Brain chemistry: How does P450 catalyze the O-demethylation reaction of 5-methoxytryptamine to yield serotonin?

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 114, Issue 20, 2010, Pages 7078-7089

  Schyman, Patric ^a   Usharani, Dandamudi ^a   Wang, Yong ^a   Shaik, Sason ^a  

^a HEBREW UNIVERSITY OF JERUSALEM   (Israel)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ABSTRACTING; AMINO ACIDS; CHEMICAL BONDS; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; IRON COMPOUNDS; ORGANIC ACIDS; PROTONATION;

ACTIVE SITE; BOND ACTIVATION; H-ABSTRACTION; O-DEMETHYLATION; PROTONATED; TWO-STATE REACTIVITY;

SUBSTRATES;

EID: 77952721723     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp1008994     Document Type: Article

References (93)

1. Porter, T. D.; Coon, M. J. J. Biol. Chem. 1991, 266, 13469-13472
2. Coon, M. J. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2005, 45, 1-25
3. Cytochrome P450: Structure, Mechanisms, and Biochemistry, 2nd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Plenum Press: New York, 1995.
4. Cytochrome P450: Structure, Mechanism, and Biochemistry, 3rd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Kluwer Academic/Plenum: New York, 2005.
5. Groves, J. T. Models and Mechanisms of Cytochrome P450 Action Cytochrome P450: Structure, Mechanism, and Biochemistry, 3rd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Kluwer Academic/Plenum: New York, 2005, pp 1 - 43.
6. Sono, M.; Roach, M. P.; Coulter, E. D.; Dawson, J. H. Chem. Rev. 1996, 96, 2841-2887
7. The Ubiquitous Role of Cytochrome P450 Proteins. In Metal Ions in Life Sciences; Sigel, A.; Sigel, H.; Sigel, R. K. O., Eds.; John Wiley & Sons Ltd: Chichester, England, 2007; Vol. 3.
8. Guengerich, F. P. In Cytochrome P450: Structure, Mechanism, and Biochemistry, 2nd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Academic/Plenum Press: New York, 2005, pp 473 - 535.
9. Guengerich, F. P. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1999, 39, 1-17
10. Munro, A. W.; Girvan, H. M.; McLean, K. J. Nat. Prod. Rep. 2007, 24, 585-609
11. Zanger, U. M.; Raimundo, S.; Eichelbaum, M.; Schmiedebergs, N. Arch. Pharmacol. 2004, 369, 23-37
12. Guengerichrich, F. P. In Cytochrome P450: Structure, Mechanisms, and Biochemistry, 2nd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Plenum Press: New York, 1995.
13. Evans, W. E.; Relling, M. V. Science 1999, 286, 487-491
14. Haining, R. L.; Nichols-Haining, M. Pharmacol. Ther. 2007, 113, 537-545
15. Burchett, S. A.; Hicks, T. P. Prog. Neurobiol. 2006, 79, 223-246
16. Yu, A.-M.; Idle, L. J.; Byrd, L. G.; Krausz, K. W.; Küpfer, A.; Gonzalez, F. J. Pharmacogenet. Genomics 2003, 13, 173-181
17. Patel, S.; Dulluc, J.; Geffard, M. Histochemistry 1986, 85, 259-263
18. Weissman, S. A.; Zwege, D. Tetrahedron 2005, 61, 7833-7863
19. Cnubben, N. H. P.; Vervoort, J. V. C.; Rietjens, I. M. C. M. Chem. Biol. Interact. 1992, 85, 151-172
20. Guengerich, F. P.; Macdonald, T. L. FASEB J. 1990, 4, 2453-2459
21. Guengerich, F. P.; Macdonald, T. L. Adv. Electron Transfer Chem. 1993, 3, 191-241
22. Watanabe, Y.; Oae, S.; Iyanagi, T. Bull. Chem. Soc. Jpn. 1982, 55, 188-195
23. Guengerich, F. P.; Miller, G. P.; Hanna, I. H.; Sato, H.; Martin, M. V. J. Biol. Chem. 2002, 277, 33711-33719
24. Kim, K.-H.; Isin, E. M.; Yun, C. H.; Kim, D. H.; Guengerich, F. P. FEBS J. 2006, 273, 2223-2231
25. Miwa, G. T.; Walsh, J. S.; Kedderis, G. L.; Hollenberg, F. P. J. Biol. Chem. 1983, 258, 14445-14449
26. Miwa, G. T.; Garland, W. A.; Hodshon, B. J.; Lu, A. Y. H.; Northrop, D. B. J. Biol. Chem. 1980, 255, 6049-6054
27. Abdel-Monem, M. M. J. Med. Chem. 1975, 18, 427-430
28. Hollenberg, P. F.; Miwa, G. T.; Walsh, J. S.; Dwyer, L. A.; Kedderis, G. L. Drug Metab. Dispos. 1985, 13, 272-275
29. Guengerich, F. P.; Yun, C.-H.; Macdonald, T. L. J. Biol. Chem. 1996, 271, 27321-27329
30. See, however, a criticism of this mechanistic criteria for SET
31. Dinnocenzo, J. P.; Karki, S. B.; Jones, J. P. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 7111-7116
32. Karki, S. B.; Dinnocenzo, J. P.; Jones, J. P.; Korzekwa, K. R. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 3657-3664
33. Manchester, J. I.; Dinnocenzo, J. P.; Higgins, L. A.; Jones, J. P. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 5069-5070
34. Nassar, A. F.; Hollenberg, P. F.; Scatina, J. Drug Metabolism Handbook: Concept and Application; John Wiley & Sons, Inc.: Hoboken, NJ, 2009.
35. Meunier, B.; de Visser, S. P.; Shaik, S. Chem. Rev. 2004, 104, 3947-3980
36. Shaik, S.; Kumar, D.; de Visser, S. P.; Altun, A.; Thiel, W. Chem. Rev. 2005, 105, 2279-2328
37. Denisov, I. G.; Makris, T. M.; Sligar, S. G.; Schlichting, I. Chem. Rev. 2005, 105, 2253-2277
38. Dowers, T. S.; Rock, D. A.; Jones, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8868-8869
39. Ortiz de Montellano, P. R.; de Voss, J. J. Nat. Prod. Rep. 2002, 19, 477-493
40. Groves, J. T. J. Chem. Educ. 1985, 62, 928-931
41. Dowers, T. S.; Jones, J. P. Drug Metab. Dispos. 2006, 34, 1288-1290
42. Li, C.; Wu, W.; Kumar, D.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 394-395
43. Shaik, S.; Hirao, H.; Kumar, D. Acc. Chem. Res. 2007, 40, 532-542
44. Kumar, D.; de Visser, S. P.; Sharma, P. K.; Cohen, S.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1907-1920
45. Guengerich, F. P. In Advances in Drug Metabolism in Man; Pacifici, G. M.; Fracchia, G. N., Eds.; ECSC-EC-EAEC: Brussels, 1995, pp 180 - 231.
46. Ekins, S.; de Groot, M. J.; Jones, J. P. Drug Metab. Dispos. 2001, 29, 936-944
47. Wolff, T.; Distlerath, L. M.; Worthington, M. T.; Groopman, J. D.; Hammons, G. J.; Kadlubar, F. F.; Prough, R. A.; Martin, M. V.; Guengerich, F. P. Cancer Res. 1985, 45, 2116-2122
48. Islam, S. A.; Wolf, C. R.; Lennard, M. S.; Sternberg, M. J. E. Carcinogenisis 1991, 12, 2211-2219
49. Koymans, L. M. H.; Vermeulen, N. P. E.; van Acker, S. A. B. E.; te Koppele, J. M.; Heykants, J. J. P.; Lavrijsen, K.; Meuldermans, W.; Donné-Opdenkelder, G. M. Chem. Res. Toxicol. 1992, 5, 211-219
50. Strobl, G. R.; von Kruedener, S.; Stockigt, J.; Guengerich, F. P.; Wolff, T. J. Med. Chem. 1993, 36, 1136-1145
51. Meyer, U. A.; Gut, J.; Kronbach, T.; Skoda, C.; Meier, U. T.; Catin, T.; Dayer, P. Xenobiotica 1986, 16, 449-464
52. Miller, G. P.; Hanna, I. H.; Nishimura, Y.; Guengerich, F. P. Biochemistry 2001, 40, 14215-14223
53. Ellis, S. W.; Hayhurst, G. P.; Smith, G.; Lightfoot, T.; Wong, M. M. S.; Simula, A. P.; Ackland, M. J.; Sternberg, M. J. E.; Lennard, M. S.; Tucker, G. T.; Wolf, C. R. J. Biol. Chem. 1995, 270, 29055-29068
54. Paine, M. J.; McLaughlin, L. A.; Flanagan, J. U.; Kemp, C. A.; Sutcliffe, M. J.; Roberts, G. C. K.; Wolf, C. R. J. Biol. Chem. 2003, 278, 4021-4027
55. Guengerich, F. P.; Hanna, I. H.; Martin, M. V.; Gillam, E. M. J. Biochemistry 2003, 42, 1245-1253
56. Rowland, P.; Blaney, F. E.; Smyth, M. G.; Jones, J. J.; Leydon, V. R.; Oxbrow, A. K.; Lewis, C. J.; Tennant, M. G.; Modi, S.; Eggleston, D. S.; Chenery, R. J.; Bridges, A. M. J. Biol. Chem. 2006, 281, 7614-7622
57. AUTODOCK, 10550, North Torrey Pines Road, La Jolla, CA 92037-1000.
58. Collins, J. R.; Camper, D. L.; Loew, G. H. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 2736-2743
59. Harris, D.; Loew, G. H. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 2738-2746
60. Favia, A. D.; Cavalli, A.; Masetti, M.; Carotti, A.; Recanatini, M. Proteins Struct., Funct., Bioinf. 2006, 62, 1074-1087
61. Seifert, A.; Tatzel, S.; Schmid, R. D.; Pleiss, J. Proteins Struct.. Funct., Bioinf. 2006, 64, 147-155
62. Morris, G. H.; Goodshell, D. S.; Halliday, R. S.; Huey, R.; Hart, W. E.; Belew, R. K.; Olson, A. J. J. Comput. Chem. 1998, 19, 1639-1662
63. Hu, X.; Balaz, S.; Shelver, W. H. J. Mol. Graph. Model. 2004, 22, 293-307
64. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03, Rev D.01; Gaussian, Inc., Wallingford CT, 2004.
65. Ogliaro, F.; Harris, N.; Cohen, S.; Filatov, M.; de Visser, S. P.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 8977-8989
66. de Visser, S. P.; Ogliaro, F.; Sharma, P. K.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11809-11826
67. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1992, 97, 9173-9177
68. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652
69. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789
70. Hay, P. J.; Wadt, W. R. J. Chem. Phys. 1985, 82, 299-310
71. Friesner, R. A.; Murphy, R. B.; Beachy, M. D.; Ringnalda, M. N.; Pollard, W. T.; Dunietz, B. D.; Cao, Y. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 1913-1928
72. Melander, L.; Saunders, H. W., Jr. In Reaction Rates of Isotopic Molecules; Robert, E. Krieger Publishing Company: Malabar, 1987.
73. Wang, Y.; Kumar, D.; Yang, C.; Han, K.; Shaik, S. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7700-7710
74. Ito, Y.; Kondo, H.; Goldfarb, P. S.; Lewis, D.V. F. J. Mol. Graph. Model. 2008, 26, 947-956
75. de Graaf, C.; Oostenbrink, C.; Keizers, B. M. A.; Vugt-Lussenburg, V.; van Waterschoot, R. A. B.; Tschirret-Guth, R. A.; Commandeur, J. N. M.; Vermeulen, N. P. E. Curr. Drug Metab. 2007, 8, 59
76. Keizers, P. H. J.; de Graaf, C.; de Kanter, F. J. J.; Oostenbrink, C.; Feenstra, K. A.; Commandeur, J. N. M.; Vermeulen, N. P. E. J. Med. Chem. 2005, 48, 6117-6127
77. Maréchal, J.-D.; Kemp, C. A.; Roberts, G. C. K.; Wolf, C. R.; Sutcliffe, M. J. Br. J. Pharmacol. 2008, 153, S82-S89
78. Oostenbrink, C.; Ruiter de, A.; Hritz, J. J. Med. Chem. 2008, 518, 7469-7477
79. Costache, A. D.; Trawick, D.; Bohl, D.; Sem, D. S. Xenobiotica 2007, 37, 221-245
80. Saraceno, M.; Coi, A.; Bianucci, A. M. Int. J. Biol. Macromol. 2008, 42, 363-371
81. McLaughlin, L. A.; Paine, M. J. I.; Maréchal, J.-D.; Flanagan, J. U.; Ward, C. J.; Sutcliffe, M. J.; Roberts, G. C. K.; Wolf, C. R. J. Biol. Chem. 2005, 280, 38617-38624
82. Yu, J.; Paine, M. J. I.; Maréchal, J.-D.; Kemp, C. A.; Ward, C. J.; Brown, B.; Sutcliffe, M. J.; Roberts, G. C. K.; Rankin, E. M.; Wolf, C. R. Drug Metab. Dispos. 2006, 34, 1386-1392
83. Lindsay-Smith, J. R.; Sleath, P. R. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1983, 621-628
84. Guengerich, F. P.; Krauser, J. A.; Johnson, W. W. Biochemistry 2004, 43, 10775-10788
85. Shaik, S.; Kumar, D.; de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10128-10140
86. Shaik, S.; Cohen, S.; de Visser, S. P.; Sharma, P. K.; Kumar, D.; Kozuch, S.; Ogliaro, F.; Danovich, D. Eur. J. Inorg. Chem. 2004, 20, 7-226
87. For a recent review on QM/MM calculations with P450, see
88. Shaik, S.; Cohen, S.; Wang, Y.; Chen, H.; Kumar, D.; Thiel, W. Chem. Rev. 2010, 110, 949-1017
89. de Visser, S. P.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7413-7424
90. Bathelt, C. M.; Mulholland, A. J.; Harvey, J. N. J. Phys. Chem. A 2008, 112, 13149-13156
91. Rydberg, P.; Ryde, U.; Olsen, L. J. Phys. Chem. A 2008, 112, 13058-13065
92. de Visser, S. P. Chem.-Eur. J. 2006, 12, 8168-8177
93. Schröder, D.; Shaik, S.; Schwarz, H. Acc. Chem. Res. 2000, 33, 139-145