Amyloidogenic protein-membrane interactions: Mechanistic insight from model systems

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 49, Issue 33, 2010, Pages 5628-5654

  Butterfield, Sara M ^a   Lashuel, Hilal A ^a  

^a EPFL   (Switzerland)

Author keywords

Amyloid toxicity; Artificial membranes; Fibrillogenesis; Permeabilization; Pore forming proteins

Indexed keywords

ANTIMICROBIAL PEPTIDE; ARTIFICIAL MEMBRANES; BINDING EVENTS; FIBRILLOGENESIS; MEMBRANE PERMEABILIZATION; MEMBRANE SURFACE; MODEL MEMBRANES; MODEL SYSTEM; PERMEABILIZATION; PORE FORMING TOXINS; PORE-FORMING PROTEINS; PROTEIN-MEMBRANE INTERACTIONS; STRUCTURAL PERTURBATION;

CELL MEMBRANES; CYTOLOGY; GLYCOPROTEINS; MEMBRANES; TOXICITY; UNCERTAINTY ANALYSIS;

PROTEINS;

AMYLIN; AMYLOID; AMYLOID BETA PROTEIN; LIPID; METAL; SYNUCLEIN;

BIOLOGICAL MODEL; CELL MEMBRANE; CHEMISTRY; METABOLISM; PROTEIN FOLDING; REVIEW; SURFACE PROPERTY;

AMYLOID; AMYLOID BETA-PEPTIDES; CELL MEMBRANE; ISLET AMYLOID POLYPEPTIDE; LIPIDS; METALS; MODELS, BIOLOGICAL; PROTEIN FOLDING; SURFACE PROPERTIES; SYNUCLEINS;

EID: 77955312210     PISSN: 14337851     EISSN: 15213773     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.200906670     Document Type: Review

References (226)

1. F. M. LaFerla, K. N. Green, S. Oddo, Nat. Rev. Neurosci. 2007, 8, 499.
2. M. G. Spillantini, M. L. Schmidt, V. M. Lee, J. Q. Trojanowski, R. Jakes, M. Goedert, Nature 1997, 388, 839.
3. P. Westermark, C. Wernstedt, E. Wilander, D. W. Hayden, T. D. O'Brien, K. H. Johnson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1987, 84, 3881.
4. a) R. Kayed, Y. Sokolov, B. Edmonds, T. M. McIntire, S. C. Milton, J. E. Hall, C. G. Glabe, J. Biol. Chem. 2004, 279, 46363;
5. b) Y. Sokolov, J. A. Kozak, R. Kayed, A. Chanturiya, C. Glabe, J. E. Hall, J. Gen. Physiol. 2006, 128, 637;
6. c) L. Haataja, T. Gurlo, C., J. Huang, P. C. Butler, Endocr. Rev. 2008, 29, 303.
7. a) D M. Walsh, I. Klyubin, J. V. Fadeeva, W. K. Cullen, R. Anwyl, M. S. Wolfe, M. J. Rowan, D. J. Selkoe, Nature 2002, 416, 535;
8. b) S. Lesné, M. T. Koh, L. Kotilinek, R. Kayed, C. G. Glabe, A. Yang, M. Gallagher, K. H. Ashe, Nature 2006, 440, 352.
9. D. L. Pountney, N. H. Voelcker, W. P. Gai, Neurotoxic. Res. 2005, 7, 59.
10. a) H. A. Lashuel, P. T. Lansbury, Jr., Q. Rev. Biophys. 2006, 39, 167;
11. b) A. Quist, I. Doudevski, H. Lin, R. Azimova, D. Ng, B. Frangione, B. Kagan, J. Ghiso, R. Lal, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 10427.
12. a) H. Lin, R. Bhatia, R. Lal, FASEB J. 2001, 15, 2433;
13. b) H. B. Pollard, N. Arispe, E. Rojas, Cell. Mol. Neurobiol. 1995, 15, 513.
14. A. Relini, O. Cavalleri, R. Rolandi, A. Gliozzi, Chem. Phys. Lipids 2009, 158, 1.
15. a) E. Y. Chi, C. Ege, A. Winans, J. Majewski, G. Wu, K. Kjaer, K. Y. Lee, Proteins Struct. Funct. Genet. 2008, 72, 1;
16. b)C. Aisenbrey, T. Borowik, R. Byström, M. Bokvist, F. Lindström, H. Misiak, M.-A. Sani, G. Gröbner, Eur. Biophys. J. 2008, 37, 247.
17. a) M. J. Volles, S. J. Lee, J. C. Rochet, M. D. Shtilerman, T. T. Ding, J. C. Kessler, P. T. Lansbury, Jr., Biochemistry 2001, 40, 7812;
18. b) P. T. Wong, J. A. Schauerte, K. C. Wisser, H. Ding, E. L. Lee, D. G. Steel, A. Gafni, J. Mol. Biol. 2009, 386, 81.
19. a) H. A. Lashuel, P. T. Lansbury, Q. Rev. Biophys. 2006, 39, 167;
20. b) H. A. Lashuel, D. Hartley, B. M. Petre, T. Walz, P. T. Lansbury, Jr., Nature 2002, 418, 291;
21. c) H. A. Lashuel, B. M. Petre, J. Wall, M. Simon, R. J. Nowak, T. Walz, P. T. Lansbury, Jr., J. Mol. Biol. 2002, 322, 1089;
22. d) R. Capone, F. G. Quiroz, P. Prangkio, I. Saluja, A. M. Sauer,M. R. Bautista, R. S. Turner, J. Yang, M. Mayer, Neurotoxic. Res. 2009, 16, 1;
23. e) B. L. Kagan, R. Azimov, R. Azimova, J. Membr. Biol. 2004, 202, 1;
24. f) N. Arispe, E. Rojas, H. B. Pollard, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90, 567;
25. g) H. B. Pollard, E. Rojas, N. Arispe, Ann. N. Y. Acad. Sci. 1993, 695, 165.
26. a) M. F. Engel, L. Khemtemourian, C. C. Kleijer, H. J. Meeldijk, J. Jacobs, A. J. Verkleij, B. de Kruijff, J. A. Killian, J. W. Hoppener, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 6033;
27. b) E. Sparr, M. F. Engel, D. V. Sakharov, M. Sprong, J. Jacobs, B. de Kruijff, J. W. Hoppener, J. A. Killian, FEBS Lett. 2004, 577, 117;
28. c) Y. A. Domanov, P. K. Kinnunen, J. Mol. Biol. 2008, 376, 42.
29. J. N. Rao, Y. E. Kim, L. S. Park, T. S. Ulmer, J. Mol. Biol. 2009, 390, 516.
30. F. Chiti, C. M. Dobson, Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 333.
31. R. M. Murphy, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2007, 1768, 1923.
32. R. Sabaté, J. Estelrich, J. Phys. Chem. B 2005, 109, 11027.
33. P. Seubert, C. Vigo-Pelfrey, F. Esch, M. Lee, H. Dovey, D. Davis, S. Sinha, M. Schiossmacher, J. Whaley, C. Swindlehurst, R. McCormack, R. Wolfert, D. Selkoe, I. Lieberburg, D. Schenk, Nature 1992, 359, 325.
34. J. D. Knight, A. D. Miranker, J. Mol. Biol. 2004, 341, 1175.
35. M. R. Wilson, J. J. Yerbury, S. Poon, Mol. Biosyst. 2008, 4, 42.
36. J. A. Hebda, A. D. Miranker, Annu. Rev. Biophys. 2009, 38, 125.
37. R. Byström, C. Aisenbrey, T. Borowik, M. Bokvist, F. Lindström M. A. Sani, A. Olofsson, G. Gröbner, Cell Biochem. Biophys. 2008, 52, 175.
38. M. Bokvist, G. Gröbner, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14848.
39. S. A. Jayasinghe, R. Langen, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2007, 1768, 2002.
40. A. Abedini, D. P. Raleigh, Protein Eng. Des. Sel. 2009, 22, 453.
41. a) T. Okada, M. Wakabayashi, K. Ikeda, K. Matsuzaki, J. Mol. Biol. 2007, 371, 481;
42. b) T. G. Fletcher, D. A. Keire, Protein Sci. 1997, 6, 666;
43. c) P. K. Mandal, J. W. Pettegrew, Neurochem. Res. 2004, 29, 2267;
44. d) H. Shao, S. Jao, K. Ma, M. G. Zagorski, J. Mol. Biol. 1999, 285, 755.
45. a) J. A. Williamson, J. P. Loria, A. D. Miranker, J. Mol. Biol. 2009, 393, 383;
46. b) J. D. Knight, J. A. Hebda, A. D. Miranker, Biochemistry 2006, 45, 9496;
47. c) M. Apostolidou, S. A. Jayasinghe, R. Langen, J. Biol. Chem. 2008, 283, 17205;
48. d) S. A. Jayasinghe, R. Langen, Biochemistry 2005, 44, 12113.
49. a) C. C. Jao, B. G. Hegde, J. Chen, I. S. Haworth, R. Langen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 19666;
50. b) T. S. Ulmer, A. Bax, N. B. Cole, R. L. Nussbaum, J. Biol. Chem. 2005, 280, 9595;
51. c) M. Drescher, F. Godschalk, G. Veldhuis, B. D. van Rooijen, V. Subramaniam, M. Huber, ChemBioChem 2008, 9, 2411;
52. d) E. R. Georgieva, T. F. Ramlall, P. P. Borbat, J. H. Freed, D. Eliezer, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 12856.
53. D. H. Lopes, A. Meister, A. Gohlke, A. Hauser, A. Blume, R. Winter, Biophys. J. 2007, 93, 3132.
54. M. D. Kirkitadze, M. M. Condron, D. B. Teplow, J. Mol. Biol. 2001, 312, 1103.
55. a) M. Coles, W. Bicknell, A. A. Watson, D. P. Fairlie, D. J. Craik, Biochemistry 1998, 37, 11064;
56. b) T. Kohno, K. Kobayashi, T. Maeda, K. Sato, A. Takashima, Biochemistry 1996, 35, 16094.
57. S. M. Patil, S. Xu, S. R. Sheftic, A. T. Alexandrescu, J. Biol. Chem. 2009, 284, 11982.
58. a) R. P. Nanga, J. R. Brender, J. Xu, G. Veglia, A. Ramamoorthy, Biochemistry 2008, 47, 12689;
59. b) J. R. Brender, E. L. Lee, M. A. Cavitt, A. Gafni, D. G. Steel, A. Ramamoorthy, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6424.
60. a) L. Kjaer, L. Giehm, T. Heimburg, D. Otzen, Biophys. J. 2009, 96, 2857;
61. b) M. Drescher, G. Veldhuis, B. D. van Rooijen, S. Milikisyants, V. Subramaniam, M. Huber, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 7796;
62. c) A. J. Trexler, E. Rhoades, Biochemistry 2009, 48, 2304;
63. d) D. Eliezer, E. Kutluay, R. Bussell, Jr., G. Browne, J. Mol. Biol. 2001, 307, 1061.
64. K. Vamvaca, M. J. Volles, P. T. Lansbury, Jr., J. Mol. Biol. 2009, 389, 413.
65. a) M. Mihajlovic, T. Lazaridis, Proteins Struct. Funct. Genet. 2008, 70, 761;
66. b) R. Bussell, Jr., D. Eliezer, J. Mol. Biol. 2003, 329, 763.
67. M. J. Volles, P. T. Lansbury, Jr., J. Mol. Biol. 2007, 366, 1510.
68. D. P. Smith, D. J. Tew, A. F. Hill, S. P. Bottomley, C. L. Masters, K. J. Barnham, R. Cappai, Biochemistry 2008, 47, 1425.
69. M. Zhu, A. L. Fink, J. Biol. Chem. 2003, 278, 16873.
70. H. J. Lee, C. Choi, S. J. Lee, J. Biol. Chem. 2002, 277, 671.
71. M. Necula, C. N. Chirita, J. Kuret, J. Biol. Chem. 2003, 278, 46674.
72. a) K. Matsuzaki, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2007, 1768, 1935;
73. b) C. H. Davis, M. L. Berkowitz, Biophys. J. 2009, 96, 785.
74. A. P. Pandey, F. Haque, J. C. Rochet, J. S. Hovis, Biophys. J. 2009, 96, 540.
75. F. Evers, C. Jeworrek, S. Tiemeyer, K. Weise, D. Sellin, M. Paulus, B. Struth, M. Tolan, R.Winter, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 9516.
76. M. Stöckl, P. Fischer, E. Wanker, A. Herrmann, J. Mol. Biol. 2008, 375, 1394.
77. B. D. van Rooijen, M. M. Claessens, V. Subramaniam, FEBS Lett. 2008, 582, 3788.
78. J. A. Allen, R. A. Halverson-Tamboli, M. M. Rasenick, Nat. Rev. Neurosci. 2007, 8, 128.
79. Y. Tamai, S. Matsukawa, M. Satake, J. Biochem. 1971, 69, 235.
80. a) D. R. Taylor, N. M. Hooper, Mol. Membr. Biol. 2006, 23, 89;
81. b) S. I. Kim, J. S. Yi, Y. G. Ko, J. Cell. Biochem. 2006, 99, 878;
82. c) T. J. Pinheiro, Chem. Phys. Lipids 2006, 141, 66.
83. T. Okada, K. Ikeda, M.Wakabayashi, M. Ogawa, K. Matsuzaki, J. Mol. Biol. 2008, 382, 1066.
84. K. Yanagisawa, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2007, 1768, 1943.
85. K. Matsuzaki, T. Noguch, M.Wakabayashi, K. Ikeda, T. Okada, Y. Ohashi, M. Hoshino, H. Naiki, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2007, 1768, 122.
86. M. Wakabayashi, K. Matsuzaki, FEBS Lett. 2009, 583, 2854.
87. F. Re, S. Sesana, A. Barbiroli, F. Bonomi, E. Cazzaniga, E. Lonati, A. Bulbarelli, M. Masserini, FEBS Lett. 2008, 582, 215.
88. C. C. Curtain, F. E. Ali, D. G. Smith, A. I. Bush, C. L. Masters, K. J. Barnham, J. Biol. Chem. 2003, 278, 2977.
89. L. Qiu, A. Lewis, J. Como, M.W. Vaughn, J. Huang, P. Somerharju, J. Virtanen, K. H. Cheng, Biophys. J. 2009, 96, 4299.
90. C. Cecchi, D. Nichino, M. Zampagni, C. Bernacchioni, E. Evangelisti, A. Pensalfini, G. Liguri, A. Gliozzi, M. Stefani, A. Relini, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2009, 1788, 2204.
91. W. J. Cho, S. Trikha, A. M. Jeremic, J. Mol. Biol. 2009, 393, 765.
92. E. C. Hirsch, J. P. Brandel, P. Galle, F. Javoy-Agid, Y. Agid, J. Neurochem. 1991, 56, 446.
93. M. A. Lovell, J. D. Robertson, W. J. Teesdale, J. L. Campbell, W. R. Markesbery, J. Neurol. Sci. 1998, 158, 47.
94. A. Gaeta, R. C. Hider, Br. J. Pharmacol. 2005, 146, 1041.
95. E. House, J. Collingwood, A. Khan, O. Korchazkina, G. Berthon, C. Exley, J. Alzheimer's Dis. 2004, 6, 291.
96. a) V. N. Uversky, J. Li, A. L. Fink, J. Biol. Chem. 2001, 276, 44284;
97. b) Bharathi, S. S. Indi, K. S. J. Rao, Neurosci. Lett. 2007, 424, 78.
98. R. Lowe, D. L. Pountney, P. H. Jensen, W. P. Gai, N. H. Voelcker, Protein Sci. 2004, 13, 3245.
99. H.-Y. Kim, M.-K. Cho, A. Kumar, E. Maier, C. Siebenhaar, S. Becker, C. O. Fernandez, H. A. Lashuel, R. Benz, A. Lange,M. Zweckstetter, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 17482.
100. M. Kostka, T. Hogen, K. M. Danzer, J. Levin, M. Habeck, A. Wirth, R. Wagner, C. G. Glabe, S. Finger, U. Heinzelmann, P. Garidel, W. Duan, C. A. Ross, H. Kretzschmar, A. Giese, J. Biol. Chem. 2008, 283, 10992.
101. a) J. D. Gehman, C. C. O'Brien, F. Shabanpoor, J. D. Wade, F. Separovic, Eur. Biophys. J. 2008, 37, 333;
102. b) T. L. Lau, E. E. Ambroggio, D. J. Tew, R. Cappai, C. L. Masters, G. D. Fidelio, K. J. Barnham, F. Separovic, J. Mol. Biol. 2006, 356, 759.
103. D. P. Smith, D. G. Smith, C. C. Curtain, J. F. Boas, J. R. Pilbrow, G. D. Ciccotosto, T.-L. Lau, D. J. Tew, K. Perez, J. D. Wade, A. I. Bush, S. C. Drew, F. Separovic, C. L. Masters, R. Cappai, K. J. Barnham, J. Biol. Chem. 2006, 281, 15145.
104. V. Rangachari, B. D. Moore, D. K. Reed, L. K. Sonoda, A.W. Bridges, E. Conboy, D. Hartigan, T. L. Rosenberry, Biochemistry 2007, 46, 12451.
105. Y. Shai, Biopolymers 2002, 66, 236.
106. a) M. N. Melo, R. Ferre, M. A. Castanho, Nat. Rev. Microbiol. 2009, 7, 245;
107. b) H.W. Huang, Biochemistry 2000, 39, 8347.
108. I. C. Martins, I. Kuperstein, H. Wilkinson, E. Maes, M. Vanbrabant, W. Jonckheere, P. Van Gelder, D. Hartmann, R. D'Hooge, B. De Strooper, J. Schymkowitz, F. Rousseau, EMBO J. 2008, 27, 224.
109. M. J. O. Widenbrant, J. Rajadas, C. Sutardja, G. G. Fuller, Biophys. J. 2006, 91, 4071.
110. a) N. Arispe, H. B. Pollard, E. Rojas, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90, 10573;
111. b) N. Arispe, H. B. Pollard, E. Rojas, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 1710;
112. c) T. A. Mirzabekov, M. C. Lin, B. L. Kagan, J. Biol. Chem. 1996, 271, 1988;
113. d) Y. Hirakura, M. C. Lin, B. L. Kagan, J. Neurosci. Res. 1999, 57, 458.
114. M. J. Volles, P. T. Lansbury, Jr., Biochemistry 2002, 41, 4595.
115. H. Monoi, S. Futaki, S. Kugimiya, H. Minakata, K. Yoshihara, Biophys. J. 2000, 78, 2892.
116. a) J. I. Kourie, A. Culverson, J. Neurosci. Res. 2000, 62, 120;
117. b) J. I. Kourie, P. V. Farrelly, C. L. Henry, J. Neurosci. Res. 2001, 66, 214.
118. a) M. P. Mattson, S. L. Chan, J. Mol. Neurosci. 2001, 17, 205;
119. b) P. Hajieva, C. Kuhlmann, H. J. Luhmann, C. Behl, Neurosci. Lett. 2009, 451, 119.
120. H. A. Lashuel, D. M. Hartley, B. M. Petre, J. S. Wall, M. N. Simon, T. Walz, P. T. Lansbury, Jr., J. Mol. Biol. 2003, 332, 795.
121. a) D. Eliezer, J. Gen. Physiol. 2006, 128, 631;
122. b) G. Valincius, F. Heinrich, R. Budvytyte, D. J. Vanderah, D. J. McGillivray, Y. Sokolov, J. E. Hall, M. Losche, Biophys. J. 2008, 95, 4845.
123. J. M. Rausch, J. R. Marks, R. Rathinakumar, W. C. Wimley, Biochemistry 2007, 46, 12124.
124. B. Bechinger, K. Lohner, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2006, 1758, 1529.
125. C. G. Glabe, J. Biol. Chem. 2008, 283, 29639.
126. a) Y. Porat, S. Kolusheva, R. Jelinek, E. Gazit, Biochemistry 2003, 42, 10971;
127. b) L. Pieri, M. Bucciantini, P. Guasti, J. Savistchenko, R. Melki, M. Stefani, Biophys. J. 2009, 96, 3319.
128. W. Qi, A. Zhang, T. A. Good, E. J. Fernandez, Biochemistry 2009, 48, 8908.
129. M. Anguiano, R. J. Nowak, P. T. Lansbury, Jr., Biochemistry 2002, 41, 11338.
130. Y. Yoshiike, R. Kayed, S. C. Milton, A. Takashima, C. G. Glabe, NeuroMolecular Med. 2007, 9, 270.
131. M. R. de Planque, V. Raussens, S. A. Contera, D. T. Rijkers, R. M. Liskamp, J. M. Ruysschaert, J. F. Ryan, F. Separovic, A. Watts, J. Mol. Biol. 2007, 368, 982.
132. S. D. Zakharov, J. D. Hulleman, E. A. Dutseva, Y. N. Antonenko, J.-C. Rochet, W. A. Cramer, Biochemistry 2007, 46, 14369.
133. R. Bahadi, P. V. Farrelly, B. L. Kenna, J. I. Kourie, F. Tagliavini, G. Forloni, M. Salmona, Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2003, 285, C862.
134. G. Bainbridge, I. Gokce, J. H. Lakey, FEBS Lett. 1998, 431, 305.
135. N. Arispe, J. C. Diaz, O. Simakova, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2007, 1768, 1952.
136. a) J. Zhong, C. Yang,W. Zheng, L. Huang, Y. Hong, L.Wang, Y. Sha, Biophys. J. 2009, 96, 4610;
137. b) J. Zhong, W. Zheng, L. Huang, Y. Hong, L. Wang, Y. Qiu, Y. Sha, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2007, 1768, 1420;
138. c) W. Zheng, L. Wang, Y. Hong, Y. Sha, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2009, 379, 298.
139. D. L. Pountney, R. Lowe, M. Quilty, J. C. Vickers, N. H. Voelcker, W. P. Gai, J. Neurochem. 2004, 90, 502.
140. S. Inoue, Amyloid 2008, 15, 223.
141. M. Bischofberger, M. R. Gonzalez, F. G. van der Goot, Curr. Opin. Cell Biol. 2009, 21, 589.
142. M. R. Gonzalez, M. Bischofberger, L. Pernot, F. G. van der Goot, B. Frèche, Cell. Mol. Life Sci. 2008, 65, 493.
143. H. Jang, J. Zheng, R. Lal, R. Nussinov, Trends Biochem. Sci. 2008, 33, 91.
144. a) S. J. Singer, N. N. Dewji, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 1546;
145. b) J. A. Yong, Y. Pin, Chin. Sci. Bull. 2007, 52, 1576.
146. I. F. Tsigelny, P. Bar-On, Y. Sharikov, L. Crews, M. Hashimoto, M. A. Miller, S. H. Keller, O. Platoshyn, J. X.-J. Yuan, E. Masliah, FEBS J. 2007, 274, 1862.
147. M. R. R. de Planque, V. Raussens, S. A. Contera, D. T. S. Rijkers, R. M. J. Liskamp, J.-M. Ruysschaert, J. F. Ryan, F. Separovic, A. Watts, J. Mol. Biol. 2007, 368, 982.
148. R. Kayed, A. Pensalfini, L. Margol, Y. Sokolov, F. Sarsoza, E. Head, J. Hall, C. Glabe, J. Biol. Chem. 2009, 284, 4230.
149. R. Füssle, S. Bhakdi, A. Sziegoleit, J. Tranum-Jensen, T. Kranz, H. J. Wellensiek, J. Cell Biol. 1981, 91, 83.
150. A. K. Mahalka, P. K. Kinnunen, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2009, 1788, 1600.
151. P. E. Smith, J. R. Brender, A. Ramamoorthy, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 4470.
152. E. Y. Chi, S. L. Frey, K. Y. Lee, Biochemistry 2007, 46, 1913.
153. R. Friedman, R. Pellarin, A. Caflisch, J. Mol. Biol. 2009, 387, 407.
154. a) A. Jan, O. Gokce, R. Luthi-Carter, H. A. Lashuel, J. Biol. Chem. 2008, 283, 28176;
155. b) M. Wogulis, S. Wright, D. Cunningham, T. Chilcote, K. Powell, R. E. Rydel, J. Neurosci. 2005, 25, 1071.
156. D. Radovan, N. Opitz, R. Winter, FEBS Lett. 2009, 583, 1439.
157. L.-M. Yan, A. Velkova, M. Tatarek-Nossol, E. Andreetto, A. Kapurniotu, Angew. Chem. 2007, 119, 1268;
158. Angew. Chem. Int. Ed. 2007, 46, 1246.
159. S. J. Singer, G. L. Nicolson, Science 1972, 175, 720.
160. a) M. Vestergaard, T. Hamada, M. Takagi, Biotechnol. Bioeng. 2008, 99, 753;
161. b) L. Maler, A. Graslund, Methods Mol. Biol. 2009, 480, 129.
162. Y. H. Chan, S. G. Boxer, Curr. Opin. Chem. Biol. 2007, 11, 581.
163. L. A. Munishkina, A. L. Fink, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2007, 1768, 1862.
164. A. Fischer, T. Oberholzer, P. L. Luisi, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2000, 1467, 177.
165. R. P. Nanga, J. R. Brender, J. Xu, K. Hartman, V. Subramanian, A. Ramamoorthy, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 8252.
166. D. J. Schibli, L. T. Nguyen, S. D. Kernaghan, O. Rekdal, H. J. Vogel, Biophys. J. 2006, 91, 4413.
167. S. V. Dvinskikh, U. H. Durr, K. Yamamoto, A. Ramamoorthy, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 794.
168. M. A. Cooper, A. C. Try, J. Carroll, D. J. Ellar, D. H. Williams, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 1998, 1373, 101.
169. E. Giannakis, J. Pacifico, D. P. Smith, L. W. Hung, C. L. Masters, R. Cappai, J. D. Wade, K. J. Barnham, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2008, 1778, 1112.
170. A. Cruz, J. Pérez-Gil, Methods Mol. Biol. 2007, 400, 439.
171. M. F. M. Engel, H. Yigittop, R. C. Elgersma, D. T. S. Rijkers, R. M. J. Liskamp, B. de Kruijff, J.W. M. Höppener, J. A. Killian, J. Mol. Biol. 2006, 356, 783.
172. M. Levy, N. Garmy, E. Gazit, J. Fantini, FEBS J. 2006, 273, 5724.
173. C. Rossi, J. Chopineau, Eur. Biophys. J. 2007, 36, 955.
174. R. P. Richter, R. Berat, A. R. Brisson, Langmuir 2006, 22, 3497.
175. B. A. Cornell, V. L. Braach-Maksvytis, L. G. King, P. D. Osman, B. Raguse, L. Wieczorek, R. J. Pace, Nature 1997, 387, 580.
176. B. Seantier, M.-C. Giocondi, C. Le Grimellec, P.-E. Milhiet, Curr. Opin. Colloid Interface Sci. 2008, 13, 326.
177. L. Zhang, J. Zhong, L. Huang, L. Wang, Y. Hong, Y. Sha, J. Phys. Chem. B 2008, 112, 8950.
178. P. Van Gelder, F. Dumas, M. Winterhalter, Biophys. Chem. 2000, 85, 153.
179. R. Khurana, C. Coleman, C. Ionescu-Zanetti, S. A. Carter, V. Krishna, R. K. Grover, R. Roy, S. Singh, J. Struct. Biol. 2005, 151, 229.
180. J. M. Rausch, W. C. Wimley, Anal. Biochem. 2001, 293, 258.
181. S. M. Butterfield, A. Hennig, S. Matile, Org. Biomol. Chem. 2009, 7, 1784.
182. G. Das, P. Talukdar, S. Matile, Science 2002, 298, 1600.
183. F. Kamp, K. Beyer, J. Biol. Chem. 2006, 281, 9251.
184. R. H. Ashley, T. A. Harroun, T. Hauss, K. C. Breen, J. P. Bradshaw, BMC Struct. Biol. 2006, 6, 21.
185. a) G. E. Fanucci, D. S. Cafiso, Curr. Opin. Struct. Biol. 2006, 16, 644;
186. b) M. Margittai, R. Langen, Methods Enzymol. 2006, 413, 122;
187. c) W. L. Hubbell, A. Gross, R. Langen, M. A. Lietzow, Curr. Opin. Struct. Biol. 1998, 8, 649.
188. S. M. Raja, S. S. Rawat, A. Chattopadhyay,A. K. Lala, Biophys. J. 1999, 76, 1469.
189. A. Chattopadhyay, H. Raghuraman, Curr. Sci. 2004, 87, 175.
190. A. S. Ladokhin, Biophys. J. 1993, 64, A290.
191. A. K. Ghosh, R. Rukmini, A. Chattopadhyay, Biochemistry 1997, 36, 14291.
192. C. Montagner, A. Perier, S. Pichard, G. Vernier, A. Menez, D. Gillet, V. Forge, A. Chenal, Biochemistry 2007, 46, 1878.
193. a) C. Ege, K. Y. Lee, Biophys. J. 2004, 87, 1732;
194. b) V. Vie, N. Van Mau, L. Chaloin, E. Lesniewska, C. Le Grimellec, F. Heitz, Biophys. J. 2000, 78, 846;
195. c) D. Gidalevitz, Y. Ishitsuka, A. S. Muresan, O. Konovalov, A. J. Waring, R. I. Lehrer, K. Y. Lee, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 6302.
196. a) M. Bak, R. P. Bywater, M. Hohwy, J. K. Thomsen, K. Adelhorst, H. J. Jakobsen, O.W. Sorensen, N. C. Nielsen, Biophys. J. 2001, 81, 1684;
197. b) A. Naito, T. Nagao, K. Norisada, T. Mizuno, S. Tuzi, H. Saito, Biophys. J. 2000, 78, 2405.
198. a) E. S. Salnikov, M. De Zotti, F. Formaggio, X. Li, C. Toniolo, J. D. O'Neil, J. Raap, S. A. Dzuba, B. Bechinger, J. Phys. Chem. B 2009, 113, 3034;
199. b) B. Bechinger,D. A. Skladnev,A. Ogrel, X. Li, E. V. Rogozhkina, T. V. Ovchinnikova, J. D. O'Neil, J. Raap, Biochemistry 2001, 40, 9428.
200. J. Dittmer, L. Thogersen, J. Underhaug, K. Bertelsen, T. Vosegaard, J. M. Pedersen, B. Schiott, E. Tajkhorshid, T. Skrydstrup, N. C. Nielsen, J. Phys. Chem. B 2009, 113, 6928.
201. L. Yang, T. A. Harroun, T. M. Weiss, L. Ding, H.W. Huang, Biophys. J. 2001, 81, 1475.
202. C. R. Bodner, C. M. Dobson, A. Bax, J. Mol. Biol. 2009, 390, 775.
203. A. Naito, I. Kawamura, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2007, 1768, 1900.
204. K. Bertelsen, J. M. Pedersen, B. S. Rasmussen, T. Skrydstrup, N. C. Nielsen, T. Vosegaard, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14717.
205. a) M. Tang, M. Hong, Mol. Biosyst. 2009, 5, 317;
206. b) R. Mani, S. D. Cady, M. Tang, A. J. Waring, R. I. Lehrer, M. Hong, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 16242.
207. H. Jang, B. Ma, R. Lal, R. Nussinov, Biophys. J. 2008, 95, 4631.
208. a) F. Yoneyama, Y. Imura, K. Ohno, T. Zendo, J. Nakayama, K. Matsuzaki, K. Sonomoto, Antimicrob. Agents Chemother. 2009, 53, 3211;
209. b) T. Tachi, R. F. Epand, R. M. Epand, K. Matsuzaki, Biochemistry 2002, 41, 10723.
210. K. Sekiya, R. Satoh, H. Danbara, Y. Futaesaku, J. Bacteriol. 1993, 175, 5953.
211. A. Olofsson, H. Hebert, M. Thelestam, FEBS Lett. 1993, 319, 125.
212. K. He, S. J. Ludtke, D. L. Worcester, H.W. Huang, Biophys. J. 1996, 70, 2659.
213. M. Han, Y. Mei, H. Khant, S. J. Ludtke, Biophys. J. 2009, 97, 164.
214. D. O. Mak, W.W. Webb, Biophys. J. 1995, 69, 2323.
215. E. S. Salnikov, H. Friedrich, X. Li, P. Bertani, S. Reissmann, C. Hertweck, J. D. O'Neil, J. Raap, B. Bechinger, Biophys. J. 2009, 96, 86.
216. A. Pokorny, P. F. Almeida, Biochemistry 2004, 43, 8846.
217. A. Engel, P. Walter, J. Cell Biol. 2008, 183, 181.
218. R. Jahn, T. Lang, T. C. Südhof, Cell 2003, 112, 519.
219. a) S. Dante, T. Hauss, A. Brandt, N. A. Dencher, J. Mol. Biol. 2008, 376, 393;
220. b) T. Pillot, M. Goethals, B. Vanloo, C. Talussot, R. Brasseur, J. Vandekerckhove, M. Rosseneu, L. Lins, J. Biol. Chem. 1996, 271, 28757.
221. I. Dupiereux, W. Zorzi, L. Lins, R. Brasseur, P. Colson, E. Heinen, B. Elmoualij, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2005, 331, 894.
222. J. Madine, E. Hughes, A. J. Doig, D. A. Middleton, Mol. Membr. Biol. 2008, 25, 518.
223. a) D. K. Struck, D. Hoekstra, R. E. Pagano, Biochemistry 1981, 20, 4093;
224. b) Y. Gong, Y. Luo, D. Bong, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 14430.
225. H. Ellens, J. Bentz, F. C. Szoka, Biochemistry 1985, 24, 3099.
226. G. J. Gabriel, J. G. Pool, A. Som, J. M. Dabkowski, E. B. Coughlin, M. Muthukumar, G. N. Tew, Langmuir 2008, 24, 12489.