Tunneling and classical paths for proton transfer in an enzyme reaction dominated by tunneling: Oxidation of tryptamine by aromatic amine dehydrogenase

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 111, Issue 11, 2007, Pages 3032-3047

  Masgrau, Laura ^a,d   Ranaghan, Kara E ^c   Scrutton, Nigel S ^b   Mulholland, Adrian J ^c   Sutcliffe, Michael J ^a  

^a UNIVERSITY OF MANCHESTER   (United Kingdom)

^b UNIVERSITY OF MANCHESTER   (United Kingdom)

^c UNIVERSITY OF BRISTOL   (United Kingdom)

^d INSTITUT PASTEUR   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINES; ELECTRON TUNNELING; ISOTOPES; MOLECULAR DYNAMICS; POTENTIAL ENERGY; PROTONS;

CATALYTIC ASPARTATE; ENDOTHERMIC POTENTIAL ENERGY; METHYLAMINE DEHYDROGENASE (MADH);

ENZYMES;

EID: 34047242540     PISSN: 15206106     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp067898k     Document Type: Article

References (96)

1. Ball, P. Nature 2004, 431, 396.
2. Masgrau, L.; Roujeinikova, A.; Johannissen, L. O.; Hothi, P.; Basran, J.; Ranaghan, K. E.; Mulholland, A. J.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S.; Leys, D. Science 2006, 312, 237.
3. Masgrau, L.; Basran, J.; Hothi, P.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S. Arch. Biochem. Biophys. 2004, 428, 41.
4. Liang, Z. X.; Lee, T.; Resing, K. A.; Ahn, N. G.; Klinman, J. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 9556.
5. Liang, Z. X.; Klinman, J. P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 648.
6. Kohen, A.; Klinman, J. P. Chem. Biol. 1999, 6, R191.
7. Garcia-Viloca, M.; Gao, J.; Karplus, M.; Truhlar, D. G. Science 2004, 303, 186.
8. Olsson, M. H.; Siegbahn, P. E.; Warshel, A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2820.
9. Hammes-Schiffer, S. Biochemistry 2002, 41, 13335.
10. Antoniou, D.; Caratzoulas, S.; Kalyanaraman, C.; Mincer, J. S.; Schwartz, S. D. Eur. J. Biochem. 2002, 269, 3103.
11. Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S. Eur. J. Biochem. 2002, 269, 3096.
12. Hwang, J. K.; Warshel, A. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 11745.
13. Basran, J.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S. Biochemistry 1999, 38, 3218.
14. Basran, J.; Patel, S.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S. J. Biol. Chem. 2001, 276, 6234.
15. Harris, R. J.; Meskys, R.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S. Biochemistry 2000, 39, 1189.
16. Basran, J.; Harris, R. J.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S. J. Biol. Chem. 2003, 278, 43973.
17. Kohen, A.; Cannio, R.; Bartolucci, S.; Klinman, J. P. Nature 1999, 399, 496.
18. Knapp, M. J.; Rickert, K.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3865.
19. Francisco, W. A.; Knapp, M. J.; Blackburn, N. J.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8194.
20. Agrawal, N.; Hong, B.; Mihai, C.; Kohen, A. Biochemistry 2004, 43, 1998.
21. Warshel, A. Computer Modeling of Chemical Reactions in Enzymes and Solutions; John Wiley & Sons: New York, 1991.
22. Villa, J.; Warshel, A. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 7887.
23. Benkovic, S. J.; Hammes-Schiffer, S. Science 2003, 301, 1196.
24. Mulholland, A. J. Drug Discovery Today 2005, 10, 1393.
25. Claeyssens, F.; Harvey, J. N.; Manby, F. R.; Mata, R. A.; Mulholland, A. J.; Ranaghan, K. E.; Schütz, M.; Thiel, S.; Thiel, W.; Werner, H.-J. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 6856.
26. Warshel, A.; Levitt, M. J. Mol. Biol. 1976, 227.
27. Field, M. J.; Bash, P. A.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1990, 11, 700.
28. Truhlar, D. G.; Gao, J.; Alhambra, C.; Garcia-Viloca, M.; Corchado, J.; Sánchez, M. L.; Villa, J. Acc. Chem. Res. 2001, 35, 341.
29. Hammes-Schiffer, S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 192.
30. Mure, M.; Mills, S. A.; Klinman, J. P. Biochemistry 2002, 41, 9269.
31. Hyun, Y. L.; Davidson, V. L. Biochemistry 1995, 34, 816.
32. Govindaraj, S.; Eisenstein, E.; Jones, L. H.; Sanders-Loehr, J.; Chistoserdov, A. Y.; Davidson, V. L.; Edwards, S. L. J. Bacteriol. 1994, 176, 2922.
33. Faulder, P. F.; Tresadern, G.; Chohan, K. K.; Scrutton, N. S.; Sutcliffe, M. J.; Hillier, I. H.; Burton, N. A. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 8604.
34. (a) Alhambra, C.; Sanchez, M. L.; Corchado, J.; Gao, J.; Truhlar, D. G. Chem. Phys. Lett. 2001, 347, 512.
35. (b) Alhambra, C.; Sanchez, M. L.; Corchado, J.; Gao, J.; Truhlar, D. G. Chem. Phys. Lett. 2002 355 388.
36. Brooks, B. R.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; States, D. J.; Swaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187.
37. Tome, G. M.; Valleau, J. P. J. Comput. Phys. 1977, 23, 187.
38. Truhlar, D. G.; Isaacson, A. D.; Garrett, B. C. Generalized Transition State Theory. In Theory of Chemical Reaction Dynamics; Baer, M., Ed.; CRC Press: Boca Raton, FL, 1985; Vol. IV, p 65.
39. Gao, J.; Truhlar, D. G. Annu. Rev. Phys. Chem. 2002, 53, 467.
40. Truhlar, D. G. Variational Transition State Theory and Multidimensional Tunnelling for Simple and Complex Reactions in the Gas Phase, Solids, Liquids and Enzymes. In Isotope Effects in Chemistry and Biology; Limbach, H.-H., Kohen, A., Eds.; Taylor & Francis: Boca Raton, FL, 2006; p 579.
41. Tresadern, G.; Nunez, S.; Faulder, P. F.; Wang, H.; Hillier, I. H.; Burton, N. A. Faraday Discuss. 2003, 122, 223.
42. Nunez, S.; Tresadern, G.; Hillier, I. H.; Burton, N. A. Philos. Trans. R. Soc. B 2006, 361, 1387.
43. Truhlar, D. G.; Gao, J. L.; Garcia-Viloca, M.; Alhambra, C.; Corchado, J.; Sanchez, M. L.; Poulsen, T. D. Int. J. Quantum Chem. 2004, 100, 1136.
44. Garcia-Viloca, M.; Alhambra, C.; Corchado, J. C.; Sanchez, M. L.; Villa, J.; Gao, J.; Truhlar, D. G. CHARMMRATE, version 2.0; University of Minnesota: Minneapolis, MN, 2002.
45. Claeyssens, F.; Ranaghan, K. E.; Manby, F. R.; Harvey, J. N.; Mulholland, A. J. Chem. Commun. 2005, 5068.
46. Warshel, A.; Sharma, P. K.; Kato, M.; Xiang, Y.; Liu, H. B.; Olsson, M. H. M. Chem. Rev. 2006, 106, 3210.
47. Berman, H. M.; Westbrook, J.; Feng, Z.; Gilliland, G.; Bhat, T. N.; Weissig, H.; Shindyalov, I. N.; Bourne, P. E. Nucleic Acids Res. 2000, 28, 235.
48. MacKerell, A. D.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586.
49. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926.
50. Reuter, N.; Dejaegere, A.; Maigret, B.; Karplus, M. J. Phys. Chem. A 2000, 104, 1720.
51. Brooks, C. L., III.; Karplus, M. J. Chem. Phys. 1983, 79, 6312.
52. Jaguar, version 4.1; Schrodinger: Portland. OR, 2000.
53. Ponder, J. W. TINKER: Software Tools for Molecular Design, version 4.0; Saint Louis, MO, 2003.
54. Harvey, J. N. Faraday Discuss. 2004, 127, 165.
55. Mulholland, A. J.; Lyne, P. D.; Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 534.
56. Alhambra, C.; Sanchez, M. L.; Corchado, J.; Gao, J. L.; Truhlar, D. G. Chem. Phys. Lett. 2001, 347, 512.
57. Alhambra, C.; Corchado, J.; Sanchez, M.; Gao, J.; Truhlar, D. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 8197.
58. Proust-De Martin, F.; Dumas, R.; Field, M. J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 7688.
59. Bartels, C.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1450.
60. Hermann, J. C.; Hensen, C.; Ridder, L.; Mulholland, A. J.; Holtje, H. D. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 4454.
61. Tresadern, G.; Wang, H.; Faulder, P. F.; Burton, N. A.; Hillier, I. H. Mol. Phys. 2003, 101, 2775-2784.
62. Stewart, J. J. P. J. Comput. Phys. 1989, 10, 209.
63. González-Lafont, A.; Truong, T. N.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. 1991, 95, 4618.
64. Hadfield, A. T.; Mulholland, A. J. Int. J. Quantum Chem. 1999, 73, 137.
65. Mulholland, A. J.; Richards, W. G. Proteins 1997, 27, 9.
66. Ridder, L.; Mulholland, A. J.; Rietjens, I.; Vervoort, J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 8728.
67. Ridder, L.; Mulholland, A. J.; Rietjens, I. M. C. M.; Vervoort, J. J. Mol. Graphics Modell. 1999, 17, 163.
68. Cramer, C. J. Essentials of Computational Chemistry: Theories and Models; John Wiley & Sons: Chichester, U. K., 2002.
69. Page, M.; McIver, J. W. J. Chem. Phys. 1988, 88, 922.
70. Chuang, Y. Y.; Corchado, J. C.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 1140.
71. Corchado, J. C.; Chuang, Y. Y.; Fast, P. L.; Villa, J.; Hu, W. P.; Liu, Y. P.; Lynch, G. C.; Nguyen, K. A.; Jackels, C. F.; Melissas, V. S.; Lynch, I.; Rossi, I.; Coitino, E. L.; Fernandez-Ramos, A.; Pu, J. Z.; Albu, T. V.; Steckler, R.; Garrett, B. C.; Isaacson, A. D.; Truhlar, D. G. POLYRATE, version 9.0; University of Minnesota: Minneapolis, MN, 2002.
72. Kreevoy, M. M.; Truhlar, D. G. Transition State Theory. In Investigation of Rates and Mechanisms of Reactions; Bernasconi, D., Ed.; John Wiley & Sons: New York, 1986; Vol. 1; p 13.
73. Garcia-Viloca, M.; Alhambra, C.; Truhlar, D. G.; Gao, J. J. Chem. Phys. 2001, 9953.
74. Masgrau, L.; Gonzalez-Lafont, A.; Lluch, J. M. Chem. Phys. Lett. 2002, 353, 154.
75. Ranaghan, K. E.; Masgrau, L.; Scrutton, N. S.; Sutcliffe, M. J.; Mulholland, A. J. ChemPhysChem, submitted.
76. Zheng, Y. J.; Merz, K. M. J. Comput. Chem. 1992, 13, 1151.
77. Jurema, M. W.; Shields, G. C. J. Comput. Chem. 1993, 14, 89.
78. Pierdominici-Sottile, G.; Echave, J.; Palma, J. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 11592.
79. Hur, S.; Bruice, T. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 1176.
80. Hur, S.; Bruice, T. C. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 1472.
81. Hur, S.; Bruice, T. C. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 5964.
82. Olsson, M. H.; Parson, W. W.; Warshel, A. Chem. Rev. 2006, 106, 1737.
83. Wigner, E. P. Z. Phys. Chem., Abt. B 1932, 19, 203.
84. Kreevoy, M. M.; Ostovic, D.; Truhlar, D. G.; Garrett, B. C. J. Phys. Chem. 1986, 90, 3766.
85. Pu, J. Z.; Ma, S. H.; Gao, J. L.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 8551.
86. Hothi, P.; Khadra, K. A.; Combe, J. P.; Leys, D.; Scrutton, N. S. FEBS J. 2005, 272, 5894.
87. Greatbanks, S. P.; Gready, J. E.; Limaye, A. C.; Rendell, A. P. J. Comput. Chem. 2000, 21, 788.
88. Garcia-Viloca, M.; Truhlar, D. G.; Gao, J. L. J. Mol. Biol. 2003, 327, 549.
89. Siebrand, W.; Smedarchina, Z. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 4185.
90. Strajbl, M.; Shurki, A.; Kato, M.; Warshel, A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10228.
91. Shurki, A.; Štrajbl, M.; Villa, J.; Warshel, A. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 4097.
92. Ranaghan, K. E.; Mulholland, A. J. Chem. Commun. 2004, 1238.
93. Warshel, A.; Parson, W. W. Q. Rev. Biophys. 2001, 34, 563.
94. Olsson, M. H.; Mavri, J.; Warshel, A. Philos. Trans. R. Soc. B. 2006, 361, 1417.
95. Tejero, I.; Garcia-Viloca, M.; Gonzalez-Lafont, A.; Lluch, J. M.; York, D. M. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 24708.
96. Masgrau, L.; Gonzalez-Lafont, A.; Lluch, J. M. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 1044.