How strongly does trehalose interact with lysozyme in the solid state? Insights from molecular dynamics simulation and inelastic neutron scattering

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 116, Issue 36, 2012, Pages 11103-11116

  Lerbret, Adrien ^a,e   Affouard, Frédéric ^a   Hédoux, Alain ^a   Krenzlin, Stefanie ^b,c   Siepmann, Jürgen ^b,c   Bellissent Funel, Marie Claire ^d   Descamps, Marc ^a  

^a UNIVERSITÉ LILLE 1   (France)

^b UNIV LILLE   (France)

^c France   (France)

^d CEA SACLAY   (France)

^e UNIVERSITÉ DE BOURGOGNE   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COMPUTER SIMULATION; ENZYMES; HYDRATION; HYDROGEN BONDS; INELASTIC NEUTRON SCATTERING; MOLECULAR DYNAMICS; TIME MEASUREMENT;

BIOPROTECTANT; DRY STATE; FREE VOLUME DISTRIBUTION; GLASSY MATRIX; GLOBULAR PROTEINS; HYDRATION LEVELS; LONG TERM STABILITY; LOW FREQUENCY; MEAN SQUARE DISPLACEMENT; MEDICAL TREATMENT; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; MOLECULAR PACKINGS; THERAPEUTIC PROTEIN; TIME-SCALES; VIBRATIONAL DENSITY; VIBRATIONAL MOTIONS;

PROTEINS;

EID: 84866364071     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp3058096     Document Type: Article

References (114)

1. Wang, W. Int. J. Pharm. 2000, 203, 1-60
2. Hill, J. J.; Shalaev, E. Y.; Zografi, G. J. Pharm. Sci. 2005, 94, 1636-1667
3. Green, J. L.; Angell, C. A. J. Phys. Chem. 1989, 93, 2880-2882
4. Crowe, J. H.; Crowe, L. M.; Chapman, D. Science 1984, 223, 701-703
5. Crowe, J. H.; Carpenter, J. F.; Crowe, L. M. Annu. Rev. Physiol. 1998, 60, 73-103
6. Allison, S. D.; Chang, B.; Randolph, T. W.; Carpenter, J. F. Arch. Biochem. Biophys. 1999, 365, 289-298
7. López-Diez, E. C.; Bone, S. Biochim. Biophys. Acta 2004, 1673, 139-148
8. Chang, L.; Sheperd, D.; Sun, J.; Ouellette, D.; Grant, K. L.; Tang, X.; Pikal, M. J. J. Pharm. Sci. 2005, 94, 1427-1444
9. Sakurai, M.; Furuki, T.; Akao, K.-I.; Tanaka, D.; Nakahara, Y.; Kikawada, T.; Watanabe, M.; Okuda, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 5093-5098
10. Gottfried, D. S.; Peterson, E. S.; Sheikh, A. G.; Wang, J.; Yang, M.; Friedman, J. M. J. Phys. Chem. 1996, 100, 12034-12042
11. Carpenter, J. F.; Crowe, J. H. Biochemistry 1989, 28, 3916-3922
12. Jain, N. K.; Roy, I. Protein Sci. 2009, 18, 24-36
13. Yancey, P. H. J. Exp. Biol. 2005, 208, 2819-2830
14. Miller, D. P.; de Pablo, J. J.; Corti, H. Pharm. Res. 1997, 14, 578-590
15. Sussich, F.; Skopec, C.; Brady, J.; Cesàro, A. Carbohydr. Res. 2001, 334, 165-176
16. Branca, C.; Magazù, S.; Maisano, G.; Migliardo, F.; Migliardo, P.; Romeo, G. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 10140-10145
17. Magazù, S.; Villari, V.; Migliardo, P.; Maisano, G.; Telling, M. T. F. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 1851-1855
18. Furuki, T.; Oku, K.; Sakurai, M. Front. Biosci. 2009, 14, 3523-3535
19. Miller, D. P.; de Pablo, J. J. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 8876-8883
20. Taga, T.; Senma, M.; Osaki, K. Acta Crystallogr. 1972, B28, 3258-3263
21. Aldous, B. J.; Auffret, A. D.; Franks, F. CryoLetters 1995, 16, 181-186
22. Cottone, G.; Cordone, L.; Ciccotti, G. Biophys. J. 2001, 80, 931-938
23. Cottone, G.; Ciccotti, G.; Cordone, L. J. Chem. Phys. 2002, 117, 9862-9866
24. Giuffrida, S.; Cottone, G.; Librizzi, F.; Cordone, L. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 13211-13217
25. Caliskan, G.; Kisliuk, A.; Tsai, A. M.; Soles, C. L.; Sokolov, A. P. J. Chem. Phys. 2003, 118, 4230-4236
26. Caliskan, G.; Mechtani, D.; Roh, J. H.; Kisliuk, A.; Sokolov, A. P.; Azzam, S.; Cicerone, M. T.; Lin-Gibson, S.; Peral, I. J. Chem. Phys. 2004, 121, 1978-1983
27. Cicerone, M. T.; Soles, C. L. Biophys. J. 2004, 86, 3836-3845
28. Cordone, L.; Cottone, G.; Giuffrida, S.; Palazzo, G.; Venturoli, G.; Viappiani, C. Biochim. Biophys. Acta 2005, 1749, 252-281
29. Massari, A. M.; Finkelstein, I. J.; McClain, B. L.; Goj, A.; Wen, X.; Bren, K. L.; Loring, R. F.; Fayer, M. D. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 14279-14289
30. Dirama, T. E.; Curtis, J. E.; Carri, G. A.; Sokolov, A. P. J. Chem. Phys. 2006, 124, 034901
31. Curtis, J. E.; Dirama, T. E.; Carri, G. A.; Tobias, D. J. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 22953-22956
32. Bellavia, G.; Cottone, G.; Giuffrida, S.; Cupane, A.; Cordone, L. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 11543-11549
33. Bellavia, G.; Giuffrida, S.; Cottone, G.; Cupane, A.; Cordone, L. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 6340-6346
34. Cicerone, M. T.; Douglas, J. F. Soft Matter 2012, 8, 2983-2991
35. Cordone, L.; Ferrand, M.; Vitrano, E.; Zaccai, G. Biophys. J. 1999, 76, 1043-1047
36. Kawai, K.; Suzuki, T. Pharm. Res. 2007, 24, 1883-1890
37. Katayama, D. S.; Carpenter, J. F.; Menard, K. P.; Manning, M. C.; Randolph, T. W. J. Pharm. Sci. 2009, 98, 2954-2969
38. Rupley, J. A.; Careri, G. Adv. Protein Chem. 1991, 41, 37-172
39. Brooks, B. R.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; States, D. J.; Swaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187-217
40. Brooks, B. R. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545-1614
41. MacKerell, A. D. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586-3616
42. MacKerell, A. D.; Feig, M.; Brooks, C. L. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1400-1415
43. Guvench, O.; Greene, S. N.; Kamath, G.; Brady, J. W.; Venable, R. M.; Pastor, R. W.; MacKerell, A. D. J. Comput. Chem. 2008, 29, 2543-2564
44. Guvench, O.; Hatcher, E.; Venable, R. M.; Pastor, R. W.; MacKerell, A. D. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 2353-2370
45. Berendsen, H. J. C.; Grigera, J. R.; Straatsma, T. P. J. Phys. Chem. 1987, 91, 6269-6271
46. Ryckaert, J. P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327-341
47. Hockney, R. W. Methods Comput. Phys. 1970, 9, 135-211
48. Steinbach, P. J.; Brooks, B. R. J. Comput. Chem. 1994, 15, 667-683
49. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593
50. Nosé, S.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 78, 6928-6939
51. Hoover, W. G. Phys. Rev. A 1985, 31, 1695-1697
52. Sterpone, F.; Ceccarelli, M.; Marchi, M. J. Mol. Biol. 2001, 311, 409-419
53. Lerbret, A.; Bordat, P.; Affouard, F.; Hédoux, A.; Guinet, Y.; Descamps, M. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 9410-9420
54. Oleinikova, A.; Smolin, N.; Brovchenko, I. Biophys. J. 2007, 93, 2986-3000
55. Vaney, M. C.; Maignan, S.; Riès-Kautt, M.; Ducruix, A. Acta Crystallogr., Sect. D 1996, 52, 505-517
56. Dirama, T. E.; Carri, G. A.; Sokolov, A. P. J. Chem. Phys. 2005, 122, 114505
57. Riggleman, R. A.; de Pablo, J. J. J. Chem. Phys. 2008, 128, 224504
58. Magazù, S.; Migliardo, F.; Affouard, F.; Descamps, M.; Telling, M. T. F. J. Chem. Phys. 2010, 132, 184512
59. Imamura, K.; Maruyama, Y.; Tanaka, K.; Yokoyama, T.; Imanaka, H.; Nakanishi, K. J. Pharm. Sci. 2008, 97, 2789-2797
60. Zhang, J.; Zografi, G. J. Pharm. Sci. 2001, 90, 1375-1385
61. Kikuchi, T.; Wang, B.; Pikal, M. J. J. Pharm. Sci. 2011, 100, 2945-2951
62. Kundrot, C. E.; Richards, F. M. J. Mol. Biol. 1988, 200, 401-410
63. White, E. T.; Tan, W. H.; Ang, J. M.; Tait, S.; Litster, J. D. Powder Technol. 2007, 179, 55-58
64. Gabel, F.; Bicout, D.; Lehnert, U.; Tehei, M.; Weik, M.; Zaccai, G. Q. Rev. Biophys. 2002, 35, 327-367
65. Wang, B.; Tchessalov, S.; Cicerone, M. T.; Warne, N. W.; Pikal, M. J. J. Pharm. Sci. 2009, 98, 3145-3166
66. Townrow, S.; Roussenova, M.; Giardiello, M.-I.; Alam, A.; Ubbink, J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 1568-1578
67. Roussenova, M.; Murith, M.; Alam, A.; Ubbink, J. Biomacromolecules 2010, 11, 3237-3247
68. Simperler, A.; Kornherr, A.; Chopra, R.; Jones, W.; Motherwell, W. D. S.; Zifferer, G. Carbohydr. Res. 2007, 342, 1470-1479
69. Roos, Y. Carbohydr. Res. 1993, 238, 39-48
70. Hancock, B. C.; Zografi, G. Pharm. Res. 1994, 11, 471-477
71. Limbach, H. J.; Ubbink, J. Soft Matter 2008, 4, 1887-1898
72. Molinero, V.; Çaǧin, T.; Goddard, W. A., III. Chem. Phys. Lett. 2003, 377, 469-474
73. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-38
74. Balog, E.; Becker, T.; Oettl, M.; Lechner, R.; Daniel, R.; Finney, J.; Smith, J. C. Phys. Rev. Lett. 2004, 93, 028103
75. Balog, E.; Perahia, D.; Smith, J. C.; Merzel, F. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 6811-6817
76. Lerbret, A.; Affouard, F.; Bordat, P.; Hédoux, A.; Guinet, Y.; Descamps, M. J. Chem. Phys. 2009, 131, 245103
77. Balog, E.; Smith, J. C.; Perahia, D. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 5543-5548
78. Doster, W. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1804, 3-14
79. Idrissi, A.; Longelin, S.; Sokolic, F. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 6004-6009
80. Padro, J. A.; Marti, J. J. Chem. Phys. 2003, 118, 452-453
81. Savitzky, A.; Golay, M. J. E. Anal. Chem. 1964, 36, 1627-1639
82. Lerbret, A.; Affouard, F.; Bordat, P.; Hédoux, A.; Guinet, Y.; Descamps, M. J. Non-Cryst. Solids 2011, 357, 695-699
83. Chakraborty, S.; Sinha, S. K.; Bandyopadhyay, S. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 13626-13631
84. Heyden, M.; Havenith, M. Methods 2010, 52, 74-83
85. Dlubek, G.; Redmann, F.; Krause-Rehberg, R. J. Appl. Polym. Sci. 2002, 84, 244-255
86. Seow, C. C.; Cheah, P. B.; Chang, Y. P. J. Food Sci. 1999, 64, 576-581
87. Yang, P.-H.; Rupley, J. A. Biochemistry 1979, 18, 2654-2661
88. Paciaroni, A.; Cinelli, S.; Onori, G. Biophys. J. 2002, 83, 1157-1164
89. Roh, J. H.; Curtis, J. E.; Azzam, S.; Novikov, V. N.; Peral, I.; Chowdhuri, Z.; Gregory, R. B.; Sokolov, A. P. Biophys. J. 2006, 91, 2573-2588
90. Rampp, M.; Buttersack, C.; Ludemann, H. D. Carbohydr. Res. 2000, 328, 561-572
91. Bordat, P.; Lerbret, A.; Demaret, J.-P.; Affouard, F.; Descamps, M. Europhys. Lett. 2004, 65, 41-47
92. Lee, S. L.; Debenedetti, P. G.; Errington, J. R. J. Chem. Phys. 2005, 122, 204511
93. Heyden, M.; Brundermann, E.; Heugen, U.; Niehues, G.; Leitner, D. M.; Havenith, M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 5773-5779
94. Paolantoni, M.; Comez, L.; Gallina, M. E.; Sassi, P.; Scarponi, F.; Fioretto, D.; Morresi, A. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 7874-7878
95. Vila Verde, A.; Campen, R. K. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 7069-7084
96. Joti, Y.; Nakagawa, H.; Kataoka, M.; Kitao, A. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 3522-3528
97. Costantino, H. R.; Griebenow, K.; Mishra, P.; Langer, R.; Klibanov, A. M. Biochim. Biophys. Acta 1995, 1253, 69-74
98. Wang, W. Int. J. Pharm. 2005, 289, 1-30
99. Perez-Moral, N.; Adnet, C.; Noel, T. R.; Parker, R. Biomacromolecules 2010, 11, 2985-2992
100. Timasheff, S. N. Biochemistry 2002, 41, 13473-13482
101. Belton, P. S.; Gil, A. M. Biopolymers 1994, 34, 957-961
102. Cottone, G.; Giuffrida, S.; Ciccotti, G.; Cordone, L. Proteins: Struct., Funct., Bioinform. 2005, 59, 291-302
103. Luzar, A.; Chandler, D. Phys. Rev. Lett. 1996, 76, 928-931
104. Tarek, M.; Tobias, D. J. Biophys. J. 2000, 79, 3244-3257
105. Tang, K. E. S.; Dill, K. A. J. Biomol. Struct. Dyn. 1998, 16, 397-411
106. Tsai, A. M.; Udovic, T. J.; Neumann, D. A. Biophys. J. 2001, 81, 2339-2343
107. Cornicchi, E.; Marconi, M.; Onori, G.; Paciaroni, A. Biophys. J. 2006, 91, 289-297
108. Starr, F. W.; Sastry, S.; Douglas, J. F.; Glotzer, S. C. Phys. Rev. Lett. 2002, 89, 125501
109. Ottochian, A.; Leporini, D. J. Non-Cryst. Solids 2011, 357, 298-301
110. Chang, L.; Sheperd, D.; Sun, J.; Tang, X.; Pikal, M. J. J. Pharm. Sci. 2005, 94, 1445-1455
111. Laage, D.; Stirnemann, G.; Hynes, J. T. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 2428-2435
112. Lerbret, A.; Bordat, P.; Affouard, F.; Descamps, M.; Migliardo, F. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 11046-11057
113. Sapir, L.; Harries, D. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 624-634
114. Vitkup, D.; Ringe, D.; Petsko, G. A.; Karplus, M. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 34-38