Analytical Methods for Imaging Metals in Biology: From Transition Metal Metabolism to Transition Metal Signaling

Analytical Chemistry

Volumn 89, Issue 1, 2017, Pages 22-41

  Ackerman, Cheri M ^a   Lee, Sumin ^a   Chang, Christopher J ^a,b  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^b LAWRENCE BERKELEY NATIONAL LABORATORY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

TRANSITION ELEMENT;

ANIMAL; HUMAN; METABOLISM; MOLECULAR IMAGING; PROCEDURES; SIGNAL TRANSDUCTION;

ANIMALS; HUMANS; MOLECULAR IMAGING; SIGNAL TRANSDUCTION; TRANSITION ELEMENTS;

EID: 85024130851     PISSN: 00032700     EISSN: 15206882     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.analchem.6b04631     Document Type: Review

References (215)

1. Lippard, S. J.; Berg, J. M. Principles of Bioinorganic Chemistry; University Science Books: Mill Valley, CA, 1994.
2. van den Berghe, P. V. E.; Klomp, L. W. J. Nutr. Rev. 2009, 67, 658-672 10.1111/j.1753-4887.2009.00250.x
3. Lutsenko, S. Metallomics 2016, 8, 840-852 10.1039/C6MT00176A
4. Printz, B.; Lutts, S.; Hausman, J.-F.; Sergeant, K. Front. Plant Sci. 2016, 7, 601 10.3389/fpls.2016.00601
5. Milto, I. V.; Suhodolo, I. V.; Prokopieva, V. D.; Klimenteva, T. K. Biochemistry (Moscow) 2016, 81, 549-564 10.1134/S0006297916060018
6. Kaplan, J. H.; Maryon, E. B. Biophys. J. 2016, 110, 7-13 10.1016/j.bpj.2015.11.025
7. Festa, R. A.; Thiele, D. J. Curr. Biol. 2011, 21, R877-R883 10.1016/j.cub.2011.09.040
8. Gozzelino, R.; Arosio, P. Int. J. Mol. Sci. 2016, 17, 130 10.3390/ijms17010130
9. Poujois, A.; Devedjian, J.-C.; Moreau, C.; Devos, D.; Chaine, P.; Woimant, F.; Duce, J. A. Curr. Treat. Options Neurol. 2016, 18, 46 10.1007/s11940-016-0426-1
10. Wang, P.; Wang, Z.-Y. Ageing Res. Rev. 2016, 10.1016/j.arr.2016.10.003
11. Bashir, K.; Rasheed, S.; Kobayashi, T.; Seki, M.; Nishizawa, N. K. Front. Plant Sci. 2016, 7, 1192 10.3389/fpls.2016.01192
12. Banci, L.; Bertini, I.; Ciofi-Baffoni, S.; Kozyreva, T.; Zovo, K.; Palumaa, P. Nature 2010, 465, 645-648 10.1038/nature09018
13. Lenartowicz, M.; Krzeptowski, W.; Lipiński, P.; Grzmil, P.; Starzyński, R.; Pierzchała, O.; Møller, L. B. Front. Mol. Neurosci. 2015, 8, 72 10.3389/fnmol.2015.00072
14. Wu, X.; Leegwater, P.; Fieten, H. Int. J. Mol. Sci. 2016, 17, 196 10.3390/ijms17020196
15. Rubino, J. T.; Franz, K. J. J. Inorg. Biochem. 2012, 107, 129-143 10.1016/j.jinorgbio.2011.11.024
16. Baker, H. M.; Anderson, B. F.; Baker, E. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 3579-3583 10.1073/pnas.0637295100
17. Qin, Z.; Caruso, J. A.; Lai, B.; Matusch, A.; Becker, J. S. Metallomics 2011, 3, 28-37 10.1039/C0MT00048E
18. da Cunha, M. M. L.; Trepout, S.; Messaoudi, C.; Wu, T.-D.; Ortega, R.; Guerquin-Kern, J.-L.; Marco, S. Micron 2016, 84, 23-36 10.1016/j.micron.2016.02.005
19. Hare, D. J.; New, E. J.; de Jonge, M. D.; McColl, G. Chem. Soc. Rev. 2015, 44, 5941-5958 10.1039/C5CS00055F
20. Al-Ebraheem, A.; Dao, E.; Desouza, E.; Li, C.; Wainman, B. C.; McNeill, F. E.; Farquharson, M. J. Physiol. Meas. 2015, 36, N51-N60 10.1088/0967-3334/36/3/N51
21. Colvin, R. A.; Jin, Q.; Lai, B.; Kiedrowski, L. PLoS One 2016, 11, e0159582 10.1371/journal.pone.0159582
22. Hare, D. J.; Gerlach, M.; Riederer, P. J. Neural. Transm. 2012, 119, 1515-1521 10.1007/s00702-012-0898-4
23. Matsuyama, S.; Shimura, M.; Fujii, M.; Maeshima, K.; Yumoto, H.; Mimura, H.; Sano, Y.; Yabashi, M.; Nishino, Y.; Tamasaku, K.; Ishizaka, Y.; Ishikawa, T.; Yamauchi, K. X-Ray Spectrom. 2010, 39, 260-266 10.1002/xrs.1256
24. James, S. A.; Myers, D. E.; de Jonge, M. D.; Vogt, S.; Ryan, C. G.; Sexton, B. A.; Hoobin, P.; Paterson, D.; Howard, D. L.; Mayo, S. C.; Altissimo, M.; Moorhead, G. F.; Wilkins, S. W. Anal. Bioanal. Chem. 2011, 401, 853-864 10.1007/s00216-011-4978-3
25. Hackett, M. J.; McQuillan, J. A.; El-Assaad, F.; Aitken, J. B.; Levina, A.; Cohen, D. D.; Siegele, R.; Carter, E. A.; Grau, G. E.; Hunt, N. H.; Lay, P. A. Analyst 2011, 136, 2941-2952 10.1039/c0an00269k
26. Hare, D. J.; Jones, M. W. M.; Wimmer, V. C.; Jenkins, N. L.; de Jonge, M. D.; Bush, A. I.; McColl, G. Metallomics 2016, 8, 156-160 10.1039/C5MT00288E
27. Mizuhira, V.; Hasegawa, H.; Notoya, M. Prog. Histochem. Cytochem. 2000, 35, 68-183 10.1016/S0079-6336(00)80001-7
28. Deng, J.; Vine, D. J.; Chen, S.; Nashed, Y. S. G.; Jin, Q.; Phillips, N. W.; Peterka, T.; Ross, R.; Vogt, S.; Jacobsen, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 2314-2319 10.1073/pnas.1413003112
29. Feldmann, J. r.; Kindness, A.; Ek, P. J. Anal. At. Spectrom. 2002, 17, 813-818 10.1039/b201960d
30. George, S. J.; Fu, J.; Guo, Y.; Drury, O. B.; Friedrich, S.; Rauchfuss, T.; Volkers, P. I.; Peters, J. C.; Scott, V.; Brown, S. D.; Thomas, C. M.; Cramer, S. P. Inorg. Chim. Acta 2008, 361, 1157-1165 10.1016/j.ica.2007.10.039
31. Yano, J.; Kern, J.; Irrgang, K. D.; Latimer, M. J.; Bergmann, U.; Glatzel, P.; Pushkar, Y.; Biesiadka, J.; Loll, B.; Sauer, K.; Messinger, J.; Zouni, A.; Yachandra, V. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 12047-12052 10.1073/pnas.0505207102
32. Bowman, S. E. J.; Bridwell-Rabb, J.; Drennan, C. L. Acc. Chem. Res. 2016, 49, 695-702 10.1021/acs.accounts.5b00538
33. Becker, J. S. J. Mass Spectrom. 2013, 48, 255-268 10.1002/jms.3172
34. Becker, J. S.; Matusch, A.; Wu, B. Anal. Chim. Acta 2014, 835, 1-18 10.1016/j.aca.2014.04.048
35. Sussulini, A.; Becker, J. S.; Becker, J. S. Mass Spectrom. Rev. 2015, 10.1002/mas.21481
36. Konz, I.; Fernández, B.; Fernández, M. L.; Pereiro, R.; Sanz-Medel, A. Anal. Bioanal. Chem. 2012, 403, 2113-2125 10.1007/s00216-012-6023-6
37. Pozebon, D.; Scheffler, G. L.; Dressler, V. L.; Nunes, M. A. G. J. Anal. At. Spectrom. 2014, 29, 2204-2228 10.1039/C4JA00250D
38. Becker, J. S.; Zoriy, M.; Matusch, A.; Wu, B.; Salber, D.; Palm, C.; Becker, J. S. Mass Spectrom. Rev. 2009, 29, 156-175 10.1002/mas.20239
39. Kindness, A. Clin. Chem. 2003, 49, 1916-1923 10.1373/clinchem.2003.022046
40. Fosset, C.; McGaw, B. A.; Reid, M. D.; McArdle, H. J. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 1018-1022 10.1016/j.jinorgbio.2005.01.005
41. Bondanese, V. P.; Lamboux, A.; Simon, M.; Lafont, J. E.; Albalat, E.; Pichat, S.; Vanacker, J.-M.; Telouk, P.; Balter, V.; Oger, P.; Albarède, F. Metallomics 2016, 8, 1177-1184 10.1039/C6MT00102E
42. Flórez, M. R.; Aramendía, M.; Resano, M.; Lapeña, A. C.; Balcaen, L.; Vanhaecke, F. J. Anal. At. Spectrom. 2013, 28, 1005-1015 10.1039/c3ja50087j
43. Barbaste, M.; Halicz, L.; Galy, A.; Medina, B.; Emteborg, H.; C. Adams, F.; Lobinski, R. Talanta 2001, 54, 307-317 10.1016/S0039-9140(00)00651-2
44. Vanhaecke, F.; Balcaen, L.; Malinovsky, D. J. Anal. At. Spectrom. 2009, 24, 863-886 10.1039/b903887f
45. Urgast, D. S.; Ou, O.; Gordon, M.-J.; Raab, A.; Nixon, G. F.; Kwun, I.-S.; Beattie, J. H.; Feldmann, J. Anal. Bioanal. Chem. 2012, 402, 287-297 10.1007/s00216-011-5461-x
46. Wehe, C. A.; Thyssen, G. M.; Herdering, C.; Raj, I.; Ciarimboli, G.; Sperling, M.; Karst, U. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2015, 26, 1274-1282 10.1007/s13361-015-1141-y
47. U.S. Geological Survey. High Resolution ICP-MS Laboratory, http://crustal.usgs.gov/laboratories/icpms/high-resolution.html (accessed November 18, 2016).
48. Lear, J.; Hare, D. J.; Fryer, F.; Adlard, P. A.; Finkelstein, D. I.; Doble, P. A. Anal. Chem. 2012, 84, 6707-6714 10.1021/ac301156f
49. Becker, J. S.; Zoriy, M. V.; Pickhardt, C.; Palomero-Gallagher, N.; Zilles, K. Anal. Chem. 2005, 77, 3208-3216 10.1021/ac040184q
50. Hare, D. J.; Lear, J.; Bishop, D.; Beavis, A.; Doble, P. A. Anal. Methods 2013, 5, 1915-1921 10.1039/c3ay26248k
51. Van Malderen, S. J. M.; Vergucht, E.; De Rijcke, M.; Janssen, C.; Vincze, L.; Vanhaecke, F. Anal. Chem. 2016, 88, 5783-5789 10.1021/acs.analchem.6b00334
52. Austin, C.; Fryer, F.; Lear, J.; Bishop, D.; Hare, D.; Rawling, T.; Kirkup, L.; McDonagh, A.; Doble, P. J. Anal. At. Spectrom. 2011, 26, 1494-1494 10.1039/c0ja00267d
53. Frick, D. A.; Günther, D. J. Anal. At. Spectrom. 2012, 27, 1294-1303 10.1039/c2ja30072a
54. Limbeck, A.; Galler, P.; Bonta, M.; Bauer, G.; Nischkauer, W.; Vanhaecke, F. Anal. Bioanal. Chem. 2015, 407, 6593-6617 10.1007/s00216-015-8858-0
55. Becker, J. S.; Zoriy, M. V.; Dehnhardt, M.; Pickhardt, C.; Zilles, K. J. Anal. At. Spectrom. 2005, 20, 912-917 10.1039/b504978b
56. Dressler, V. L.; Pozebon, D.; Mesko, M. F.; Matusch, A.; Kumtabtim, U.; Wu, B.; Sabine Becker, J. Talanta 2010, 82, 1770-1777 10.1016/j.talanta.2010.07.065
57. Phung, A. T.; Baeyens, W.; Leermakers, M.; Goderis, S.; Vanhaecke, F.; Gao, Y. Talanta 2013, 115, 6-14 10.1016/j.talanta.2013.04.019
58. Bishop, D. P.; Clases, D.; Fryer, F.; Williams, E.; Wilkins, S.; Hare, D. J.; Cole, N.; Karst, U.; Doble, P. A. J. Anal. At. Spectrom. 2016, 31, 197-202 10.1039/C5JA00293A
59. Mueller, L.; Traub, H.; Jakubowski, N.; Drescher, D.; Baranov, V. I.; Kneipp, J. Anal. Bioanal. Chem. 2014, 406, 6963-6977 10.1007/s00216-014-8143-7
60. Konz, I.; Fernández, B.; Fernández, M. L.; Pereiro, R.; González-Iglesias, H.; Coca-Prados, M.; Sanz-Medel, A. Anal. Bioanal. Chem. 2014, 406, 2343-2348 10.1007/s00216-014-7617-y
61. Portbury, S. D.; Hare, D. J.; Sgambelloni, C.; Finkelstein, D. I.; Adlard, P. A. Metallomics 2016, 8, 193-200 10.1039/C5MT00234F
62. Lear, J.; Hare, D.; Adlard, P.; Finkelstein, D.; Doble, P. J. Anal. At. Spectrom. 2012, 27, 159-164 10.1039/C1JA10301F
63. Drescher, D.; Giesen, C.; Traub, H.; Panne, U.; Kneipp, J.; Jakubowski, N. Anal. Chem. 2012, 84, 9684-9688 10.1021/ac302639c
64. Wang, H. A. O.; Grolimund, D.; Giesen, C.; Borca, C. N.; Shaw-Stewart, J. R. H.; Bodenmiller, B.; Günther, D. Anal. Chem. 2013, 85, 10107-10116 10.1021/ac400996x
65. Giesen, C.; Wang, H. A. O.; Schapiro, D.; Zivanovic, N.; Jacobs, A.; Hattendorf, B.; Schüffler, P. J.; Grolimund, D.; Buhmann, J. M.; Brandt, S.; Varga, Z.; Wild, P. J.; Günther, D.; Bodenmiller, B. Nat. Methods 2014, 11, 417-422 10.1038/nmeth.2869
66. Douglas, D. N.; Managh, A. J.; Reid, H. J.; Sharp, B. L. Anal. Chem. 2015, 87, 11285-11294 10.1021/acs.analchem.5b02466
67. Van Malderen, S. J. M.; Managh, A. J.; Sharp, B. L.; Vanhaecke, F. J. Anal. At. Spectrom. 2016, 31, 423-439 10.1039/C5JA00430F
68. Herrmann, A. M.; Ritz, K.; Nunan, N.; Clode, P. L.; Pett-Ridge, J.; Kilburn, M. R.; Murphy, D. V.; O'Donnell, A. G.; Stockdale, E. A. Soil Biol. Biochem. 2007, 39, 1835-1850 10.1016/j.soilbio.2007.03.011
69. Boxer, S. G.; Kraft, M. L.; Weber, P. K. Annu. Rev. Biophys. 2009, 38, 53-74 10.1146/annurev.biophys.050708.133634
70. Hong-Hermesdorf, A.; Miethke, M.; Gallaher, S. D.; Kropat, J.; Dodani, S. C.; Chan, J.; Barupala, D.; Domaille, D. W.; Shirasaki, D. I.; Loo, J. A.; Weber, P. K.; Pett-Ridge, J.; Stemmler, T. L.; Chang, C. J.; Merchant, S. S. Nat. Chem. Biol. 2014, 10, 1034-1042 10.1038/nchembio.1662
71. Biesemeier, A.; Eibl, O.; Eswara, S.; Audinot, J.-N.; Wirtz, T.; Pezzoli, G.; Zucca, F. A.; Zecca, L.; Schraermeyer, U. J. Neurochem. 2016, 138, 339-353 10.1111/jnc.13648
72. Dickinson, M.; Heard, P. J.; Barker, J. H. A.; Lewis, A. C.; Mallard, D.; Allen, G. C. Appl. Surf. Sci. 2006, 252, 6793-6796 10.1016/j.apsusc.2006.02.236
73. Vickerman, J.; Winograd, N. Cluster TOF-SIMS Imaging and the Characterization of Biological Materials. In Cluster Secondary Ion Mass Spectrometry: Principles and Applications; Mahoney, C. M., Ed.; John Wiley & Sons, Inc.: Hoboken, NJ, 2013; pp 269-312.
74. CAMECA. NanoSIMS: Introduction to the instrumentation, 2016. http://www.cameca.com/literature/product-brochures.aspx (accessed November 18, 2016).
75. Ryan, C. G.; Siddons, D. P.; Kirkham, R.; Li, Z. Y.; de Jonge, M. D.; Paterson, D. J.; Kuczewski, A.; Howard, D. L.; Dunn, P. A.; Falkenberg, G.; Boesenberg, U.; De Geronimo, G.; Fisher, L. A.; Halfpenny, A.; Lintern, M. J.; Lombi, E.; Dyl, K. A.; Jensen, M.; Moorhead, G. F.; Cleverley, J. S.; Hough, R. M.; Godel, B.; Barnes, S. J.; James, S. A.; Spiers, K. M.; Alfeld, M.; Wellenreuther, G.; Vukmanovic, Z.; Borg, S. J. Phys. Conf. Ser. 2014, 499, 012002 10.1088/1742-6596/499/1/012002
76. James, S. A.; Hare, D. J.; Jenkins, N. L.; de Jonge, M. D.; Bush, A. I.; McColl, G. Sci. Rep. 2016, 6, 20350 10.1038/srep20350
77. Bourassa, D.; Gleber, S.-C.; Vogt, S.; Shin, C. H.; Fahrni, C. J. Metallomics 2016, 8, 1122-1130 10.1039/C6MT00073H
78. Chen, S.; Paunesku, T.; Yuan, Y.; Jin, Q.; Finney, L.; Hornberger, B.; Flachenecker, C.; Lai, B.; Brister, K.; Jacobsen, C.; Woloschak, G.; Vogt, S. Microsc. Today 2015, 23, 26-29 10.1017/S1551929515000401
79. Fahrni, C. J. Curr. Opin. Chem. Biol. 2007, 11, 121-127 10.1016/j.cbpa.2007.02.039
80. Ralle, M.; Lutsenko, S. BioMetals 2009, 22, 197-205 10.1007/s10534-008-9200-5
81. Kaye, G. W. C.; Laby, T. H. X-ray absorption edges, characteristic X-ray lines and fluorescence yields. In Tables of Physical & Chemical Constants, 16 th ed., 1995; 2005, Online Version 1.0, http://www.kayelaby.npl.co.uk/atomic-and-nuclear-physics/4-2/4-2-1.html (accessed October 25, 2016).
82. Davies, K. M.; Hare, D. J.; Bohic, S.; James, S. A.; Billings, J. L.; Finkelstein, D. I.; Doble, P. A.; Double, K. L. Anal. Chem. 2015, 87, 6639-6645 10.1021/acs.analchem.5b01454
83. Vogt, S.; Ralle, M. Anal. Bioanal. Chem. 2013, 405, 1809-1820 10.1007/s00216-012-6437-1
84. House, M. J.; Fleming, A. J.; de Jonge, M. D.; Paterson, D.; Howard, D. L.; Carpenter, J.-P.; Pennell, D. J.; St. Pierre, T. G. J. Cardiov. Magn. Reson. 2014, 16, 80 10.1186/s12968-014-0080-2
85. Chen, S.; Deng, J.; Yuan, Y.; Flachenecker, C.; Mak, R.; Hornberger, B.; Jin, Q.; Shu, D.; Lai, B.; Maser, J.; Roehrig, C.; Paunesku, T.; Gleber, S. C.; Vine, D. J.; Finney, L.; VonOsinski, J.; Bolbat, M.; Spink, I.; Chen, Z.; Steele, J.; Trapp, D.; Irwin, J.; Feser, M.; Snyder, E.; Brister, K.; Jacobsen, C.; Woloschak, G.; Vogt, S. J. Synchrotron Radiat. 2014, 21, 66-75 10.1107/S1600577513029676
86. Paunesku, T.; Vogt, S.; Maser, J.; Lai, B.; Woloschak, G. J. Cell. Biochem. 2006, 99, 1489-1502 10.1002/jcb.21047
87. Dučić, T.; Barski, E.; Salome, M.; Koch, J. C.; Bähr, M.; Lingor, P. J. Neurochem. 2013, 124, 250-261 10.1111/jnc.12073
88. Martínez-Criado, G.; Villanova, J.; Tucoulou, R.; Salomon, D.; Suuronen, J.-P.; Labouré, S.; Guilloud, C.; Valls, V.; Barrett, R.; Gagliardini, E.; Dabin, Y.; Baker, R.; Bohic, S.; Cohen, C.; Morse, J. J. Synchrotron Radiat. 2016, 23, 344-352 10.1107/S1600577515019839
89. Ortega, R.; Carmona, A.; Roudeau, S.; Perrin, L.; Dučić, T.; Carboni, E.; Bohic, S.; Cloetens, P.; Lingor, P. Mol. Neurobiol. 2016, 53, 1925-1934 10.1007/s12035-015-9146-x
90. Kim, S. A.; Punshon, T.; Lanzirotti, A.; Li, L.; Alonso, J. M.; Ecker, J. R.; Kaplan, J.; Guerinot, M. L. Science 2006, 314, 1295-1298 10.1126/science.1132563
91. de Jonge, M. D.; Holzner, C.; Baines, S. B.; Twining, B. S.; Ignatyev, K.; Diaz, J.; Howard, D. L.; Legnini, D.; Miceli, A.; McNulty, I.; Jacobsen, C. J.; Vogt, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 15676-15680 10.1073/pnas.1001469107
92. de Jonge, M. D.; Vogt, S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 606-614 10.1016/j.sbi.2010.09.002
93. Bourassa, D.; Gleber, S.-C.; Vogt, S.; Yi, H.; Will, F.; Richter, H.; Shin, C. H.; Fahrni, C. J. Metallomics 2014, 6, 1648-1655 10.1039/C4MT00121D
94. McRae, R.; Bagchi, P.; Sumalekshmy, S.; Fahrni, C. J. Chem. Rev. 2009, 109, 4780-4827 10.1021/cr900223a
95. X-ray Absorption Spectroscopy: Introduction to Experimental Procedures, http://www-ssrl.slac.stanford.edu/mes/xafs/xas-intro.html (accessed October 25, 2016).
96. Bourassa, M. W.; Miller, L. M. Metallomics 2012, 4, 721-738 10.1039/c2mt20052j
97. Bacquart, T.; Devès, G.; Carmona, A.; Tucoulou, R.; Bohic, S.; Ortega, R. Anal. Chem. 2007, 79, 7353-7359 10.1021/ac0711135
98. Lerotic, M.; Jacobsen, C.; Schäfer, T.; Vogt, S. Ultramicroscopy 2004, 100, 35-57 10.1016/j.ultramic.2004.01.008
99. Ortega, R.; Deves, G.; Carmona, A. J. R. Soc., Interface 2009, 6, S649-S658 10.1098/rsif.2009.0166.focus
100. Rajendran, R.; Minqin, R.; Ynsa, M. D.; Casadesus, G.; Smith, M. A.; Perry, G.; Halliwell, B.; Watt, F. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2009, 382, 91-95 10.1016/j.bbrc.2009.02.136
101. Lovell, M. A.; Robertson, J. D.; Teesdale, W. J.; Campbell, J. L.; Markesbery, W. R. J. Neurol. Sci. 1998, 158, 47-52 10.1016/S0022-510X(98)00092-6
102. Schnell Ramos, M.; Khodja, H.; Mary, V.; Thomine, S. Front. Plant Sci. 2013, 4, 168 10.3389/fpls.2013.00168
103. Susnea, I.; Weiskirchen, R. Mass Spectrom. Rev. 2016, 35, 666-686 10.1002/mas.21454
104. Eibl, O.; Schultheiss, S.; Blitgen-Heinecke, P.; Schraermeyer, U. Micron 2006, 37, 262-276 10.1016/j.micron.2005.08.006
105. Biesemeier, A.; Schraermeyer, U.; Eibl, O. Exp. Eye Res. 2011, 93, 29-39 10.1016/j.exer.2011.04.004
106. Jang, H. J.; Kim, J. M.; Choi, C. Y. Exp. Eye Res. 2014, 121, 58-65 10.1016/j.exer.2014.02.003
107. Sousa, A. A.; Leapman, R. D. Ultramicroscopy 2012, 123, 38-49 10.1016/j.ultramic.2012.04.005
108. Leapman, R. D. J. Microsc. 2003, 210, 5-15 10.1046/j.1365-2818.2003.01173.x
109. Aronova, M. A.; Sousa, A. A.; Zhang, G.; Leapman, R. D. J. Microsc. 2010, 239, 223-232 10.1111/j.1365-2818.2010.03376.x
110. Treiber, C. D.; Salzer, M. C.; Riegler, J.; Edelman, N.; Sugar, C.; Breuss, M.; Pichler, P.; Cadiou, H.; Saunders, M.; Lythgoe, M.; Shaw, J.; Keays, D. A. Nature 2012, 484, 367-370 10.1038/nature11046
111. Theil, E. C. Annu. Rev. Biochem. 1987, 56, 289-315 10.1146/annurev.bi.56.070187.001445
112. Iancu, T. C. Electron Microsc. Rev. 1992, 5, 209-229 10.1016/0892-0354(92)90011-E
113. Zhang, P.; Land, W.; Lee, S.; Juliani, J.; Lefman, J.; Smith, S. R.; Germain, D.; Kessel, M.; Leapman, R.; Rouault, T. A.; Subramaniam, S. J. Struct. Biol. 2005, 150, 144-153 10.1016/j.jsb.2005.01.007
114. Aronova, M. A.; Leapman, R. D. MRS Bull. 2012, 37, 53-62 10.1557/mrs.2011.329
115. Messaoudi, C.; Aschman, N.; Cunha, M.; Oikawa, T.; Sorzano, C. O. S.; Marco, S. Microsc. Microanal. 2013, 19, 1669-1677 10.1017/S1431927613013317
116. Salgado, J. C.; Olivera-Nappa, A.; Gerdtzen, Z. P.; Tapia, V.; Theil, E. C.; Conca, C.; Nuñez, M. T. BMC Syst. Biol. 2010, 4, 147 10.1186/1752-0509-4-147
117. Kakhlon, O.; Cabantchik, Z. I. Free Radical Biol. Med. 2002, 33, 1037-1046 10.1016/S0891-5849(02)01006-7
118. Qian, X.; Xu, Z. Chem. Soc. Rev. 2015, 44, 4487-4493 10.1039/C4CS00292J
119. Carter, K. P.; Young, A. M.; Palmer, A. E. Chem. Rev. 2014, 114, 4564-4601 10.1021/cr400546e
120. Jacobs, A. Ciba Found. Symp. 1976, 91-106 10.1002/9780470720325.ch5
121. Ma, Y.; Abbate, V.; Hider, R. C. Metallomics 2015, 7, 212-222 10.1039/C4MT00214H
122. Burdette, S. C. Eur. J. Inorg. Chem. 2015, 2015, 5728-5729 10.1002/ejic.201500566
123. Breuer, W.; Epsztejn, S.; Millgram, P.; Cabantchik, I. Z. Am. J. Physiol. 1995, 268, C1354-C1361
124. Petrat, F.; Rauen, U.; de Groot, H. Hepatology 1999, 29, 1171-1179 10.1002/hep.510290435
125. Ma, Y.; de Groot, H.; Liu, Z.; Hider; Robert, C.; Petrat, F. Biochem. J. 2006, 395, 49-55 10.1042/BJ20051496
126. Ma, Y.; Liu, Z.; Hider, R. C.; Petrat, F. Anal. Chem. Insights 2007, 2, 61-67
127. Petrat, F.; Weisheit, D.; Lensen, M.; de Groot, H.; Sustmann, R.; Rauen, U. Biochem. J. 2002, 362, 137-147 10.1042/0264-6021:3620137
128. Rauen, U.; Springer, A.; Weisheit, D.; Petrat, F.; Korth, H.-G.; de Groot, H.; Sustmann, R. ChemBioChem 2007, 8, 341-352 10.1002/cbic.200600311
129. Hirayama, T.; Okuda, K.; Nagasawa, H. Chem. Sci. 2013, 4, 1250-1256 10.1039/c2sc21649c
130. Niwa, M.; Hirayama, T.; Okuda, K.; Nagasawa, H. Org. Biomol. Chem. 2014, 12, 6590-6597 10.1039/C4OB00935E
131. Mori, M.; Ito, F.; Shi, L.; Wang, Y.; Ishida, C.; Hattori, Y.; Niwa, M.; Hirayama, T.; Nagasawa, H.; Iwase, A.; Kikkawa, F.; Toyokuni, S. Redox Biol. 2015, 6, 578-586 10.1016/j.redox.2015.10.001
132. Chen, J.-L.; Zhuo, S.-J.; Wu, Y.-Q.; Fang, F.; Li, L.; Zhu, C.-Q. Spectrochim. Acta, Part A 2006, 63, 438-443 10.1016/j.saa.2005.04.057
133. Maiti, S.; Aydin, Z.; Zhang, Y.; Guo, M. Dalton Trans. 2015, 44, 8942-8949 10.1039/C4DT03792H
134. Au-Yeung, H. Y.; Chan, J.; Chantarojsiri, T.; Chang, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 15165-15173 10.1021/ja4072964
135. Borstnik, K.; Paik, I. H.; Shapiro, T. A.; Posner, G. H. Int. J. Parasitol. 2002, 32, 1661-1667 10.1016/S0020-7519(02)00195-9
136. Aron, A. T.; Loehr, M. O.; Bogena, J.; Chang, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 14338-14346 10.1021/jacs.6b08016
137. Bogdan, A. R.; Miyazawa, M.; Hashimoto, K.; Tsuji, Y. Trends Biochem. Sci. 2016, 41, 274-286 10.1016/j.tibs.2015.11.012
138. Spangler, B.; Morgan, C. W.; Fontaine, S. D.; Vander Wal, M. N.; Chang, C. J.; Wells, J. A.; Renslo, A. R. Nat. Chem. Biol. 2016, 12, 680-685 10.1038/nchembio.2116
139. Yang, L.; McRae, R.; Henary, M. M.; Patel, R.; Lai, B.; Vogt, S.; Fahrni, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 11179-11184 10.1073/pnas.0406547102
140. Lutsenko, S. Curr. Opin. Chem. Biol. 2010, 14, 211-217 10.1016/j.cbpa.2010.01.003
141. Paredes, E.; Das, S. R. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2012, 22, 5313-5316 10.1016/j.bmcl.2012.06.027
142. Cotruvo, J. A., Jr.; Aron, A. T.; Ramos-Torres, K. M.; Chang, C. J. Chem. Soc. Rev. 2015, 44, 4400-4414 10.1039/C4CS00346B
143. Aron, A. T.; Ramos-Torres, K. M.; Cotruvo, J. A.; Chang, C. J. Acc. Chem. Res. 2015, 48, 2434-2442 10.1021/acs.accounts.5b00221
144. Fahrni, C. J. Curr. Opin. Chem. Biol. 2013, 17, 656-662 10.1016/j.cbpa.2013.05.019
145. Chaudhry, A. F.; Verma, M.; Morgan, M. T.; Henary, M. M.; Siegel, N.; Hales, J. M.; Perry, J. W.; Fahrni, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 737-747 10.1021/ja908326z
146. Verma, M.; Chaudhry, A. F.; Morgan, M. T.; Fahrni, C. J. Org. Biomol. Chem. 2010, 8, 363-370 10.1039/B918311F
147. Chaudhry, A. F.; Mandal, S.; Hardcastle, K. I.; Fahrni, C. J. Chem. Sci. 2011, 2, 1016-1024 10.1039/c1sc00024a
148. Morgan, M. T.; Bagchi, P.; Fahrni, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 15906-15909 10.1021/ja207004v
149. Morgan, M. T.; McCallum, A. M.; Fahrni, C. J. Chem. Sci. 2016, 7, 1468-1473 10.1039/C5SC03643G
150. Zeng, L.; Miller, E. W.; Pralle, A.; Isacoff, E. Y.; Chang, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 10-11 10.1021/ja055064u
151. Miller, E. W.; Zeng, L.; Domaille, D. W.; Chang, C. J. Nat. Protoc. 2006, 1, 824-827 10.1038/nprot.2006.140
152. Price, K. A.; Hickey, J. L.; Xiao, Z.; Wedd, A. G.; James, S. A.; Liddell, J. R.; Crouch, P. J.; White, A. R.; Donnelly, P. S. Chem. Sci. 2012, 3, 2748-2759 10.1039/c2sc20397a
153. Santo, C. E.; Lam, E. W.; Elowsky, C. G.; Quaranta, D.; Domaille, D. W.; Chang, C. J.; Grass, G. Appl. Environ. Microbiol. 2011, 77, 794-802 10.1128/AEM.01599-10
154. Quaranta, D.; Krans, T.; Santo, C. E.; Elowsky, C. G.; Domaille, D. W.; Chang, C. J.; Grass, G. Appl. Environ. Microbiol. 2011, 77, 416-426 10.1128/AEM.01704-10
155. Beaudoin, J.; Ioannoni, R.; Lopez-Maury, L.; Bahler, J.; Ait-Mohand, S.; Guerin, B.; Dodani, S. C.; Chang, C. J.; Labbe, S. J. Biol. Chem. 2011, 286, 34356-34372 10.1074/jbc.M111.280396
156. Cusick, K. D.; Minkin, S. C.; Dodani, S. C.; Chang, C. J.; Wilhelm, S. W.; Sayler, G. S. Environ. Sci. Technol. 2012, 46, 2959-2966 10.1021/es204027m
157. Bernal, M.; Casero, D.; Singh, V.; Wilson, G. T.; Grande, A.; Yang, H.; Dodani, S. C.; Pellegrini, M.; Huijser, P.; Connolly, E. L.; Merchant, S. S.; Kramer, U. Plant Cell 2012, 24, 738-761 10.1105/tpc.111.090431
158. Achard, M. E. S.; Stafford, S. L.; Bokil, N. J.; Chartres, J.; Bernhardt, P. V.; Schembri, M. A.; Sweet, M. J.; McEwan, A. G. Biochem. J. 2012, 444, 51-57 10.1042/BJ20112180
159. Gabe, Y.; Ueno, T.; Urano, Y.; Kojima, H.; Nagano, T. Anal. Bioanal. Chem. 2006, 386, 621-626 10.1007/s00216-006-0587-y
160. Dodani, S. C.; Domaille, D. W.; Nam, C. I.; Miller, E. W.; Finney, L. A.; Vogt, S.; Chang, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 5980-5985 10.1073/pnas.1009932108
161. Huang, C. P.; Fofana, M.; Chan, J.; Chang, C. J.; Howell, S. B. Metallomics 2014, 6, 654-661 10.1039/c3mt00331k
162. Ohrvik, H.; Nose, Y.; Wood, L. K.; Kim, B. E.; Gleber, S. C.; Ralle, M.; Thiele, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, E4279-E4288 10.1073/pnas.1311749110
163. Polishchuk, E. V.; Concilli, M.; Iacobacci, S.; Chesi, G.; Pastore, N.; Piccolo, P.; Paladino, S.; Baldantoni, D.; van Ijzendoorn, S. C. D.; Chan, J.; Chang, C. J.; Amoresano, A.; Pane, F.; Pucci, P.; Tarallo, A.; Parenti, G.; Brunetti-Pierri, N.; Settembre, C.; Ballabio, A.; Polishchuk, R. S. Dev. Cell 2014, 29, 686-700 10.1016/j.devcel.2014.04.033
164. Dodani, S. C.; Firl, A.; Chan, J.; Nam, C. I.; Aron, A. T.; Onak, C. S.; Ramos-Torres, K. M.; Paek, J.; Webster, C. M.; Feller, M. B.; Chang, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 16280-16285 10.1073/pnas.1409796111
165. Koide, Y.; Urano, Y.; Hanaoka, K.; Terai, T.; Nagano, T. ACS Chem. Biol. 2011, 6, 600-608 10.1021/cb1002416
166. Koide, Y.; Urano, Y.; Hanaoka, K.; Terai, T.; Nagano, T. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 5680-5682 10.1021/ja111470n
167. Krishnamoorthy, L.; Cotruvo, J. A.; Chan, J.; Kaluarachchi, H.; Muchenditsi, A.; Pendyala, V. S.; Jia, S.; Aron, A. T.; Ackerman, C. M.; Vander Wal, M. N.; Guan, T.; Smaga, L. P.; Farhi, S. L.; New, E. J.; Lutsenko, S.; Chang, C. J. Nat. Chem. Biol. 2016, 12, 586-592 10.1038/nchembio.2098
168. Lim, C. S.; Han, J. H.; Kim, C. W.; Kang, M. Y.; Kang, D. W.; Cho, B. R. Chem. Commun. 2011, 47, 7146-7148 10.1039/c1cc11568e
169. Cao, X.; Lin, W.; Wan, W. Chem. Commun. 2012, 48, 6247-6249 10.1039/c2cc32114a
170. Hirayama, T.; Van de Bittner, G. C.; Gray, L. W.; Lutsenko, S.; Chang, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 2228-2233 10.1073/pnas.1113729109
171. Dodani, S. C.; Leary, S. C.; Cobine, P. A.; Winge, D. R.; Chang, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 8606-8616 10.1021/ja2004158
172. Smith, R. A. J.; Porteous, C. M.; Gane, A. M.; Murphy, M. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 5407-5412 10.1073/pnas.0931245100
173. Domaille, D. W.; Zeng, L.; Chang, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1194-1195 10.1021/ja907778b
174. Giuffrida, M. L.; Rizzarelli, E.; Tomaselli, G. A.; Satriano, C.; Trusso Sfrazzetto, G. Chem. Commun. 2014, 50, 9835-9838 10.1039/C4CC02147A
175. Satriano, C.; Sfrazzetto, G. T.; Amato, M. E.; Ballistreri, F. P.; Copani, A.; Giuffrida, M. L.; Grasso, G.; Pappalardo, A.; Rizzarelli, E.; Tomaselli, G. A.; Toscano, R. M. Chem. Commun. 2013, 49, 5565-5567 10.1039/c3cc42069h
176. Shen, C.; Kolanowski, J. L.; Tran, C. M. N.; Kaur, A.; Akerfeldt, M. C.; Rahme, M. S.; Hambley, T. W.; New, E. J. Metallomics 2016, 8, 915-919 10.1039/C6MT00083E
177. Jung, K. H.; Oh, E.-T.; Park, H. J.; Lee, K.-H. Biosens. Bioelectron. 2016, 85, 437-444 10.1016/j.bios.2016.04.101
178. Chan, J.; Dodani, S. C.; Chang, C. J. Nat. Chem. 2012, 4, 973-984 10.1038/nchem.1500
179. Yang, Y.; Zhao, Q.; Feng, W.; Li, F. Chem. Rev. 2013, 113, 192-270 10.1021/cr2004103
180. Kim, S. K.; Sessler, J. L. Chem. Soc. Rev. 2010, 39, 3784-3809 10.1039/c002694h
181. Lee, S.; Yuen, K. K. Y.; Jolliffe, K. A.; Yoon, J. Chem. Soc. Rev. 2015, 44, 1749-1762 10.1039/C4CS00353E
182. Taki, M.; Iyoshi, S.; Ojida, A.; Hamachi, I.; Yamamoto, Y. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 5938-5939 10.1021/ja100714p
183. Urano, Y.; Kamiya, M.; Kanda, K.; Ueno, T.; Hirose, K.; Nagano, T. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 4888-4894 10.1021/ja043919h
184. Maity, D.; Kumar, V.; Govindaraju, T. Org. Lett. 2012, 14, 6008-6011 10.1021/ol302904c
185. Yu, K.-K.; Li, K.; Hou, J.-T.; Yu, X.-Q. Tetrahedron Lett. 2013, 54, 5771-5774 10.1016/j.tetlet.2013.08.046
186. Maity, D.; Sarkar, B.; Maiti, S.; Govindaraju, T. ChemPlusChem 2013, 78, 785-788 10.1002/cplu.201300089
187. Maity, D.; Raj, A.; Karthigeyan, D.; Kundu, T. K.; Govindaraju, T. RSC Adv. 2013, 3, 16788-16794 10.1039/c3ra41588k
188. Maity, D.; Raj, A.; Karthigeyan, D.; Kundu, T. K.; Govindaraju, T. Supramol. Chem. 2015, 27, 589-594 10.1080/10610278.2015.1041953
189. Hu, Z.; Hu, J.; Wang, H.; Zhang, Q.; Zhao, M.; Brommesson, C.; Tian, Y.; Gao, H.; Zhang, X.; Uvdal, K. Anal. Chim. Acta 2016, 933, 189-195 10.1016/j.aca.2016.05.031
190. Taki, M.; Akaoka, K.; Mitsui, K.; Yamamoto, Y. Org. Biomol. Chem. 2014, 12, 4999-5005 10.1039/c4ob00527a
191. Au-Yeung, H. Y.; New, E. J.; Chang, C. J. Chem. Commun. 2012, 48, 5268-5270 10.1039/c2cc31681a
192. Heffern, M. C.; Park, H. M.; Au-Yeung, H.-Y.; Van de Bittner, G. C.; Ackerman, C. M.; Stahl, A.; Chang, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 10.1073/pnas.1613628113
193. Spatz, H. Z. Gesamte Neurol. Psychiatr. 1922, 77, 261-390 10.1007/BF02865844
194. Hallgren, B.; Sourander, P. J. Neurochem. 1958, 3, 41-51 10.1111/j.1471-4159.1958.tb12607.x
195. James, S. A.; Roberts, B. R.; Hare, D. J.; de Jonge, M. D.; Birchall, I. E.; Jenkins, N. L.; Cherny, R. A.; Bush, A. I.; McColl, G. Chem. Sci. 2015, 6, 2952-2962 10.1039/C5SC00233H
196. Berry, A. J.; O'Neill, H. S. C.; Jayasuriya, K. D.; Campbell, S. J.; Foran, G. J. Am. Mineral. 2003, 88, 967-977 10.2138/am-2003-0704
197. Miyayama, T.; Suzuki, K. T.; Ogra, Y. Toxicol. Appl. Pharmacol. 2009, 237, 205-213 10.1016/j.taap.2009.03.024
198. Ralle, M.; Huster, D.; Vogt, S.; Schirrmeister, W.; Burkhead, J. L.; Capps, T. R.; Gray, L.; Lai, B.; Maryon, E.; Lutsenko, S. J. Biol. Chem. 2010, 285, 30875-30883 10.1074/jbc.M110.114447
199. Malasarn, D.; Kropat, J.; Hsieh, S. I.; Finazzi, G.; Casero, D.; Loo, J. A.; Pellegrini, M.; Wollman, F. A.; Merchant, S. S. J. Biol. Chem. 2013, 288, 10672-10683 10.1074/jbc.M113.455105
200. Nose, Y.; Kim, B.-E.; Thiele, D. J. Cell Metab. 2006, 4, 235-244 10.1016/j.cmet.2006.08.009
201. Rees, E. M.; Lee, J.; Thiele, D. J. J. Biol. Chem. 2004, 279, 54221-54229 10.1074/jbc.M411669200
202. Kardos, J.; Kovács, I.; Hajós, F.; Kálmán, M.; Simonyi, M. Neurosci. Lett. 1989, 103, 139-144 10.1016/0304-3940(89)90565-X
203. Hopt, A.; Korte, S.; Fink, H.; Panne, U.; Niessner, R.; Jahn, R.; Kretzschmar, H.; Herms, J. J. Neurosci. Methods 2003, 128, 159-172 10.1016/S0165-0270(03)00173-0
204. Hartter, D. E.; Barnea, A. Synapse 1988, 2, 412-415 10.1002/syn.890020408
205. Schlief, M. L.; Craig, A. M.; Gitlin, J. D. J. Neurosci. 2005, 25, 239-246 10.1523/JNEUROSCI.3699-04.2005
206. Schlief, M. L.; West, T.; Craig, A. M.; Holtzman, D. M.; Gitlin, J. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 14919-14924 10.1073/pnas.0605390103
207. Acevedo, K. M.; Hung, Y. H.; Dalziel, A. H.; Li, Q. X.; Laughton, K.; Wikhe, K.; Rembach, A.; Roberts, B.; Masters, C. L.; Bush, A. I.; Camakaris, J. J. Biol. Chem. 2011, 286, 8252-8262 10.1074/jbc.M110.128512
208. Gaier, E. D.; Rodriguiz, R. M.; Zhou, J.; Ralle, M.; Wetsel, W. C.; Eipper, B. A.; Mains, R. E. J. Neurophysiol. 2014, 111, 1927-1939 10.1152/jn.00631.2013
209. D'Ambrosi, N.; Rossi, L. Neurochem. Int. 2015, 90, 36-45 10.1016/j.neuint.2015.07.006
210. Turski, M. L.; Brady, D. C.; Kim, H. J.; Kim, B. E.; Nose, Y.; Counter, C. M.; Winge, D. R.; Thiele, D. J. Mol. Cell. Biol. 2012, 32, 1284-1295 10.1128/MCB.05722-11
211. Brady, D. C.; Crowe, M. S.; Turski, M. L.; Hobbs, G. A.; Yao, X.; Chaikuad, A.; Knapp, S.; Xiao, K.; Campbell, S. L.; Thiele, D. J.; Counter, C. M. Nature 2014, 509, 492-496 10.1038/nature13180
212. Ishida, S.; Andreux, P.; Poitry-Yamate, C.; Auwerx, J.; Hanahan, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 19507-19512 10.1073/pnas.1318431110
213. Kim, B.-E.; Turski, M. L.; Nose, Y.; Casad, M.; Rockman, H. A.; Thiele, D. J. Cell Metab. 2010, 11, 353-363 10.1016/j.cmet.2010.04.003
214. Zheng, L.; Han, P.; Liu, J.; Li, R.; Yin, W.; Wang, T.; Zhang, W.; James Kang, Y. Pharmacol. Ther. 2015, 148, 66-84 10.1016/j.pharmthera.2014.11.014
215. Zhou, Z.; Johnson, W. T.; Kang, Y. J. J. Nutr. Biochem. 2009, 20, 621-628 10.1016/j.jnutbio.2008.06.007