Solvent water interactions within the active site of the membrane type i matrix metalloproteinase

Physical Chemistry Chemical Physics

Volumn 19, Issue 45, 2017, Pages 30316-30331

  Decaneto, Elena ^a,b   Vasilevskaya, Tatiana ^c   Kutin, Yuri ^a   Ogata, Hideaki ^a   Grossman, Moran ^b   Sagi, Irit ^d   Havenith, Martina ^b   Lubitz, Wolfgang ^a   Thiel, Walter ^c   Cox, Nicholas ^a,e  

^a MAX PLANCK INSTITUTE FOR CHEMICAL ENERGY CONVERSION   (Germany)

^b RUHR UNIVERSITY BOCHUM   (Germany)

^c MAX PLANCK INSTITUT FÜR KOHLENFORSCHUNG   (Germany)

^d WEIZMANN INSTITUTE OF SCIENCE   (Israel)

^e AUSTRALIAN NATIONAL UNIVERSITY   (Australia)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

MATRIX METALLOPROTEINASE 14; MATRIX METALLOPROTEINASE INHIBITOR; MMP14 PROTEIN, HUMAN; SOLVENT;

BINDING SITE; CATALYSIS; CHEMISTRY; ENZYME ACTIVE SITE; METABOLISM; MOLECULAR MODEL; PROTEIN CONFORMATION;

BINDING SITES; CATALYSIS; CATALYTIC DOMAIN; MATRIX METALLOPROTEINASE 14; MATRIX METALLOPROTEINASE INHIBITORS; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN CONFORMATION; SOLVENTS;

EID: 85035134910     PISSN: 14639076     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c7cp05572b     Document Type: Article

References (102)

1. M. Kamioka T. Ishibashi H. Ohkawara R. Nagai K. Sugimoto H. Uekita T. Matsui S. I. Yamagishi K. Ando T. Sakamoto N. Sakamoto Y. Takuwa I. Wada M. Shiomi Y. Maruyama Y. Takeishi J. Cell. Physiol. 2011 226 1554 1563
2. P. A. Eisenach P. C. de Sampaio G. Murphy C. Roghi J. Biol. Chem. 2012 287 11533 11545
3. S. Pahwa M. J. Stawikowski G. B. Fields Cancers 2014 6 416 435
4. K. B. Hotary E. D. Allen P. C. Brooks N. S. Datta M. W. Long S. J. Weiss Cell 2003 114 33 45
5. S. Gupta and V. Patil, in Matrix Metalloproteinase Inhibitors, ed., S. P. Gupta, Springer Basel, 2012, vol. 103, ch. 2, pp. 35-56
6. R. E. Vandenbroucke C. Libert Nat. Rev. Drug Discovery 2014 13 904 927
7. V. Pelmenschikov P. E. M. Siegbahn Inorg. Chem. 2002 41 5659 5666
8. E. Decaneto S. Suladze C. Rosin M. Havenith W. Lubitz R. Winter Biophys. J. 2015 109 2371 2381
9. L. L. Johnson A. G. Pavlovsky A. R. Johnson J. A. Janowicz C.-F. Man D. F. Ortwine C. F. Purchase II A. D. White D. J. Hupe J. Biol. Chem. 2000 275 11026 11033
10. R. L. Stein M. Izquierdomartin Arch. Biochem. Biophys. 1994 308 274 277
11. B. Arza M. De Maeyer J. Felez D. Collen H. R. Lijnen Eur. J. Biochem. 2001 268 826 831
12. N. Díaz D. Suárez J. Phys. Chem. B 2008 112 8412 8424
13. T. Vasilevskaya M. G. Khrenova A. V. Nemukhin W. Thiel J. Comput. Chem. 2015 36 1621 1630
14. B. W. Matthews Acc. Chem. Res. 1988 21 333 340
15. I. Bertini V. Calderone M. Fragai C. Luchinat M. Maletta K. J. Yeo Angew. Chem., Int. Ed. 2006 45 7952 7955
16. A. Solomon B. Akabayov A. Frenkel M. E. Milla I. Sagi Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 4931 4936
17. T. Crabbe S. Zucker M. I. Cockett F. Willenbrock S. Tickle J. P. O'Connell J. M. Scothern G. Murphy A. J. P. Docherty Biochemistry 1994 33 6684 6690
18. J. Cha D. S. Auld Biochemistry 1997 36 16019 16024
19. C. Fernandez-Catalan W. Bode R. Huber D. Turk J. J. Calvete A. Lichte H. Tschesche K. Maskos EMBO J. 1998 17 5238 5248
20. M. Grossman D. Tworowski O. Dym M.-H. Lee Y. Levy G. Murphy I. Sagi Biochemistry 2010 49 6184 6192
21. H. Nar K. Werle M. M. T. Bauer H. Dollinger B. Jung J. Mol. Biol. 2001 312 743 751
22. S. P. Gupta Chem. Rev. 2007 107 3042 3087
23. M. Grossman B. Born M. Heyden D. Tworowski G. B. Fields I. Sagi M. Havenith Nat. Struct. Mol. Biol. 2011 18 1102 1108
24. E. Decaneto S. Abbruzzetti I. Heise W. Lubitz C. Viappiani M. Knipp Photochem. Photobiol. Sci. 2015 14 300 307
25. U. Neumann H. Kubota K. Frei V. Ganu D. Leppert Anal. Biochem. 2004 328 166 173
26. H. Ogata E. Decaneto M. Grossman M. Havenith I. Sagi W. Lubitz M. Knipp Acta Crystallogr., Sect. F: Struct. Biol. Cryst. Commun. 2014 70 232 235
27. W. Kabsch Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010 66 125 132
28. A. Vagin A. Teplyakov Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010 66 22 25
29. P. D. Adams P. V. Afonine G. Bunkoczi V. B. Chen I. W. Davis N. Echols J. J. Headd L.-W. Hung G. J. Kapral R. W. Grosse-Kunstleve A. J. McCoy N. W. Moriarty R. Oeffner R. J. Read D. C. Richardson J. S. Richardson T. C. Terwilliger P. H. Zwart Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010 66 213 221
30. S. C. Lovell I. W. Davis W. B. Arendall P. I. W. de Bakker J. M. Word M. G. Prisant J. S. Richardson D. C. Richardson Proteins 2003 50 437 450
31. B. Holmquist B. L. Vallee Biochemistry 1973 12 4409 4417
32. A. I. Nalepa J. J. Taing A. Savitsky M. Knipp Protein Expression Purif. 2013 88 33 40
33. E. Reijerse F. Lendzian R. Isaacson W. Lubitz J. Magn. Reson. 2012 214 237 243
34. V. Krewald M. Retegan N. Cox J. Messinger W. Lubitz S. DeBeer F. Neese D. A. Pantazis Chem. Sci. 2015 6 1676 1695
35. A. Tochowicz K. Maskos R. Huber R. Oltenfreiter V. Dive A. Yiotakis M. Zanda W. Bode P. Goettig J. Mol. Biol. 2007 371 989 1006
36. W. Humphrey A. Dalke K. Schulten J. Mol. Graphics 1996 14 33 38
37. A. D. MacKerell D. Bashford M. Bellott R. L. Dunbrack J. D. Evanseck M. J. Field S. Fischer J. Gao H. Guo S. Ha D. Joseph-McCarthy L. Kuchnir K. Kuczera F. T. K. Lau C. Mattos S. Michnick T. Ngo D. T. Nguyen B. Prodhom W. E. Reiher B. Roux M. Schlenkrich J. C. Smith R. Stote J. Straub M. Watanabe J. Wiórkiewicz-Kuczera D. Yin M. Karplus J. Phys. Chem. B 1998 102 3586 3616
38. W. L. Jorgensen J. Chandrasekhar J. D. Madura R. W. Impey M. L. Klein J. Chem. Phys. 1983 79 926 935
39. J.-P. Ryckaert G. Ciccotti H. J. C. Berendsen J. Comput. Phys. 1977 23 327 341
40. J. C. Phillips R. Braun W. Wang J. Gumbart E. Tajkhorshid E. Villa C. Chipot R. D. Skeel L. Kalé K. Schulten J. Comput. Chem. 2005 26 1781 1802
41. A. D. Becke J. Chem. Phys. 1993 98 5648 5652
42. P. J. Stephens F. J. Devlin C. F. Chabalowski M. J. Frisch J. Phys. Chem. 1994 98 11623 11627
43. V. A. Rassolov J. A. Pople M. A. Ratner T. L. Windus J. Chem. Phys. 1998 109 1223 1229
44. P. Sherwood A. H. de Vries M. F. Guest G. Schreckenbach C. R. A. Catlow S. A. French A. A. Sokol S. T. Bromley W. Thiel A. J. Turner S. Billeter F. Terstegen S. Thiel J. Kendrick S. C. Rogers J. Casci M. Watson F. King E. Karlsen M. Sjøvoll A. Fahmi A. Schäfer C. Lennartz THEOCHEM 2003 632 1 28
45. S. Metz J. Kästner A. A. Sokol T. W. Keal P. Sherwood Wiley Interdiscip. Rev.: Comput. Mol. Sci. 2014 4 101 110
46. R. Ahlrichs M. Bär M. Häser H. Horn C. Kölmel Chem. Phys. Lett. 1989 162 165 169
47. W. Smith T. R. Forester J. Mol. Graphics 1996 14 136 141
48. S. R. Billeter A. J. Turner W. Thiel Phys. Chem. Chem. Phys. 2000 2 2177 2186
49. F. Neese Wiley Interdiscip. Rev.: Comput. Mol. Sci. 2011 2 73 78
50. V. N. Staroverov G. E. Scuseria J. Tao J. P. Perdew J. Chem. Phys. 2003 119 12129
51. F. Neese Inorg. Chim. Acta 2002 337 181 192
52. D. A. Pantazis X.-Y. Chen C. R. Landis F. Neese J. Chem. Theory Comput. 2008 4 908 919
53. F. Weigend R. Ahlrichs Phys. Chem. Chem. Phys. 2005 7 3297 3305
54. C. van Wüllen J. Chem. Phys. 1998 109 392
55. C. Angeli R. Cimiraglia J.-P. Malrieu J. Chem. Phys. 2002 117 9138 9153
56. C. Angeli R. Cimiraglia J.-P. Malrieu Theor. Chem. Acc. 2006 116 434 439
57. B. A. Hess C. M. Marian U. Wahlgren O. Gropen Chem. Phys. Lett. 1996 251 365 371
58. W. R. English B. Holtz G. Vogt V. Knäuper G. Murphy J. Biol. Chem. 2001 276 42018 42026
59. A. M. Woskowicz S. A. Weaver Y. Shitomi N. Ito Y. Itoh J. Biol. Chem. 2013 288 35126 35137
60. R. Lang M. Braun N. E. Sounni A. Noel F. Frankenne J. M. Foidart W. Bode K. Maskos J. Mol. Biol. 2004 336 213 225
61. H. Nagase G. B. Fields Biopolymers 1996 40 399 416
62. I. Bertini V. Calderone M. Fragai C. Luchinat S. Mangani B. Terni Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2003 42 2673 2676
63. L. Devel F. Beau M. Amoura L. Vera E. Cassar-Lajeunesse S. Garcia B. Czarny E. A. Stura V. Dive J. Biol. Chem. 2012 287 26647 26656
64. E. Nuti D. Cuffaro F. D'Andrea L. Rosalia L. Tepshi M. Fabbi G. Carbotti S. Ferrini S. Santamaria C. Camodeca L. Ciccone E. Orlandini S. Nencetti E. A. Stura V. Dive A. Rossello ChemMedChem 2016 11 1626 1637
65. B. D. Belviso R. Caliandro D. Siliqi V. Calderone F. Arnesano G. Natile Chem. Commun. 2013 49 5492 5494
66. J. A. Larrabee C. M. Alessi E. T. Asiedu J. O. Cook K. R. Hoerning L. J. Klingler G. S. Okin S. G. Santee T. L. Volkert J. Am. Chem. Soc. 1997 119 4182 4196
67. W. Maret B. L. Vallee Methods Enzymol. 1993 226 52 71
68. B. Bennett, in Metals in Biology: Applications of High-Resolution EPR to Metalloenzymes, ed., G. Hanson, and, L. Berliner, Springer New York, New York, NY, 2010, pp. 345-370 10.1007/978-1-4419-1139-1-10
69. S. P. Salowe A. I. Marcy G. C. Cuca C. K. Smith I. E. Kopka W. K. Hagmann J. D. Hermes Biochemistry 1992 31 4535 4540
70. I. Bertini M. Fragai Y. M. Lee C. Luchinat B. Terni Angew. Chem., Int. Ed. 2004 43 2254 2256
71. N. Cox, A. Nalepa, M.-E. Pandelia, W. Lubitz and A. Savitsky, in Method Enzymol., ed., Z. Q. Peter, and, W. Kurt, Academic Press, 2015, vol. 563, pp. 211-249
72. I. Bertini V. Calderone M. Cosenza M. Fragai Y. M. Lee C. Luchinat S. Mangani B. Terni P. Turano Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005 102 5334 5339
73. P. J. Hajduk G. Sheppard D. G. Nettesheim E. T. Olejniczak S. B. Shuker R. P. Meadows D. H. Steinman G. M. Carrera P. A. Marcotte J. Severin K. Walter H. Smith E. Gubbins R. Simmer T. F. Holzman D. W. Morgan S. K. Davidsen J. B. Summers S. W. Fesik J. Am. Chem. Soc. 1997 119 5818 5827
74. B. L. Vallee R. J. P. Williams Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1968 59 498 505
75. F. Tonello G. Schiavo C. Montecucco Biochem. J. 1997 322 507 510
76. C. E. Sabel R. Carbone J. R. Dabous S. Y. Lo S. Siemann Biochem. Biophys. Res. Commun. 2011 416 106 110
77. J. A. Larrabee C. H. Leung R. L. Moore T. Thamrong-nawasawat B. S. H. Wessler J. Am. Chem. Soc. 2004 126 12316 12324
78. R. Bicknell G. R. Hanson B. Holmquist C. Little Biochemistry 1986 25 4219 4223
79. D. C. Brown K. D. Collins J. Biol. Chem. 1991 266 1597 1604
80. J. B. Bjarnason J. W. Fox Biochemistry 1983 22 3770 3778
81. S. L. Rose L. C. Dickinson E. W. Westhead J. Biol. Chem. 1984 259 4405 4413
82. G. S. Baldwin A. Galdes H. A. O. Hill S. G. Waley E. P. Abraham J. Inorg. Biochem. 1980 13 189 204
83. B. Holmquist T. A. Kaden B. L. Vallee Biochemistry 1975 14 1454 1461
84. W. Stocker R. L. Wolz R. Zwilling D. J. Strydom D. S. Auld Biochemistry 1988 27 5026 5032
85. B. Holmquist B. L. Vallee J. Biol. Chem. 1974 249 4601 4607
86. B. L. Vallee R. T. Simpson R. D. Kobes R. W. Erbe W. J. Rutter Biochemistry 1971 10 2466 2470
87. W. Maret I. Andersson H. Dietrich H. Schneiderbernlohr R. Einarsson M. Zeppezauer Eur. J. Biochem. 1979 98 501 512
88. A. J. Sytkowski B. L. Vallee Biochemistry 1978 17 2850 2857
89. S. A. Latt B. L. Vallee Biochemistry 1971 10 4263 4270
90. F. A. Cotton R. H. Soderberg J. Am. Chem. Soc. 1962 84 872 873
91. F. F. Morpeth V. Massey Biochemistry 1982 21 1318 1323
92. M. Vasak J. H. R. Kagi Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1981 78 6709 6713
93. W. Maret Biochemistry 1989 28 9944 9949
94. I. Bertini V. Calderone L. Cerofolini M. Fragai C. F. G. C. Geraldes P. Hermann C. Luchinat G. Parigi J. M. C. Teixeira FEBS Lett. 2012 586 557 567
95. L. Banci, A. Bencini, C. Benelli, D. Gatteschi and C. Zanchini, Structures versus Special Properties, Springer Berlin Heidelberg, Berlin, Heidelberg, 1982, pp. 37-86 10.1007/BFb0111296
96. L. C. Kuo M. W. Makinen J. Am. Chem. Soc. 1985 107 5255 5261
97. M. W. Makinen L. C. Kuo M. B. Yim G. B. Wells J. M. Fukuyama J. E. Kim J. Am. Chem. Soc. 1985 107 5245 5255
98. C. J. Walsby D. Krepkiy D. H. Petering B. M. Hoffman J. Am. Chem. Soc. 2003 125 7502 7503
99. N. Cox W. Lubitz A. Savitsky Mol. Phys. 2013 111 2788 2808
100. X. Tan M. Bernardo H. Thomann C. P. Scholes J. Chem. Phys. 1993 98 5147 5157
101. H. S. Shafaat J. J. Griese D. A. Pantazis K. Roos C. S. Andersson A. Popović-Bijelić A. Gräslund P. E. M. Siegbahn F. Neese W. Lubitz M. Högbom N. Cox J. Am. Chem. Soc. 2014 136 13399 13409
102. R. P. Verma, in Matrix Metalloproteinase Inhibitors: Specificity of Binding and Structure-Activity Relationships, ed., P. S. Gupta, Springer Basel, Basel, 2012, pp. 137-176 10.1007/978-3-0348-0364-9-5