Charge redistribution in oxidized and semiquinone E. coli DNA photolyase upon photoexcitation: Stark spectroscopy reveals a rationale for the position of Trp382

Journal of the American Chemical Society

Volumn 131, Issue 13, 2009, Pages 4795-4807

  Kodali, Goutham ^a,b,c   Siddiqui, Salim U ^a,b   Stanley, Robert J ^a,b,c  

^a Temple University   (United States)

^b HENRY FORD HOSPITAL   (United States)

^c TEMPLE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BLUE-LIGHT PHOTORECEPTORS; CHARGE DISPLACEMENT; CHARGE REDISTRIBUTION; DNA PHOTOLYASE; E. COLI; ELECTRON DONORS; ELECTRON TRANSFER; EXCITED ELECTRONIC STATE; EXPERIMENTAL ANALYSIS; OXIDATION STATE; PHOTO-REDUCTION; PHOTOLYASE; POLARIZABILITIES; SEMIQUINONE; STARK SPECTROSCOPY; TRYPTOPHAN RESIDUES; VECTORIAL ELECTRON TRANSFER;

AMINO ACIDS; DNA; ELECTRIC DIPOLE MOMENTS; ELECTRON TRANSITIONS; ELECTRONIC STATES; ELECTRONIC STRUCTURE; ESCHERICHIA COLI; GENES; NUCLEIC ACIDS; PHOTOEXCITATION;

ABSORPTION SPECTROSCOPY;

DEOXYRIBODIPYRIMIDINE PHOTOLYASE; FLAVOPROTEIN; LUMIFLAVINE; TRYPTOPHAN; ESCHERICHIA COLI PROTEIN; FLAVINE ADENINE NUCLEOTIDE;

ARTICLE; ELECTRON TRANSPORT; ESCHERICHIA COLI; LOW TEMPERATURE; OXIDATION; PHOTOACTIVATION; SPECTROSCOPY; ANALOGS AND DERIVATIVES; CHEMISTRY; ELECTRON; ENZYMOLOGY; ISOLATION AND PURIFICATION; METABOLISM; OXIDATION REDUCTION REACTION; PROCEDURES; QUANTUM THEORY;

DEOXYRIBODIPYRIMIDINE PHOTO-LYASE; ELECTRONS; ESCHERICHIA COLI; ESCHERICHIA COLI PROTEINS; FLAVIN-ADENINE DINUCLEOTIDE; OXIDATION-REDUCTION; QUANTUM THEORY; SPECTRUM ANALYSIS; TRYPTOPHAN;

EID: 67949088067     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja809214r     Document Type: Article

References (115)

1. Kay, C. W. M.; Bacher, A.; Fischer, M.; Richter, G.; Schleicher, E.; Weber, S. Compr. Ser. Photochem. Photobiol. Sci. 2006, 6, 151- 182.
2. Sancar, A. Chem. Rev. 2003, 103, 2203-2237.
3. Sancar, G. B.; Jorns, M. S.; Payne, G.; Fluke, D. J.; Rupert, C. S.; Sancar, A., III. J. Biol. Chem. 1987, 262, 492-8.
4. Jorns, M. S.; Sancar, G. B.; Sancar, A. Biochemistry 1985, 24, 1856- 61.
5. Park, H.-W.; Kim, S.-T.; Sancar, A.; Deisenhofer, J. Science 1995, 268, 1866-72.
6. Berg, B. J. V.; Sancar, G. B. J. Biol. Chem. 1998, 273, 20276-20284.
7. Butenandt, J.; Burgdorf, L. T.; Carell, T. Angew. Chem., Int. Ed. 1999, 38, 708-711.
8. Christine, K. S.; MacFarlane, A. W., IV; Yang, K.; Stanley, R. J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 38339-38344.
9. Mees, A.; Klar, T.; Gnau, P.; Hennecke, U.; Eker, A. P. M.; Carell, T.; Essen, L.-O. Science 2004, 306, 1789-1793.
10. MacFarlane, A. W., IV; Stanley, R. J. Biochemistry 2003, 42, 8558- 8568.
11. Kao, Y.-T.; Saxena, C.; Wang, L.; Sancar, A.; Zhong, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 16128-16132.
12. Langenbacher, T.; Zhao, X.; Bieser, G.; Heelis, P. F.; Sancar, A.; Michel-Beyerle, M. E. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 10532-10536.
13. Kim, S.-T.; Volk, M.; Rousseau, G.; Heelis, P. F.; Sancar, A.; Michel- Beyerle, M.-E. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 3115-16.
14. Okamura, T.; Sancar, A.; Heelis, P. F.; Begley, T. P.; Hirata, Y.; Mataga, N. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 3143-5.
15. Yeh, S. R.; Falvey, D. E. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 8557-8.
16. Austin, R.; McMordie, S.; Altmann, E.; Begley, T. P. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 10370-1.
17. Jorns, M. S.; Sancar, G. B.; Sancar, A. Biochemistry 1984, 23, 2673- 9.
18. Johnson, J. L.; Hamm-Alvarez, S.; Payne, G.; Sancar, G. B.; Rajagopalan, K. V.; Sancar, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1988, 85, 2046-50.
19. Tamada, T.; Kitadokoro, K.; Higuchi, Y.; Inaka, K.; Yasui, A.; De Ruiter, P. E.; Eker, A. P. M.; Miki, K. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 887-891.
20. Fujihashi, M.; Numoto, N.; Kobayashi, Y.; Mizushima, A.; Tsujimura, M.; Nakamura, A.; Kawarabayasi, Y.; Miki, K. J. Mol. Biol. 2007, 365, 903-910.
21. Hamm-Alvarez, S.; Sancar, A.; Rajagopalan, K. V. J. Biol. Chem. 1990, 265, 18656-62.
22. Kavakli, I. H.; Sancar, A. Biochemistry 2004, 43, 15103-15110.
23. Li, Y. F.; Heelis, P. F.; Sancar, A. Biochemistry 1991, 30, 6322-9.
24. Aubert, C.; Mathis, P.; Eker, A. P.; Brettel, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 5423-7.
25. Aubert, C.; Vos, M. H.; Mathis, P.; Eker, A. P. M.; Brettel, K. Nature 2000, 405, 586-590.
26. Li, Y. F.; Sancar, A. Biochemistry 1990, 29, 5698-706.
27. Jorns, M. S.; Baldwin, E. T.; Sancar, G. B.; Sancar, A. J. Biol. Chem. 1987, 262, 486-91.
28. Partch, C. L.; Sancar, A. Photochem. Photobiol. 2005, 81, 1291- 1304.
29. Losi, A. Photochem. Photobiol. 2007, 83, 1283-1300.
30. Huang, Y.; Baxter, R.; Smith, B. S.; Partch, C. L.; Colbert, C. L.; Deisenhofer, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 17701- 17706.
31. Selby, C. P.; Sancar, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 17696-17700.
32. Cashmore, A. R.; Jarillo, J. A.; Wu, Y.-J.; Liu, D. Science 1999, 284, 760-765.
33. Bouly, J.-P.; Schleicher, E.; Dionisio-Sese, M.; Vandenbussche, F.; Van Der Straeten, D.; Bakrim, N.; Meier, S.; Batschauer, A.; Galland, P.; Bittl, R.; Ahmad, M. J. Biol. Chem. 2007, 282, 9383-9391.
34. Wiltschko, R.; Wiltschko, W. BioEssays 2006, 28, 157-168.
35. Mouritsen, H.; Ritz, T. Curr. Opin. Neurobiol. 2005, 15, 406-414.
36. Solov'yov, I. A.; Chandler, D. E.; Schulten, K. Biophys. J. 2007, 92, 2711-2726.
37. Ritz, T.; Adem, S.; Schulten, K. Biophys. J. 2000, 78, 707-718.
38. Gegear, R. J.; Casselman, A.; Waddell, S.; Reppert, S. M. Nature 2008, 454, 1014-1018.
39. Kennis, J. T. M.; Alexandre, M. T. A. Compr. Ser. Photochem. Photobiol. Sci. 2006, 6, 287-319.
40. Briggs, W. R.; Tseng, T.-S.; Cho, H.-Y.; Swartz, T. E.; Sullivan, S.; Bogomolni, R. A.; Kaiserli, E.; Christie, J. M. J. Integr. Plant Biol. 2007, 49, 4-10.
41. Masuda, S.; Bauer, C. E. Handb. Photosensory Receptors 2005, 433- 445.
42. Zirak, P.; Penzkofer, A.; Hegemann, P.; Mathes, T. Chem. Phys. 2007, 335, 15-27.
43. Masuda, S.; Tomida, Y.; Ohta, H.; Takamiya, K.-I. J. Mol. Biol. 2007, 368, 1223-1230.
44. Bonetti, C.; Mathes, T.; van Stokkum, I. H. M.; Mullen, K. M.; Groot, M.-L.; van Grondelle, R.; Hegemann, P.; Kennis, J. T. M. Biophys. J. 2008, 95, 4790-4802.
45. Stanley, R. J.; Jang, H. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 8976-8984.
46. Stanley, R. J.; Siddiqui, M. S. J. Phys. Chem. A 2001, 105, 11001- 11008.
47. Hopkins, N.; Stanley, R. J. Biochemistry 2003, 42, 991-999.
48. Yang, K.; Stanley, R. J. Biochemistry 2006, 45, 11239-11245.
49. Heelis, P. F.; Payne, G.; Sancar, A. Biochemistry 1987, 26, 4634- 40.
50. Kodali, G.; Kistler, K. A.; Matsika, S.; Stanley, R. J. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 1789-1795.
51. Andrews, S. S.; Boxer, S. G. Rev. Sci. Instrum. 2000, 71, 3567- 3569.
52. Siddiqui, M. S. U.; Stanley, R. J. Anal. Biochem. 2005, 337, 121- 129.
53. Liptay, W. Dipole Moments and Polarizabilities of Molecules in Excited Electronic States. In Excited States; Lim, E. C., Ed.; Academic Press, Inc.: New York, 1974; Vol. 1, pp 129-229.
54. Bublitz, G. U.; Boxer, S. G. Annu. Rev. Phys. Chem. 1997, 48, 213- 242.
55. Frisch, M. J.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03, revision C.02; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2004.
56. Becke, A. D., III. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-52.
57. McLean, A. D.; Chandler, G. S. J. Chem. Phys. 1980, 72, 5639-48.
58. Cossi, M.; Barone, V.; Cammi, R.; Tomasi, J. Chem. Phys. Lett. 1996, 255, 327-335.
59. Locknar, S. A.; Peteanu, L. A.; Shuai, Z. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 2197-2201.
60. Cave, R. J.; Burke, K.; Castner, E. W., Jr. J. Phys. Chem. A 2002, 106, 9294-9305.
61. Duan, X.-H.; Li, X.-Y.; He, R.-X.; Cheng, X.-M. J. Chem. Phys. 2005, 122, 084314/1-084314/9.
62. Eaton, W. A.; Hofrichter, J.; Makinen, M. W.; Andersen, R. D.; Ludwig, M. L. Biochemistry 1975, 14, 2146-2151.
63. MacFarlane, A. W., IV; Stanley, R. J. Biochemistry 2001, 40, 15203- 15214.
64. Schelvis, J. P. M.; Ramsey, M.; Sokolova, O.; Tavares, C.; Cecala, C.; Connell, K.; Wagner, S.; Gindt, Y. M. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 12352-12362.
65. Silverman, L. N.; Spry, D. B.; Boxer, S. G.; Fayer, M. D. J. Phys. Chem. A 2008, 112, 10244-10249.
66. Komori, H.; Masui, R.; Kuramitsu, S.; Yokoyama, S.; Shibata, T.; Inoue, Y.; Miki, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 98, 13560- 5.
67. Klar, T.; Kaiser, G.; Hennecke, U.; Carell, T.; Batschauer, A.; Essen, L.-O. ChemBioChem 2006, 7, 1798-1806.
68. Peteanu, L.; Locknar, S. Chem. Phys. Lett. 1997, 274, 79-84.
69. Karki, L.; Vance, F. W.; Hupp, J. T.; LeCours, S. M.; Therien, M. J. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 2606-2611.
70. Yanagi, K.; Hashimoto, H.; Gardiner, A. T.; Cogdell, R. J. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 10334-10339.
71. Premvardhan, L.; Sandberg, D. J.; Fey, H.; Birge, R. R.; Buechel, C.; van Grondelle, R. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 11838-11853.
72. Olszowka, D.; Krawczyk, S.; Maksymiec, W. Biochim. Biophys. Acta: Bioenergetics 2004, 1657, 61-70.
73. Losche, M.; Feher, G.; Okamura, M. Y. NATO Sci. Ser., Ser. A 1988, 149, 151-64.
74. Somsen, O. J. G.; Chernyak, V.; Frese, R. N.; Van Grondelle, R.; Mukamel, S. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 8893-8908.
75. Premvardhan, L.; Papagiannakis, E.; Hiller, R. G.; van Grondelle, R. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 15589-15597.
76. Krawczyk, S.; Britton, G. Biochim. Biophys. Acta: Protein Struct. Mol. Enzymol. 2001, 1544, 301-310.
77. Premvardhan, L. L.; van der Horst, M. A.; Hellingwerf, K. J.; van Grondelle, R. Biophys. J. 2003, 84, 3226-3239.
78. Mathies, R.; Stryer, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1976, 73, 2169- 2173.
79. Locknar, S. A.; Peteanu, L. A. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 4240- 4246.
80. Lösche, M.; Feher, G.; Okamura, M. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1987, 84, 7537-7541.
81. Lockhart, D. J.; Boxer, S. G. Biochemistry 1987, 26, 664-8.
82. Lockhart, D. J.; Boxer, S. G. Chem. Phys. Lett. 1988, 144, 243-50.
83. Lockhart, D. J.; Boxer, S. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1988, 85, 107-11.
84. Middendorf, T. R.; Mazzola, L. T.; Lao, K.; Steffen, M. A.; Boxer, S. G. Biochim. Biophys. Acta 1993, 1143, 223-34.
85. Moser, C. C.; Sension, R. J.; Szarka, A. Z.; Repinec, S. T.; Hochstrasser, R. M.; Dutton, P. L. Chem. Phys. 1995, 197, 343- 354.
86. Dreuw, A.; Head-Gordon, M. Chem. Rev. 2005, 105, 4009-4037.
87. Climent, T.; Gonzalez-Luque, R.; Merchan, M.; Serrano-Andres, L. J. Phys. Chem. A 2006, 110, 13584-13590.
88. Shcherbatska, N. V.; Bastiaens, P. I. H.; Visser, A. J. W. G.; Jonker, S. A.; Warman, J. M. In Dipole Moments in the Ground and Excited State of FlaVin from Molecular Relaxation Spectroscopy and MicrowaVe ConductiVity; Time-Resolved Laser Spectroscopy in Biochemistry III; Lakowicz, J. R., Ed.; 1992; pp 180-190.
89. Neiss, C.; Saalfrank, P.; Parac, M.; Grimme, S. J. Phys. Chem. A 2003, 107, 140-147.
90. Salzmann, S.; Tatchen, J.; Marian, C. M. J. Photochem. Photobiol., A: Chem. 2008, 198, 221-231.
91. Yoong-Kee Choe, S. N. K. N. J. Comput. Chem. 2007, 28, 727- 739.
92. Hasegawa, J.-Y.; Bureekaew, S.; Nakatsuji, H. J. Photochem. Photobiol., A: Chem. 2007, 189, 205-210.
93. Wolf, M. M. N.; Schumann, C.; Gross, R.; Domratcheva, T.; Diller, R. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 13424-13432.
94. Weber, S.; Moebius, K.; Richter, G.; Kay, C. W. M. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3790-3798.
95. Zheng, Y.-J.; Ornstein, R. L. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 9402- 9408.
96. Garcia, J. I.; Medina, M.; Sancho, J.; Alonso, P. J.; Gomez-Moreno, C.; Mayoral, J. A.; Martinez, J. I. J. Phys. Chem. A 2002, 106, 4729- 4735.
97. Murphy, A. K.; Tammaro, M.; Cortazar, F.; Gindt, Y. M.; Schelvis, J. P. M. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 15217-15226.
98. Ozturk, N.; Song, S.-H.; Selby, C. P.; Sancar, A. J. Biol. Chem. 2008, 283, 3256-3263.
99. Prytkova, T. R.; Beratan, D. N.; Skourtis, S. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 802-807.
100. Suzuki, S.; Isoda, S.; Maeda, M. Jpn. J. Appl. Phys., Part 1 1989, 28, 1673-6.
101. Weigel, A.; Dobryakov, A. L.; Veiga, M.; Perez Lustres, J. L. J. Phys. Chem. , ACS ASAP.
102. Hoang, N.; Schleicher, E.; Kacprzak, S.; Bouly, J.-P.; Picot, M.; Wu, W.; Berndt, A.; Wolf, E.; Bittl, R.; Ahmad, M. PLoS Biol. 2008, 6, 1811.
103. Banerjee, R.; Schleicher, E.; Meier, S.; Viana, R. M.; Pokorny, R.; Ahmad, M.; Bittl, R.; Batschauer, A. J. Biol. Chem. 2007, 282, 14916-14922.
104. Stanley, R. J.; MacFarlane, A. W., IV. J. Phys. Chem. A 2000, 104, 6899-6906.
105. Gauden, M.; Yeremenko, S.; Laan, W.; van Stokkum, I. H. M.; Ihalainen, J. A.; Van Grondelle, R.; Hellingwerf, K. J.; Kennis, J. T. M. Biochemistry 2005, 44, 3653-3662.
106. Henbest, K. B.; Maeda, K.; Hore, P. J.; Joshi, M.; Bacher, A.; Bittl, R.; Weber, S.; Timmel, C. R.; Schleicher, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 14395-14399.
107. Kao, Y.-T.; Tan, C.; Song, S.-H.; Oztuerk, N.; Li, J.; Wang, L.; Sancar, A.; Zhong, D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 7695-7701.
108. Sun, M.; Moore, T. A.; Song, P.-S. J. Am. Chem. Soc. 1972, 94, 1730-1740.
109. Kita, A.; Okajima, K.; Morimoto, Y.; Ikeuchi, M.; Miki, K. J. Mol. Biol. 2005, 349, 1-9.
110. Yuan, H.; Anderson, S.; Masuda, S.; Dragnea, V.; Moffat, K.; Bauer, C. Biochemistry 2006, 45, 12687-12694.
111. Anderson, S.; Dragnea, V.; Masuda, S.; Ybe, J.; Moffat, K.; Bauer, C. Biochemistry 2005, 44, 7998-8005.
112. Jung, A.; Reinstein, J.; Domratcheva, T.; Shoeman, R. L.; Schlichting, I. J. Mol. Biol. 2006, 362, 717-732.
113. Jung, A.; Domratcheva, T.; Tarutina, M.; Wu, Q.; Ko, W.-h.; Shoeman, R. L.; Gomelsky, M.; Gardner, K. H.; Schlichting, I. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 12350-12355.
114. Kraft, B. J.; Masuda, S.; Kikuchi, J.; Dragnea, V.; Tollin, G.; Zaleski, J. M.; Bauer, C. E. Biochemistry 2003, 42, 6726-6734.
115. Gauden, M.; Grinstead, J. S.; Laan, W.; van Stokkum, I. H. M.; Avila- Perez, M.; Toh, K. C.; Boelens, R.; Kaptein, R.; Van Grondelle, R.; Hellingwerf, K. J.; Kennis, J. T. M. Biochemistry 2007, 46, 7405- 7415.