Structural and thermodynamic basis of resistance to HIV-1 protease inhibition: Implications for inhibitor design

Current Drug Targets - Infectious Disorders

Volumn 3, Issue 4, 2003, Pages 311-328

  Velazquez Campoy, Adrian ^a   Muzammil, Salman ^a   Ohtaka, Hiroyasu ^a   Schön, Arne ^a   Vega, Sonia ^a   Freire, Ernesto ^a  

^a JOHNS HOPKINS UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

Adaptive inhibitors; AIDS; Binding; Drug resistance; Enzyme inhibition; HIV 1 protease; Isothermal titration calorimetry; Thermodynamics

Indexed keywords

AMPRENAVIR; INDINAVIR; KNI 577; KNI 764; KYNOSTATIN 272; LOPINAVIR; NELFINAVIR; OROSOMUCOID; PEPTIDE HYDROLASE INHIBITOR; PROTEINASE; PROTEINASE INHIBITOR; RITONAVIR; SAQUINAVIR; SERUM ALBUMIN; TMC 126; UNCLASSIFIED DRUG;

BINDING AFFINITY; CALORIMETRY; DRUG BIOAVAILABILITY; DRUG MECHANISM; DRUG METABOLISM; DRUG PROTEIN BINDING; ENZYME ACTIVE SITE; ENZYME INHIBITION; ENZYME KINETICS; ENZYME MECHANISM; ENZYME POLYMORPHISM; GENE MUTATION; HUMAN; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS 1; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS INFECTION; LIVER METABOLISM; MATHEMATICAL COMPUTING; MULTIDRUG RESISTANCE; NONHUMAN; REVIEW; THERMODYNAMICS; TITRIMETRY;

DRUG DESIGN; DRUG RESISTANCE, VIRAL; HIV INFECTIONS; HIV PROTEASE; HIV PROTEASE INHIBITORS; HIV-1; HUMANS; KINETICS; MODELS, MOLECULAR; POINT MUTATION; STRUCTURE-ACTIVITY RELATIONSHIP; THERMODYNAMICS;

EID: 0347513233     PISSN: 15680053     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.2174/1568005033481051     Document Type: Review

References (91)

1. Kaplan, A. H.; Michael, S. F.; Wehbie, R. S.; Knigge, M. F.; Paul, D. A.; Everitt, L.; Kempf, D. J.; Norbeck, D. W.; Erickson, J. W. Proc. Natl. Acad Sci. USA 1994, 91, 5597 - 5601.
2. Ho, D. D.; Toyoshima, T.; Mo, H.; Kempf, D. J.; Norbeck, D.; Chen, C.; Wideburg, N. E.; Burt, S. K.; Erickson, J. W.; Singh, M. K. J Virol. 1994, 68, 2016 - 2020.
3. Condra, J. H.; Schleif, W. A.; Blahy, O. M.; Gabryelski, L. J.; Graham, D. J.; Quintero, J. C.; Rhodes, A.; Robbins, H. L.; Roth, E.; Shivaprakash, M.; Titus, D.; Yang, T.; Teppler, H.; Squires, K. E.; Deutsch, P. J.; Emini, E. A. Nature 1995, 374, 569 - 571.
4. Roberts, N. A. AIDS 1995, 9, S27 - S32.
5. Tisdale, M. Int. Antiviral News 1996, 4, 95-107.
6. Hong, L.; Treharne, A.; Hartsuck, J. A.; Foundling, S.; Tang, J. Biochemistry 1996, 35, 10627-10633.
7. Ala, P. J.; Huston, E. E.; Klabe, R. M.; McCabe, D. D.; Duke, J. L.; Rizzo, C. J.; Korant, B. D.; DeLoskey, R. D.; Lam, P. Y. S.; Hodge, C. N.; Chang, C. H. Biochemistry 1997, 36, 1573-1580.
8. Jadhav, P. K.; Ala, P.; Woerner, F. J.; Chang, C. H.; Garber, S. S. J. Med. Chem. 1997, 40, 181-191.
9. Todd, M. J.; Luque, I; Velazquez-Campoy, A.; Freire, E. Biochemistry 2000, 39, 11876-11883.
10. Gulnik, S.; Erickson, J. W.; Xie, D. In Vitamins and Hormones; Litwack, G. Ed.; Academic Press: New York, 1999.
11. Kozal, M. J.; Shah, N.; Shen, N. P.; Yang, R.; Fucini, R.; Merigan, T. C.; Richman, D. D.; Morris, D.; Hubbell, E. R.; Chee, M.; Gingeras, T. R. Nature Medicine 1996, 2, 753-759.
12. Shafer, R. W.; Hsu, P.; Patick, A. K.; Craig, C.; Brendel, V. Journal of Virology 1999, 73, 6197-6202.
13. Boden, D.; Markowitz, M. Antimicrobial. Agents and Chemotherapy 1998, 42, 2775-2783.
14. Hertogs, K.; Bloor, S.; Kemp, S. D.; Van den Eynde, C.; Alcorn, T. M.; Pauwels, R.; Van Houtte, M.; Staszewski, S.; Miller, V.; Larder, B. A. AIDS 2000, 14, 1203-1210.
15. Erickson, J. W.; Burt, S. K. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1996, 36, 545-571.
16. Olsen, D. B.; Stahlhut, M. W.; Rutkowski, C. A.; Schock, H. B.; vanOlden, A. L.; Kuo, L. C. J Biol. Chem. 1999, 274, 23699-23701.
17. Muzammil, S.; Ross, P.; Freire, E. Biochemistry 2003, 42, 631-638.
18. Velazquez-Campoy, A.; Todd, M. J.; Vega, S.; Freire, E. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 6062-6067.
19. Velazquez-Campoy, A.; Vega, S.; Freire, E. Biochemistry 2002, 41, 8613-8619.
20. Klabe, R. M.; Bacheler, L. T.; Ala, P. J.; Erickson-Viitanen, S.; Meek, J. L. Biochemistry 1998, 37, 8735-8742.
21. Kempf, D. J.; Isaacson, J. D.; King, M. S.; Brun, S. C.; Xu, Y.; Real, K.; Bernstein, B. M.; Japour, A. J.; Sun, E.; Rode, R. A. J Virology 2001, 75, 7462-7469.
22. Ohtaka, H.; Velazquez-Campoy, A.; Xie, D.; Freire, E. Protein Science 2002, 11, 1908-1916.
23. Cha, S. Biochem. Pharmac. 1975, 24, 2177-2185.
24. Williams, J. W.; Morrison, J. F. Methods Enzymol. 1979, 63, 437-467.
25. Morrison, J. F. Biochem. Biophys. Acta 1969, 185, 269-286.
26. Gulnik, S.; Suvorov, L. I.; Liu, B.; Yu, B.; Anderson, B.; Mitsuya, H.; Erickson, J. W. Biochemistry 1995, 34, 9282-9287.
27. Eagling, V. A.; Back, D. J.; Barry, M. G. Br. J Clin. Pharmacol. 1997, 44, 190-194.
28. Acosta, E. P. J. Acquir. Immune Defic. Syndr. 2002, 29, Suppl. 1, S11-18.
29. Williams, G. C.; Sinko, P. J. Adv. Drug Deliv. Rev. 1999, 39, 211-238.
30. Finzi, D.; Hermankova, M.; Pierson, T.; Carruth, L. M.; Buck, C.; Chaisson, R. E.; Quinn, T. C.; Chadwick, K.; Margolick, J.; Brookmeyer, R.; Gallant, J.; Markowitz, M.; Ho, D. D.; Richman, D. D.; Siliciano, R. F. Science 1997, 278, 1295-1300.
31. Schon, A., Ingaramo, M.M., Freire, E. Biophys. Chem. 2003, 105, 221-230.
32. Wyman, J.; Gill, S.J. Binding and linkage: functional chemistry of biological macromolecules, University Science Books: Mill Valley, 1990 ISBN 0935702563.
33. Furman, P. A.; Fyfe, J. A.; St. Clair, M. H.; Weinhold, K.; Rideout, J. L.; Freeman, G. A.; Lehrman, S. N.; Bolognesi, D. P.; Broder, S.; Mitsuya, H.; Barry, D.W. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1986, 83, 8333-8337.
34. Coffin, J. M.; Hughes, S. H.; Varmus, H. E. Retroviruses; Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1997.
35. Jones, K.; Hoggard, P. G.; Khoo, S.; Maher, B.; Back, D. J. Br. J Clin. Pharmacol. 2001, 51, 99-102.
36. Levy, J. A.; Ramachandran, B.; Barker, E.; Guthrie, J.; Elbeik, T. Science 1996, 271, 670-671.
37. Miller, M.; Schneider, J.; Sathyanarayana, B. K.; Toth, M. V.; Marshall, G. R.; Clawson, L.; Selk, L.; Kent, S. B. H.; Wlodawer, A. Science 1989, 246, 1149-1153.
38. Spinelli, S.; Liu, Q. Z.; Alzari, P. M.; Hirel, P. H.; Poljak, R. J. Biochimie 1991, 73, 1391-1396.
39. Wlodawer, A.; Erickson, J. W. Ann. Rev. Biochem. 1993, 62, 543-585.
40. Kim, E. E.; Baker, C. T.; Dwyer, M. D.; Murcko, M. A.; Rao, B. G.; R. D. Tung, R. D.; Navia, M. A. J Am. Chem. Soc. 1995, 117, 1181-1182.
41. Abdel-Meguid, S. S.; Metcalf, B. W.; Carr, T. J.; Demarsh, P.; DesJarlais, R. L.; Fisher, S.; Green, D. W.; Ivanoff, L.; Lambert, D. M.; Murthy, K. H. M.; Petteway, Jr. S. R.; Pitts, W. J.; Tomaszek, Jr. T. A.; Winborne, E.; Baoguang Zhao, B.; Dreyer, G. B.; Meek, T. D. Biochemistry 1994, 33, 11671 - 11677.
42. Lin, Y.; Lin, X.; Hong, L.; Foundling, S.; Heinrikson, R. L.; Thaisrivongs, S.; Leelamanit, W.; Raterman, D.; Shah, M.; Dunn, B. D.; Tang, J. Biochemistry 1995, 34, 1143 - 1152.
43. Chen, Z.; Li, Y.; Chen, E.; Hall, D. L.; Darke, P. L.; Culberson, C.; Shafer, J. A.; Kuo, L. C. J. Biol. Chem. 1994, 269, 26344-22640.
44. Kempf, D. J.; Marsh, K. C.; Denissen, J. F.; Mcdonald, E.; Vasavanonda, S.; Flentge, C. A.; Green, B. E.; Fino, L.; Park, C. H.; Kong, X. P.; Wideburg, N. E.; Saldivar, A.; Ruiz, L.; Kati, W. M.; Sham, H. L.; Robins, T.; Stewart, K. D.; Hsu, A.; Plattner, J. J.; Leonard, J. M.; Norbeck, D. W. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 2484-2489.
45. Krohn, A.; Redshaw, S.; Ritchie, J. C.; Graves, B. J.; Hatada, M. H. J. Med. Chem. 1991, 34, 3340-3347.
46. Kaldor, S. W.; Kalish, V. J.; Davies II, J. F.; Shetty, B. V.; Fritz, J. E.; Appelt, K.; Burgess, J. A.; Campanale, K. M.; Chirgadze, N. Y.; Clawson, D. K.; Dressman, B. A.; Hatch, S. D.; Khalil, D. A.; Kosa, M. B.; Lubbehusen, P. P.; Muesing, M. A.; Patick, A. K.; Reich, S. H.; Su, K. S.; Tatlock, J. H. J Med. Chem. 1997, 40, 3979-3987.
47. Todd, M.; Semo, N.; Freire, E. J. Mol. Biol. 1998, 283, 475-488.
48. Todd, M. J.; Freire, E. Proteins 1999, 36, 147-156.
49. Luque, I.; Freire, E. Proteins 2000, 4, 63-71.
50. Todd, M. J.; Semo, N.; Freire, E. J. Mol. Biol. 1998, 283, 475-488.
51. Luque, I.; Freire, E. Proteins 2002, 49, 181-190.
52. Nillroth, U.; Vrang, L.; Markgren, P. O.; Hulten, J.; Hallberg, A.; Danielson, U. H. Antimicrobial. Agents and Chemotherapy 1997, 41, 2383-2388.
53. Ridky, T. W.; Kikonyogo, A.; Leis, J. Biochemistry 1998, 37, 13835-13845.
54. Luque, I.; Freire, E. Methods. Enzymol. 1998, 295, 100-127.
55. Ala, P. J.; Huston, E. E.; Klabe, R. M.; Jadhav, P. K.; Lam, P. Y. S.; Chang, C.-H. Biochemistry 1998, 37, 15042-15049.
56. Baldwin, E. T.; Bhat, T. N.; Liu, B.; Pattabiraman, N.; Erickson, J. W. Nature Struct. Biol. 1995, 2, 244 - 249.
57. Chen, Z.; Li, Y.; Chen, E.; Hall, D. L.; Darke, P. L.; Culberson, C.; Shafer, J. A.; Kuo, L. C. J. Biol. Chem. 1994, 269, 26344.
58. Pazhanisamy, S.; Stuver, C. M.; Cullinan, A. B.; Margolin, N.; Rao, B. G.; Livingston, D. J. Journal of Biological Chemistry 1996, 271, 17979-17985.
59. Schock, H. B.; Garsky, V. M.; Kuo, L. C. Journal of Biological Chemistry 1996, 271, 31957-31963.
60. Pazhanisamy, S.; Stuver, C. M.; Cullinan, A. B.; Margolin, N.; Rao, B. G.; Livingston, D. J. J. Biol. Chem. 1996, 271, 17979-17985.
61. Markland, W.; Rao, B. G.; Parsons, J. D.; Black, J.; Zuchowski, L.; Tisdale, M.; Tung, R. J. Virology 2000, 74, 7636-7641.
62. Peters, Jr., T. All about albumin: biochemistry, genetics and biochemical applications; Academic Press: San Diego, 1996.
63. Israili, Z. H.; Dayton, P. G. Drug Metab. Rev. 2001, 33, 161-235.
64. Kremer, J. M.; Wilting, J.; Janssen, L. H. Pharmacol. Rev. 1988, 40, 1-47.
65. Herve, F.; Fouache, F.; Marche, C.; Tillement, J.P. J. Chromatogr. B. Biomed, Sci. Appl. 1997, 688, 35-46.
66. Herve, F.; Gomas, E.; Duche, J. C.; Tillement, J. P. Br. J. Clin. Pharmacol. 1993, 36,241-249.
67. Herve, F.; Duche, J. C.; d'Athis, P.; Marche, C.; Barre, J.; Tillement, J. P. Pharmacogenetics 1996, 6, 403-415.
68. Hanada, K.; Ohta, T.; Hirai, M.; Arai, M.; Ogata, H. J. Pharm. Sci. 2000, 89, 751-757.
69. Montaner, J.; Hill, A.; Acosta, E. Lancet 2001, 357, 1438-1440.
70. Durant, J.; Clevenbergh, P.; Garraffo, R.; Halfon, P.; Icard, S,; Del Giudice, P.; Montague, N.; Schapiro, J. M.; Dellamonica, P. AIDS 2000, 14, 1333-1339.
71. Maguire, M.; Shortino, D.; Klein, A.; Harris, W.; Manohitharajah, V.; Tisdale, M.; Elston, R.; Yeo, J.; Randall, S.; Xu, F.; Parker, H.; May, J.; Snowden, W. Antimicrob. Agents Chemother. 2002, 46, 731-738.
72. Prado, J. G.; Wrin, T.; Beauchaine, J.; Ruiz, L.; Petropoulos, C. J.; Frost, S. D.; Clotet, B.; D'Aquila, R. T.; Martinez-Picado, J. AIDS 2002, 16, 1009-1017.
73. Colonno, R. J.; Thiry, A.; Limoli, K.; Parkin, N. Antimicrob. Agents Chemother. 2003, 47, 1324-1333.
74. Shafer, R. W.; Jung, D. R.; Betts, B. J.; Xi, Y.; Gonzales, M. J. Nucleic Acids Research 2000, 28, 346-348.
75. Ohtaka, H.; Schon, A.; Freire, E. Biochemistry 2003 (in press).
76. Becker-Pergola, G.; Kataaha, P.; Johnston-Dow, L.; Fung, S.; Jackson, J. B.; Eshleman, S. H. AIDS Res. Hum. Retroviruses 2000, 16, 807-813.
77. Descamps, D.; Apetrei, C.; Collin, G.; Damond, F.; Simon, F.; Brun-Vezinet, F. AIDS 1998, 12, 1109-1111.
78. Velazquez-Campoy, A.; Vega, S.; Fleming, E.; Bacha, U.; Sayed, Y.; Dirr, H. W.; Freire, E. AIDS Reviews 2003, (in press).
79. Cane, P. A.; De Ruiter, A.; Rice, P.; Wiselka, M.; Fox, R.; Pillay, D. Journal of Clinical Microbiology 2001, 39, 2652-2654.
80. Kantor, R.; Zijenah, L. S.; Shafer, R. W.; Mutetwa, S.; Johnston, E.; Lloyd, R.; von Lieven, A.; Israelski, D.; Katzenstein, D. A. AIDS Research and Human Retroviruses 2002, 18, 1407-1413.
81. Vergne, L.; Peeters, M.; Mpoundi-Ngole, E.; Bourgeois, A.; Liegeois, F.; Toure-Kane, F.; Mboup, S.; Mulanga-Kabeya, C.; Saman, E.; Jourdan, J.; Reynes, J.; Delaporte, E. J. Clin. Microbiol. 2000, 38, 3919-3925.
82. Holguin, A.; Alvarez, A.; Soriano, V. AIDS 2002, 16, 1163-1170.
83. Pieniazek, D.; Rayfield, M.; Hu, D. J.; Nkengasong, J.; Wiktor, S. Z.; Downing, R.; Biryahwaho, B.; Mastro, T.; Tanuri, A.; Soriano, V.; Lal, R,; Dondero, T. and the HIV variant working group. AIDS 2000, 14, 1489-1495.
84. Yoshimura, K.; Kato, R.; Kavlick, M. F.; Nguyen, A.; Maroun, V.; Maeda, K.; Hussain, K. A.; Ghosh, A. K.; Gulnik, S. V.; Erickson, J. W.; Mitsuya, H. J. Virology 2002, 76, 1349-1358.
85. Velazquez-Campoy, A.; Freire, E. J. Cell. Biochem. 2001, S37, 82-88.
86. Velazquez-Campoy, A.; Kiso, Y.; Freire, E. Arch. Biochim. Biophys. 2001, 390, 169-175.
87. Vega, S.; Kong, L. W.; Velazquez-Campoy, A.; Kiso, Y.; Amzel, L. M.; Freire, E. 2003.
88. Freire, E. Nature Biotechnology 2002, 20, 15-16.
89. Nezami, A.; Freire, E. Int. Journal Parasitology 2002, 32, 1669-1676.
90. Nezami, A.; Kimura, T.; Hidaka, K.; Kiso, A.; Liu, J.; Kiso, Y.; Goldberg, D. A.; Freire, E. Biochemistry 2003, 42, 8459-8464.
91. Velazquez-Campoy, A.; Luque, L; Todd, M. J.; Milutinovich, M.; Kiso, Y.; Freire, E. Protein Science 2000, 9, 1801-1809.