley, P.; Malmstrom, L.; Qian, B.; Schonbrun, J.; Chivian, D.; Kim, D. E.; Meiler, J.; Misura, K. M.; Baker, D. Proteins 2005, 61, 128
52. Misura, K. M.; Baker, D. Proteins 2005, 59, 15
53. Shen, Y.; Delaglio, F.; Cornilescu, G.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2009, 44, 213
54. Shen, Y.; Lange, O.; Delaglio, F.; Rossi, P.; Aramini, J. M.; Liu, G.; Eletsky, A.; Wu, Y.; Singarapu, K. K.; Lemak, A.; Ignatchenko, A.; Arrowsmith, C. H.; Szyperski, T.; Montelione, G. T.; Baker, D.; Bax, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 4685
55. Vernon, R.; Shen, Y.; Baker, D.; Lange, O. F. J. Biomol. NMR 2013, 57, 117
56. Zemla, A. Nucleic Acids Res. 2003, 31, 3370
57. Zhang, Y.; Skolnick, J. Proteins 2004, 57, 702
58. DeLano, W. L. The PyMOL Molecular Graphics System, version 1.5.0.4; Schrödinger, LLC: Portland, OR, 2002
59. Kabsch, W.; Sander, C. Biopolymers 1983, 22, 2577
60. Joosten, R. P.; te Beek, T. A.; Krieger, E.; Hekkelman, M. L.; Hooft, R. W.; Schneider, R.; Sander, C.; Vriend, G. Nucleic Acids Res. 2011, 39, D411
61. Lee, B.; Richards, F. M. J. Mol. Biol. 1971, 55, 379
62. Saff, E. B.; Kuijlaars, A. B. J. Math. Intell. 1997, 19, 5
63. Perrakis, A.; Harkiolaki, M.; Wilson, K. S.; Lamzin, V. S. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2001, 57, 1445
64. Cohen, S. X.; Ben Jelloul, M.; Long, F.; Vagin, A.; Knipscheer, P.; Lebbink, J.; Sixma, T. K.; Lamzin, V. S.; Murshudov, G. N.; Perrakis, A. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2008, 64, 49
65. Terwilliger, T. C.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Afonine, P. V.; Moriarty, N. W.; Zwart, P. H.; Hung, L. W.; Read, R. J.; Adams, P. D. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2008, 64, 61
66. Murshudov, G. N.; Vagin, A. A.; Dodson, E. J. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 1997, 53, 240
67. Snyder, D. A.; Bhattacharya, A.; Huang, Y. J.; Montelione, G. T. Proteins 2005, 59, 655
68. Kossiakoff, A. A.; Randal, M.; Guenot, J.; Eigenbrot, C. Proteins 1992, 14, 65
69. Andrec, M.; Snyder, D. A.; Zhou, Z.; Young, J.; Montelione, G. T.; Levy, R. M. Proteins 2007, 69, 449
70. Montelione, G. T.; Nilges, M.; Bax, A.; Güntert, P.; Herrmann, T.; Richardson, J. S.; Schwieters, C. D.; Vranken, W. F.; Vuister, G. W.; Wishart, D. S.; Berman, H. M.; Kleywegt, G. J.; Markley, J. L. Structure 2013, 21, 1563
71. Lange, O. F.; Baker, D. Proteins 2012, 80, 884
72. van der Schot, G.; Zhang, Z.; Vernon, R.; Shen, Y.; Vranken, W. F.; Baker, D.; Bonvin, A. M.; Lange, O. F. J. Biomol. NMR 2013, 57, 27