Why are proteins charged? Networks of charge-charge interactions in proteins measured by charge ladders and capillary electrophoresis

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 45, Issue 19, 2006, Pages 3022-3060

  Gitlin, Irina ^a   Carbeck, Jeffrey D ^b   Whitesides, George M ^a  

^a HARVARD UNIVERSITY   (United States)

^b Princeton University   (United States)

Author keywords

Capillary electrophoresis; Charge networks; Charge regulation; Electrostatic interactions; Proteins

Indexed keywords

CATALYSIS; CHEMICAL MODIFICATION; ELECTROPHORESIS; ELECTROSTATICS;

CAPILLARY ELECTROPHORESIS; CHARGE NETWORKS; CHARGE REGULATION; ELECTROSTATIC INTERACTIONS;

PROTEINS;

AMINO ACID; INORGANIC SALT; LIGAND; PROTEIN;

BINDING SITE; CAPILLARY ELECTROPHORESIS; CHEMISTRY; ELECTRICITY; GENETIC PROCEDURES; METHODOLOGY; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN FOLDING; REVIEW; THERMODYNAMICS;

AMINO ACIDS; BINDING SITES; ELECTROPHORESIS, CAPILLARY; ELECTROSTATICS; LIGANDS; MOLECULAR PROBE TECHNIQUES; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN FOLDING; PROTEINS; SALTS; THERMODYNAMICS;

EID: 33745033613     PISSN: 14337851     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.200502530     Document Type: Review

References (268)

1. M. Garcia-Viloca, J. Gao, M. Karplus, D. G. Truhlar, Science 2004, 303, 186.
2. A. R. Fersht, Structure and Mechanism in Protein Science: A Guide to Enzyme Catalysis and Protein Folding, 3rd ed., Freeman, New York, 1998.
3. S. Miller, J. Janin, A. M. Lesk, C. Chothia, J. Mol. Biol. 1987, 196, 641.
4. J. M. Gao, M. Mammen, G. M. Whitesides, Science 1996, 272, 535.
5. J. A. Caravella, J. D. Carbeck, D. C. Duffy, G. M. Whitesides, B. Tidor, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 4340.
6. D. F. Green, B. Tidor, J. Mol. Biol. 2004, 342, 435.
7. C. Park, R. T. Raines, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 11472.
8. S. J. Davis, E. A. Davies, M. G. Tucknott, E. Y. Jones, P. A. van der Merwe, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 5490.
9. F. Dong, M. Vijayakumar, H. X. Zhou, Biophys. J. 2003, 85, 49;
10. F. B. Sheinerman, B. Honig, J. Mol. Biol. 2002, 318, 161;
11. L. P. Lee, B. Tidor, Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 73.
12. G. Schreiber, A. R. Fersht, Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 427.
13. G. Schreiber, A. R. Fersht, J. Mol. Biol. 1995, 248, 478.
14. I. Moarefi, D. Jeruzalmi, J. Turner, M. O'Donnell, J. Kuriyan, J. Mol. Biol. 2000, 296, 1215;
15. D. Tworowski, A. V. Feldman, M. G. Safro, J. Mol. Biol. 2005, 350, 866.
16. I. Muegge, P. X. Qi, A. J. Wand, Z. T. Chu, A. Warshel, J. Phys. Chem. B 1997, 101, 825;
17. R. G. Alden, W. W. Parson, Z. T. Chu, A. Warshel, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 12284;
18. K. K. Rodgers, S. G. Sligar, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 9419.
19. Y. X. Jiang, V. Ruta, J. Y. Chen, A. Lee, R. MacKinnon, Nature 2003, 423, 42;
20. D. A. Doyle, J. M. Cabral, R. A. Pfuetzner, A. L. Kuo, J. M. Gulbis, S. L. Cohen, B. T. Chait, R. MacKinnon, Science 1998, 280, 69;
21. R. S. Eisenberg, J. Membr. Biol. 1996, 150, 1.
22. S. Kumar, R. Nussinov, J. Mol. Biol. 1999, 293, 1241.
23. H. X. Zhou, F. Dong, Biophys. J. 2003, 84, 2216;
24. S. Kumar, R. Nussinov, Proteins Struct. Funct. Genet. 2000, 41, 485;
25. S. Kumar, B. Y. Ma, C. J. Tsai, R. Nussinov, Proteins Struct. Funct. Genet. 2000, 38, 368;
26. S. Spector, M. H. Wang, S. A. Carp, J. Robblee, Z. S. Hendsch, R. Fairman, B. Tidor, D. P. Raleigh, Biochemistry 2000, 39, 872.
27. Z. S. Hendsch, B. Tidor, Protein Sci. 1994, 3, 211.
28. D. Stigter, D. O. V. Alonso, K. A. Dill, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1991, 88, 4176.
29. M. Hollecker, T. E. Creighton, Biochim. Biophys. Acta 1982, 701, 395.
30. A. H. Elcock, J. Mol. Biol. 1999, 294, 1051;
31. M. Schaefer, M. Sommer, M. Karplus, J. Phys. Chem. B 1997, 101, 1663.
32. A. S. Yang, B. Honig, J. Mol. Biol. 1993, 231, 459.
33. K. L. Shaw, G. R. Grimsley, G. I. Yakovlev, A. A. Makarov, C. N. Pace, Protein Sci. 2001, 10, 1206.
34. J. P. Schmittschmitt, J. M. Scholtz, Protein Sci. 2003, 12, 2374;
35. F. Chiti, M. Stefani, N. Taddei, G. Ramponi, C. M. Dobson, Nature 2003, 424, 805.
36. B. Honig, A. Nicholls, Science 1995, 268, 1144.
37. A. Warshel, A. Papazyan, Curr. Opin. Struct. Biol. 1998, 8, 211;
38. Y. Y. Sham, Z. T. Chu, A. Warshel, J. Phys. Chem. B 1997, 101;
39. T. Simonson, Curr. Opin. Struct. Biol. 2001, 11, 243;
40. N. Sinha, S. J. Smith-Gill, Curr. Protein Pept. Sci. 2002, 3, 601.
41. F. B. Sheinerman, R. Norel, B. Honig, Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 10, 153.
42. W. Kauzmann, Adv. Protein Chem. 1959, 12, 1.
43. K. A. Dill, Biochemistry 1990, 29, 7133.
44. K. A. Dill, S. Bromberg, K. Z. Yue, K. M. Fiebig, D. P. Yee, P. D. Thomas, H. S. Chan, Protein Sci. 1995, 4, 561.
45. H. S. Chan, K. A. Dill, Annu. Rev. Biophys. Biophys. Chem. 1991, 20, 447.
46. K. A. Dill, Protein Sci. 1999, 8, 1166.
47. C. N. Pace, B. A. Shirley, M. McNutt, K. Gajiwala, FASEB J. 1996, 10, 75.
48. P. L. Privalov, S. J. Gill, Adv. Protein Chem. 1988, 41, 191.
49. G. Hummer, S. Garde, A. E. Garcia, M. E. Paulaitis, L. R. Pratt, J. Phys. Chem. B 1998, 102, 10469.
50. C. Hansch, Acc. Chem. Res. 1993, 26, 147.
51. J. Kyte, Biophys. Chem. 2003, 100, 193.
52. N. T. Southall, K. A. Dill, A. D. J. Haymet, J. Phys. Chem. B 2002, 106, 521.
53. D. A. McQuarrie, Statistical Mechanics, Harper & Row, New York, 1975.
54. P. G. de Gennes, Scaling concepts in polymer physics, Cornell University Press, Ithaca, NY, 1979.
55. K. A. Dill, Biochemistry 1985, 24, 1501.
56. L. Stryer, Biochemistry, 4th ed., Freeman, New York, 1995.
57. D. Voet, J. G. Voet, Biochemistry, 3rd ed., Wiley, New York, 2004.
58. B. Schiott, B. B. Iversen, G. K. H. Madsen, F. K. Larsen, T. C. Bruice, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 12799;
59. A. Warshel, J. Biol. Chem. 1998, 273, 27035;
60. W. W. Cleland, P. A. Frey, J. A. Gerlt, J. Biol. Chem. 1998, 273, 25529;
61. J. G. Chen, M. A. McAllister, J. K. Lee, K. N. Houk, J. Org. Chem. 1998, 63, 4611;
62. E. L. Ash, J. L. Sudmeier, E. C. DeFabo, W. W. Bachovchin, Science 1997, 278, 1128;
63. A. Warshel, A. Papazyan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 13665;
64. J. P. Guthrie, Chem. Biol. 1996, 3, 163;
65. A. Warshel, A. Papazyan, P. A. Kollman, Science 1995, 269, 102;
66. W. W. Cleland, M. M. Kreevoy, Science 1994, 264, 1887;
67. P. A. Frey, S. A. Whitt, J. B. Tobin, Science 1994, 264, 1927.
68. D. Bashford, M. Karplus, Biochemistry 1990, 29, 10219.
69. C. Tanford, Adv. Prot. Chem. 1962, 17, 69.
70. C. N. Schutz, A. Warshel, Proteins 2001, 44, 400.
71. T. Simonson, C. L. Brooks III, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 8452.
72. K. A. Dill, S. Bromberg, Molecular Driving Forces, Garland, New York, 2003.
73. B. N. Dominy, H. Minoux, C. L. Brooks, Proteins Struct. Funct. Genet. 2004, 57, 128.
74. K. D. Collins, M. W. Washabaugh, Q. Rev. Biophys. 1985, 18, 323.
75. M. Bostrom, D. R. M. Williams, B. W. Ninham, Biophys. J. 2003, 85, 686.
76. M. Bostrom, D. R. M. Williams, B. W. Ninham, Eur. Phys. J. E 2004, 13, 239.
77. F. H. Arnold, G. Georgiou in Methods in Molecular Biology, Vol. 230, Humana, Totowa, NJ, 2003.
78. I. J. Colton, J. R. Anderson, J. Gao, R. G. Chapman, L. Isaacs, G. M. Whitesides, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 12701.
79. Y. Hagihara, Y. Tan, Y. Goto, J. Mol. Biol. 1994, 237, 336.
80. R. S. Negin, J. D. Carbeck, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 2911.
81. J. D. Carbeck, I. J. Colton, J. Gao, G. M. Whitesides, Acc. Chem. Res. 1998, 31, 343.
82. J. D. Carbeck, R. S. Negin, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1252.
83. K. Sharp, B. Honig, J. Phys. Chem. 1990, 94, 7684;
84. W. Rocchia, E. Alexov, B. Honig, J. Phys. Chem. B 2001, 105, 6507.
85. A. R. Fersht, S. E. Jackson, L. Serrano, Philos. Trans. R. Soc. Lond. A 1993, 345, 141;
86. A. R. Fersht, L. Serrano, Curr. Opin. Struct. Biol. 1993, 3, 75.
87. H. Nakamura, Q. Rev. Biophys. 1996, 29, 1;
88. T. Simonson, Rep. Prog. Phys. 2003, 66, 737;
89. K. Sharp, B. Honig, Annu. Rev. Biophys. Biophys. Chem. 1990, 19.
90. D. J. Winzor, Anal. Biochem. 2004, 325, 1.
91. L. R. Deyoung, A. L. Fink, K. A. Dill, Acc. Chem. Res. 1993, 26, 614.
92. G. H. Iyer, S. Dasgupta, J. A. Bell, J. Cryst. Growth 2000, 217, 429.
93. A. George, W. W. Wilson, Acta Crystallogr. Sect. D 1994, 50, 361.
94. T. Hill, An Introduction to Statistical Thermodynamics, Dover, 1986.
95. P. M. Tessier, A. M. Lenhoff, S. I. Sandler, Biophys. J. 2002, 82, 1620;
96. P. M. Tessier, A. M. Lenhoff, Curr. Opin. Biotechnol. 2003, 14, 512.
97. P. B. Warren, J. Phys. Condens. Matter 2002, 14, 7617;
98. A. H. Elcock, J. A. McCammon, Biophys. J. 2001, 80, 613;
99. W. C. K. Poon, S. U. Egelhaaf, P. A. Beales, A. Salonen, L. Sawyer, J. Phys. Condens. Matter 2000, 12, L569;
100. R. C. Chang, D. Asthagiri, A. M. Lenhoff, Proteins Struct. Funct. Genet. 2000, 41, 123;
101. C. J. Coen, H. W. Blanch, J. M. Prausnitz, AIChE J. 1995, 41, 996.
102. B. L. Neal, D. Asthagiri, O. D. Velev, A. M. Lenhoff, E. W. Kaler, J. Cryst. Growth 1999, 196, 377.
103. B. Guo, S. Kao, H. McDonald, A. Asanov, L. L. Combs, W. W. Wilson, J. Cryst. Growth 1999, 196, 424.
104. J. P. K. Doye, A. A. Louis, M. Vendruscolo, Phys. Biol. 2004, 1, 9.
105. A. Pande, J. Pande, N. Asherie, A. Lomakin, O. Ogun, J. King, G. B. Benedek, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 6116;
106. P. G. Vekilov, A. R. Feeling-Taylor, D. N. Petsev, O. Galkin, R. L. Nagel, R. E. Hirsch, Biophys. J. 2002, 83, 1147.
107. J. Z. Wu, D. Bratko, J. M. Prausnitz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 15169.
108. M. Bostrom, B. W. Ninham, J. Phys. Chem. B 2004, 108, 12593.
109. W. Kunz, L. Belloni, O. Bernard, B. W. Ninham, J. Phys. Chem. B 2004, 108, 2398.
110. P. M. Tessier, A. M. Lenhoff, Curr. Opin. Biotechnol. 2003, 14, 512.
111. A. H. Elcock, D. Sept, J. A. McCammon, J. Phys. Chem. B 2001, 105, 1504.
112. C. J. Camacho, Z. Weng, S. Vajda, C. DeLisi, Biophys. J. 1999, 76, 1166.
113. A. Warshel, Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2003, 32, 425;
114. A. Warshel, Acc. Chem. Res. 2002, 35, 385.
115. A. Warshel, J. Florian, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 5950;
116. A. H. Elcock, M. J. Potter, D. A. Matthews, D. R. Knighton, J. A. McCammon, J. Mol. Biol. 1996, 262, 370;
117. J. Antosiewicz, S. T. Wlodek, J. A. McCammon, Biopolymers 1996, 39, 85.
118. J. M. Sanchez-Ruiz, G. I. Makhatadze, Trends Biotechnol. 2001, 19, 132.
119. D. B. Burns, A. L. Zydney, AIChE J. 2001, 47, 1101.
120. D. B. Burns, A. L. Zydney, Biotechnol. Bioeng. 1999, 64, 27.
121. M. F. Ebersold, A. L. Zydney, Biotechnol. Bioeng. 2004, 85, 166.
122. M. K. Menon, A. L. Zydney, J. Membr. Sci. 2001, 181, 179.
123. D. Nagrath, B. W. Bequette, S. M. Cramer, A. Messac, AIChE J. 2005, 51, 511;
124. C. A. Brooks, S. M. Cramer, AIChE J. 1992, 38, 1969.
125. Y. Yao, A. M. Lenhoff, Anal. Chem. 2004, 76, 6743;
126. J. Stahlberg, J. Chromatogr. A 1999, 855, 3.
127. C. A. Haynes, F. J. Benitez, H. W. Blanch, J. M. Prausnitz, AIChE J. 1993, 39, 1539;
128. A. P. Sassi, A. J. Shaw, S. M. Han, H. W. Blanch, J. M. Prausnitz, Polymer 1996, 37, 2151.
129. W. L. Jorgensen, D. S. Maxwell, J. TiradoRives, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 11225;
130. W. D. Cornell, P. Cieplak, C. I. Bayly, I. R. Gould, K. M. Merz, D. M. Ferguson, D. C. Spellmeyer, T. Fox, J. W. Caldwell, P. A. Kollman, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179;
131. D. Sitkoff, K. A. Sharp, B. Honig, J. Phys. Chem. 1994, 98, 1978;
132. M. E. Davis, J. D. Madura, B. A. Luty, J. A. McCammon, Comput. Phys. Commun. 1991, 62, 187;
133. B. H. Besler, K. M. Merz, P. A. Kollman, J. Comput. Chem. 1990, 11, 431;
134. B. R. Brooks, R. E. Bruccoleri, B. D. Olafson, D. J. States, S. Swaminathan, M. Karplus, J. Comput. Chem. 1983, 4, 187.
135. A. D. MacKerell, D. Bashford, M. Bellott, R. L. Dunbrack, J. D. Evanseck, M. J. Field, S. Fischer, J. Gao, H. Guo, S. Ha, D. Joseph-McCarthy, L. Kuchnir, K. Kuczera, F. T. K. Lau, C. Mattos, S. Michnick, T. Ngo, D. T. Nguyen, B. Prodhom, W. E. Reiher, B. Roux, M. Schlenkrich, J. C. Smith, R. Stole, J. Straub, M. Watanabe, J. Wiorkiewicz-Kuczera, D. Yin, M. Karplus, J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586.
136. A. Giletto, C. N. Pace, Biochemistry 1999, 38, 13379.
137. B. E. Garcia-Moreno, J. J. Dwyer, A. G. Gittis, E. E. Lattman, D. S. Spencer, W. E. Stites, Biophys. Chem. 1997, 64, 211.
138. D. E. Anderson, W. J. Becktel, F. W. Dahlquist, Biochemistry 1990, 29, 2403.
139. L. Polgar, Euro. J. Biochem. 1973, 33, 104.
140. C. A. Ibarra, B. S. Nieslanik, W. M. Atkins, Biochemistry 2001, 40, 10614.
141. J. Wyman, S. J. Gill, Binding and Linkage: The Functional Chemistry of Biological Macromolecules, University Science Books, Mill Valley, CA, 1990.
142. C. Tanford, R. Roxby, Biochemistry 1972, 11, 2192.
143. R. Roxby, C. Tanford, Biochemistry 1971, 10, 3348.
144. Y. Tan, M. Oliveberg, A. R. Fersht, J. Mol. Biol. 1995, 254, 980.
145. S. Kuramitsu, K. Hamaguchi, J. Biochem. 1980, 87, 1215.
146. A. L. Fink, L. J. Calciano, Y. Goto, M. Nishimura, S. A. Swedberg, Protein Sci. 1993, 2, 1155.
147. S. Kim, J. Baum, Protein Sci. 1998, 7, 1930.
148. Y. Goto, N. Takanashi, A. L. Fink, Biochemistry 1990, 29, 3480.
149. Y. Goto, L. J. Calciano, A. L. Fink, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1990, 87, 573.
150. M. K. Menon, A. L. Zydney, Anal. Chem. 2000, 72, 5714.
151. I. Gitlin, M. Mayer, G. M. Whitesides, J. Phys. Chem. B 2003, 107, 1466.
152. U. Sharma, R. S. Negin, J. D. Carbeck, J. Phys. Chem. B 2003, 107, 4653.
153. K. C. Linderstrom-Lang, C. R. Trav. Lab. Carlsberg 1924, 15, 1.
154. M. Lund, B. Jonsson, Biochemistry 2005, 44, 5722;
155. T. Simonson, J. Carlsson, D. A. Case, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4167;
156. T. Grycuk, J. Phys. Chem. B 2002, 106, 1434.
157. J. M. Gao, F. A. Gomez, R. Harter, G. M. Whitesides, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 12027.
158. J. D. Carbeck, I. J. Colton, J. R. Anderson, J. M. Deulch, G. M. Whitesides, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 10671.
159. M. C. Justice, J. C. Justice, J. Solution Chem. 1976, 5, 543;
160. H. Yokoyama, H. Yamatera, Bull. Chem. Soc. Jpn. 1975, 48, 1770.
161. J. E. Prue, J. Chem. Educ. 1969, 46, 12.
162. M. Mihailescu, M. K. Gilson, Biophys. J. 2004, 87, 23.
163. D. R. Lide, Handbook of Chemistry and Physics, 84th ed., CRC, Boca Raton, 2003.
164. D. F. Evans, H. Wennerstrom, The colloidal domain: Where physics, chemistry, biology and technology meet, 1st ed., VCH, New York, 1994.
165. J. Israelachvili, Intermolecular and Surface Forces: With Applications to Colloidal and Biological Systems, 2nd ed., Academic Press, New York, 1992.
166. A. V. Morozov, T. Kortemme, D. Baker, J. Phys. Chem. B 2003, 107, 2075.
167. D. Perl, U. Mueller, U. Heinemann, F. X. Schmid, Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 380.
168. P. Barth, I. Guillouard, P. Setif, B. Lagoutte, J. Biol. Chem. 2000, 275, 7030.
169. R. Loewenthal, J. Sancho, T. Reinikainen, A. R. Fersht, J. Mol. Biol. 1993, 232, 574.
170. S. Dao-pin, U. Sauer, H. Nicholson, B. W. Matthews, Biochemistry 1991, 30, 7142.
171. S. E. Jackson, A. R. Fersht, Biochemistry 1993, 32, 13909.
172. S. J. Benkovic, S. Hammes-Schiffer, Science 2003, 301, 1196.
173. J. Warwicker, H. C. Watson, J. Mol. Biol. 1982, 157, 671.
174. A. Nicholls, B. Honig, J. Comput. Chem. 1991, 12, 435.
175. P. D. Grossman, J. C. Colburn, Capillary Electrophoresis. Theory and Practice, Academic Press, San Diego, CA, 1992.
176. A. R. Fersht, FEBS Lett. 1993, 325, 5;
177. A. R. Fersht, Philos. Trans. R. Soc. Lond. B 1995, 348, 11.
178. F. Chiti, M. Calamai, N. Taddei, M. Stefani, G. Ramponi, C. M. Dobson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 16419.
179. D. Matulis, J. K. Kranz, F. R. Salemme, M. J. Todd, Biochemistry 2005, 44, 5258.
180. K. Gudiksen, I. Gitlin, J. Yang, A. R. Urbach, D. T. Moustakas, G. M. Whitesides, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 4707.
181. C. T. Supuran, A. Scozzafava, A. Casini, Med. Res. Rev. 2003, 23, 146.
182. J. Gao, M. Mrksich, F. Gomez, G. M. Whitesides, Anal. Chem. 1995, 67, 3093.
183. E. Cordova, J. Gao, G. M. Whitesides, Anal. Chem. 1997, 69, 1370.
184. J. E. Coligan, B. M. Dunn, H. L. Ploegh, D. W. Speicher, P. T. Wingfield, Current Protocols in Protein Science, Wiley, New York, 2003.
185. A. N. Glazer, Annu. Rev. Biochem. 1970, 39, 101.
186. J. R. Anderson, O. Cherniavsky, I. Gitlin, G. S. Engel, L. Yuditsky, G. M. Whitesides, Anal. Chem. 2002, 74, 1870.
187. S. Rimon, G. E. Perlmann, J. Biol. Chem. 1968, 243, 3566;
188. V. V. Loladze, G. I. Makhatadze, Protein Sci. 2002, 11, 174.
189. I. Gitlin, J. Yang, G. M. Whitesides, unpublished results.
190. D. G. Hoare, D. E. Koshland, Jr., J. Biol. Chem. 1967, 242, 2447.
191. K. Toi, E. Bynum, E. Norris, H. A. Itano, J. Biol. Chem. 1967, 242, 1036.
192. L. Patthy, E. L. Smith, J. Biol. Chem. 1975, 250, 557;
193. L. Patthy, E. L. Smith, J. Biol. Chem. 1975, 250, 565.
194. A. A. Vinogradov, E. V. Kudryashova, V. Y. Grinberg, N. V. Grinberg, T. V. Burova, A. V. Levashov, Protein Eng. 2001, 14, 683.
195. U. Sharma, J. D. Carbeck, Electrophoresis 2005, 26, 2086.
196. J. Yang, I. Gitlin, V. M. Krishnamurthy, J. A. Vazquez, C. E. Costello, G. M. Whitesides, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 12392.
197. S. Julka, F. E. Regneir, Anal. Chem. 2004, 76, 5799.
198. U. Sharma, J. D. Carbeck, Methods Mol. Biol. 2004, 276, 189.
199. M. Mammen, I. J. Colton, J. D. Carbeck, R. Bradley, G. M. Whitesides, Anal. Chem. 1997, 69, 2165.
200. S. Hjerten, J. Chromatogr. 1985, 347, 191;
201. J. Horvath, V. Dolnik, Electrophoresis 2001, 22, 644.
202. H. Katayama, Y. Ishihama, N. Asakawa, Anal. Chem. 1998, 70, 5272;
203. T. W. Graul, J. B. Schlenoff, Anal. Chem. 1999, 71, 4007.
204. R. J. Hunter, Foundations of Colloid Science, Vol. 1, Oxford University Press, New York, 1991.
205. D. C. Henry, Proc. R. Soc. London Ser. A 1931, 133, 106.
206. -1] is the Debye screening parameter, r is a dimensionless distance (namely, distance multiplied by κ) and R [m] is the radius of the particle.
207. s| <25 mV at 25°C.
208. J. G. De la Torre, M. L. Huertas, B. Carrasco, Biophys. J. 2000, 78, 719.
209. B. J. Yoon, S. Kim, J. Colloid Interface Sci. 1989, 128, 275.
210. R. W. O'Brien, L. R. White, J. Chem. Soc. Faraday Trans. 2 1978, 74, 1607.
211. M. V. Piaggio, M. B. Peirotti, J. A. Deiber, Electrophoresis 2005, 26, 3232.
212. S. A. Allison, J. D. Carbeck, C. Y. Chen, F. Burkes, J. Phys. Chem. B 2004, 108, 4516.
213. W. B. Russel, D. A. Saville, W. R. Schowalter, Colloidal Dispersions, Cambridge University Press, Cambridge, UK, 1999.
214. S. A. Allison, V. T. Tran, Biophys. J. 1995, 68, 2261;
215. S. A. Allison, Macromolecules 1996, 29, 7391;
216. S. A. Allison, M. Potter, J. A. McCammon, Biophys. J. 1997, 73, 133.
217. L. L. Kiefer, S. A. Paterno, C. A. Fierke, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 6831.
218. M. Raghavan, V. R. Bonagura, S. L. Morrison, P. J. Bjorkman, Biochemistry 1995, 34, 14649;
219. W. L. Martin, A. P. West, L. Gan, P. J. Bjorkman, Mol. Cell 2001, 7, 867;
220. E. R. Sprague, W. L. Martin, P. J. Bjorkman, J. Biol. Chem. 2004, 279, 14184.
221. P. Beroza, D. A. Case, J. Phys. Chem. 1996, 100, 20156.
222. K. K. Lee, C. A. Fitch, B. E. Garcia-Moreno, Protein Sci. 2002, 11, 1004.
223. U. Sharma, J. D. Carbeck, unpublished results.
224. M. S. Bello, R. Rezzonico, P. G. Righetti, Science 1994, 266, 773.
225. U. Sharma, N. J. Gleason, J. D. Carbeck, Anal. Chem. 2005, 77, 806.
226. G. Taylor, Proc. R. Soc. London B 1953, 140, 219.
227. E. A. Permyakov, L. A. Morozova, E. A. Burstein, Biophys. Chem. 1985, 21, 21.
228. A. G. Ogston, Trans. Faraday Soc. 1958, 54, 1754.
229. I. J. Colton, J. D. Carbeck, J. Rao, G. M. Whitesides, Electrophoresis 1998, 19, 367.
230. Y.-H. Chu, L. Z. Avila, J. Gao, G. M. Whitesides, Acc. Chem. Res. 1995, 28, 461;
231. R. M. Guijt-van Duijn, J. Frank, G. W. van Dedem, E. Baltussen, Electrophoresis 2000, 21, 3905.
232. L. Z. Avila, Y.-H. Chu, E. C. Blossey, G. M. Whitesides, J. Med. Chem. 1993, 36, 126.
233. R. Lavecchia, M. Zugaro, FEBS Lett. 1991, 292, 162.
234. V. J. Hilser, E. Freire, Anal. Biochem. 1995, 224, 465.
235. F. M. Robbins, F. E. Andreotti, L. G. Holmes, M. J. Kronman, Biochim. Biophys. Acta 1967, 133, 33.
236. S. J. Wearne, T. E. Creighton, Proteins Struct. Funct. Genet. 1989, 5, 8.
237. C. Redfield, B. A. Schulman, M. A. Milhollen, P. S. Kim, C. M. Dobson, Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 948.
238. C. Tanford, Physical Chemistry of Macromolecules, Wiley, New York, 1961.
239. F. Rusconi, R. Guillonneau, D. Praseuth, Mass Spectrom. Rev. 2002, 21, 5;
240. M. Mann, R. C. Hendrickson, A. Pandey, Annu. Rev. Biochem. 2001, 70, 437.
241. J. D. Carbeck, J. C. Severs, J. Gao, Q. Wu, R. D. Smith, G. M. Whitesides, J. Phys. Chem. B 1998, 102, 10596.
242. J. A. Loo, R. R. Loo, H. R. Udseth, C. G. Edmonds, R. D. Smith, Rapid Commun. Mass Spectrom. 1991, 5, 101.
243. N. S. Pujar, A. L. Zydney, Ind. Eng. Chem. Res. 1994, 33.
244. F. G. Smith, W. M. Deen, J. Colloid Interface Sci. 1980, 78, 444.
245. L. Zeman, A. L. Zydney, Microfiltration and Ultrafiltration: Principles and Applications, Marcel Dekker, New York, 1996.
246. F. E. Regneir, Science 1987, 238, 319.
247. A. D. Diamond, J. T. Hsu, Adv. Biochem. Eng./Biotechnol. 1992, 47.
248. N. S. Pujar, A. L. Zydney, J. Chromatogr. A 1998, 796, 229.
249. J. Gao, G. M. Whitesides, Anal. Chem. 1997, 69, 575.
250. R. P. Sear, J. Chem. Phys. 2003, 118, 5157.
251. R. P. Sear, J. A. Cuesta, Phys. Rev. Lett. 2003, 91;
252. B. L. Neal, D. Asthagiri, A. M. Lenhoff, Biophys. J. 1998, 75, 2469.
253. R. J. Ellis, A. P. Minton, Nature 2003, 425, 27;
254. D. Hall, A. P. Minton, Biochim. Biophys. Acta 2003, 1649, 127.
255. J. S. Richardson, D. C. Richardson, N. B. Tweedy, K. M. Gernert, T. P. Quinn, M. H. Hecht, B. W. Erickson, Y. B. Yan, R. D. McClain, M. E. Donlan, M. C. Surles, Biophys. J. 1992, 63, 1186;
256. M. J. Nohaile, Z. S. Hendsch, B. Tidor, R. T. Sauer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 3109.
257. J. S. Richardson, D. C. Richardson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 2754.
258. W. Wang, M. H. Hecht, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 2760.
259. B. Alberts, J. Alexander, J. Lewis, M. Raff, K. Roberts, P. Walter, Molecular Biology of the Cell, 4th ed., Garland, New York, 2002.
260. D. Lagadic-Gossmann, L. Huc, V. Lecureur, Cell Death Differ. 2004, 11, 953.
261. S. Simon, D. Roy, M. Schindler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 1128.
262. P. Heikinheimo, R. Helland, H. K. S. Leiros, I. Leiros, S. Karlsen, G. Evjen, R. Ravelli, G. Schoehn, R. Ruigrok, O. K. Tollersrud, S. McSweeney, E. Hough, J. Mol. Biol. 2003, 327, 631.
263. M. Lakadamyali, M. J. Rust, X. W. Zhuang, Microb. Infect. 2004, 6, 929.
264. M. Leist, P. Ghezzi, G. Grasso, R. Bianchi, P. Villa, M. Fratelli, C. Savino, M. Bianchi, J. Nielsen, J. Gerwien, P. Kallunki, A. K. Larsen, L. Helboe, S. Christensen, L. O. Pedersen, M. Nielsen, L. Torup, T. Sager, A. Sfacteria, S. Erbayraktar, Z. Erbayraktar, N. Gokmen, O. Yilmaz, C. Cerami-Hand, Q. W. Xie, T. Coleman, A. Cerami, M. Brines, Science 2004, 305, 239.
265. C. A. Sarkar, K. Lowenhaupt, T. Horan, T. C. Boone, B. Tidor, D. A. Lauffenburger, Nat. Biotechnol. 2002, 20, 908.
266. M. Bostrom, V. S. J. Craig, R. Albion, D. R. M. Williams, B. W. Ninham, J. Phys. Chem. B 2003, 107, 2875;
267. M. Bostrom, W. Kunz, B. W. Ninham, Langmuir 2005, 21, 2619;
268. M. C. Gurau, S. M. Lim, E. T. Castellana, F. Albertorio, S. Kataoka, P. S. Cremer, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 10522.