Review Protein Design: Past, Present, and Future

Biopolymers

Volumn 104, Issue 4, 2015, Pages 334-350

  Regan, Lynne ^a   Caballero, Diego ^a,b   Hinrichsen, Michael R ^a   Virrueta, Alejandro ^a,b   Williams, Danielle M ^a   O’hern, Corey S ^a,b  

^a YALE UNIVERSITY   (United States)

^b Yale University   (United States)

Author keywords

computation; nanotechnology; protein design; review

Indexed keywords

DESIGN APPROACHES; FUNDAMENTAL FEATURES; PROTEIN DESIGN; PROTEIN STABILITY; PROTEINS STRUCTURES; RECENT PROGRESS;

PROTEINS;

ASPIRATION; NANOTECHNOLOGY; REVIEW; ANIMAL; HUMAN; PROCEDURES; PROTEIN ENGINEERING; TRENDS;

ANIMALS; HUMANS; PROTEIN ENGINEERING;

EID: 85010841410     PISSN: 00063525     EISSN: 10970282     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/BIP.22639     Document Type: Review

References (109)

1. Murphy, G. S.; Sathyamoorthy, B.; Der, B. S.; Machius, M. C.; Pulavarti, S. V.; Szyperski, T.; Kuhlman, B. Protein Sci 2014, 4, 434–445.
2. Ho, S. P.; DeGrado, W. F. J Am Chem Soc 1987, 109, 6751– 6758.
3. Regan, L.; DeGrado, W. F. Science 1988, 241, 976–978.
4. Hecht, M. H.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C.; Ogden, R. C. Science 1990, 249, 884–891.
5. Padmanabhan, S.; Marqusee, S.; Ridgeway, T.; Laue, T. M.; Baldwin, R. L. Nature 1990, 344, 268–270.
6. Kim, C. A.; Berg, J. M. Nature 1993, 362, 267–270.
7. Smith, C. K.; Withka, J. M.; Regan, L. Biochemistry 1994, 33, 5510–5517.
8. Minor, D. L., Jr.; Kim, P. S. Nature 1994, 367, 660–663.
9. Smith, C. K.; Regan, L. Science 1995, 270, 980–982.
10. Munson, M.; Balasubramanian, S.; Fleming, K. G.; Nagi, A. D.; O’Brien, R.; Sturtevant, J. M.; Regan, L. Protein Sci 1996, 5, 1584–1593.
11. Ponder, J. W.; Richards, F. M. J Mol Biol 1987, 193, 775–791.
12. Lim, W. A.; Sauer, R. T. Nature 1989, 339, 31–36.
13. Yue, K.; Dill, K. A. Proc Natl Acad Sci USA 1992, 89, 4163– 4167.
14. Desjarlais, J. R.; Handel, T. M. Protein Sci 1995, 4, 2006–2018.
15. Dahiyat, B. I.; Mayo, S. L. Protein Sci 1996, 5, 895–903.
16. Kuhlman, B.; Dantas, G.; Ireton, G. C.; Varani, G.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Science 2003, 302, 1364–1368.
17. Butterfoss, G. L.; Kuhlman, B. Annu Rev Biophys Biomol Struct 2006, 35, 49–65.
18. Regan, L.; Clarke, N. D. Biochemistry 1990, 29, 10878–10883.
19. Regan, L. Annu Rev Biophys Biomol Struct 1993, 22, 257–287.
20. Jiang, L.; Althoff, E. A.; Clemente, F. R.; Doyle, L.; Rothlisberger, D.; Zanghellini, A.; Gallaher, J. L.; Betker, J. L.; Tanaka, F.; Barbas, C. F., III; Hilvert, D.; Houk, K. N.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Science 2008, 319, 1387–1391.
21. Rothlisberger, D.; Khersonsky, O.; Wollacott, A. M.; Jiang, L.; DeChancie, J.; Betker, J.; Gallaher, J. L.; Althoff, E. A.; Zanghellini, A.; Dym, O.; Albeck, S.; Houk, K. N.; Tawfik, D. S.; Baker, D. Nature 2008, 453, 190–195.
22. Siegel, J. B.; Zanghellini, A.; Lovick, H. M.; Kiss, G.; Lambert, A. R.; St Clair, J. L.; Gallaher, J. L.; Hilvert, D.; Gelb, M. H.; Stoddard, B. L.; Houk, K. N.; Michael, F. E.; Baker, D. Science 2010, 329, 309–313.
23. Privett, H. K.; Kiss, G.; Lee, T. M.; Blomberg, R.; Chica, R. A.; Thomas, L. M.; Hilvert, D.; Houk, K. N.; Mayo, S. L. Proc Natl Acad Sci USA 2012, 109, 3790–3795.
24. Fleishman, S. J.; Whitehead, T. A.; Ekiert, D. C.; Dreyfus, C.; Corn, J. E.; Strauch, E. M.; Wilson, I. A.; Baker, D. Science 2011, 332, 816–821.
25. Korendovych, I. V.; Kulp, D. W.; Wu, Y.; Cheng, H.; Roder, H.; DeGrado, W. F. Proc Natl Acad Sci USA 2011, 108, 6823–6827.
26. Yin, H.; Slusky, J. S.; Berger, B. W.; Walters, R. S.; Vilaire, G.; Litvinov, R. I.; Lear, J. D.; Caputo, G. A.; Bennett, J. S.; DeGrado, W. F. Science 2007, 315, 1817–1822.
27. Shandler, S. J.; Korendovych, I. V.; Moore, D. T.; Smith-Dupont, K. B.; Streu, C. N.; Litvinov, R. I.; Billings, P. C.; Gai, F.; Bennett, J. S.; DeGrado, W. F. J Am Chem Soc 2011, 133, 12378–12381.
28. Walters, R.; DeGrado, W. Proc Natl Acad Sci USA 2006, 103, 13658–13663.
29. Grigoryan, G.; Kim, Y. H.; Acharya, R.; Axelrod, K.; Jain, R. M.; Willis, L.; Drndic, M.; Kikkawa, J. M.; DeGrado, W. F. Science 2011, 332, 1071–1076.
30. Lanci, C. J.; MacDermaid, C. M.; Kang, S. G.; Acharya, R.; North, B.; Yang, X.; Qiu, X. J.; DeGrado, W. F.; Saven, J. G. Proc Natl Acad Sci USA 2012, 109, 7304–7309.
31. Jorgensen, W. L.; Tirado-Rives, J. J Am Chem Soc 1988, 110, 1657–1666.
32. MacKerell, A. D.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J Phys Chem B 1998, 102, 3586–3616.
33. Case, D. A.; Babin, V.; Berryman, J. T.; Betz, R. M.; Cai, Q.; Cerutti, D. S.; III, T. E. C.; Darden, T. A.; Duke, R. E.; Gohlke, H.; Goetz, A. W.; Gusarov, S.; Homeyer, N.; Janowski, P.; Kaus, J.; Kolossvary, I.; Kovalenko, A.; Lee, T. S.; LeGrand, S.; Luchko, T.; Luo, R.; Madej, B.; Merz, K. M.; Paesani, F.; Roe, D. R.; Roitberg, A.; Sagui, C.; Salomon-Ferrer, R.; Seabra, G.; Simmerling, C. L.; Smith, W.; Swails, J.; Walker, R. C.; Wang, J.; Wolf, R. M.; Wu, X.; Kollman, P. A.; University of California, San Francisco, 2014.
34. MacKerell, A. D., Jr.; Feig, M.; Brooks, C. L., III. J Am Chem Soc 2004, 126, 698–699.
35. Kryshtafovych, A.; Moult, J.; Bales, P.; Bazan, J. F.; Biasini, M.; Burgin, A.; Chen, C.; Cochran, F. V.; Craig, T. K.; Das, R.; Fass, D.; Garcia-Doval, C.; Herzberg, O.; Lorimer, D.; Luecke, H.; Ma, X.; Nelson, D. C.; van Raaij, M. J.; Rohwer, F.; Segall, A.; Seguritan, V.; Zeth, K.; Schwede, T. Proteins 2014, 82, 26–42.
36. Vymetal, J.; Vondrasek, J. J Chem Theory Comput 2012, 9, 441– 451.
37. Beauchamp, K. A.; Lin, Y. S.; Das, R.; Pande, V. S. J Chem Theory Comput 2012, 8, 1409–1414.
38. Hu, H.; Elstner, M.; Hermans, J. Proteins 2003, 50, 451–463.
39. Zhu, X.; Lopes, P. E. M.; Shim, J.; MacKerell, A. D. J Chem Inform Modeling 2012, 52, 1559–1572.
40. Ramakrishnan, C.; Ramachandran, G. N. Biophys J 1965, 5, 909–933.
41. Zhou, A. Q.; O’Hern, C. S.; Regan, L. Biophys J 2012, 102, 2345–2352.
42. Zhou, A. Q.; Caballero, D.; O’Hern, C. S.; Regan, L. Biophys J 2013, 105, 2403–2411.
43. Zhou, A. Q.; O’Hern, C. S.; Regan, L. Proteins 2014, 82, 2574– 2584.
44. Caballero, D.; Maatta, J.; Zhou, A. Q.; Sammalkorpi, M.; O’Hern, C. S.; Regan, L. Protein Sci 2014, 23, 970–980.
45. Grove, T. Z.; Cortajarena, A. L.; Regan, L. Curr Opin Struct Biol 2008, 18, 507–515.
46. Olsen, B. D.; Kornfield, J. A.; Tirrell, D. A. Macromolecules 2010, 43, 9094–9099.
47. Glassman, M. J.; Chan, J.; Olsen, B. D. Adv Funct Mater 2013, 23, 11.
48. Banwell, E. F.; Abelardo, E. S.; Adams, D. J.; Birchall, M. A.; Corrigan, A.; Donald, A. M.; Kirkland, M.; Serpell, L. C.; Butler, M. F.; Woolfson, D. N. Nat Mater 2009, 8, 596–600.
49. Zakeri, B.; Fierer, J. O.; Celik, E.; Chittock, E. C.; Schwarz-Linek, U.; Moy, V. T.; Howarth, M. Proc Natl Acad Sci USA 2012, 109, E690–E697.
50. Zhang, W. B.; Sun, F.; Tirrell, D. A.; Arnold, F. H. J Am Chem Soc 2013, 135, 13988–13997.
51. Sun, F.; Zhang, W. B.; Mahdavi, A.; Arnold, F. H.; Tirrell, D. A. Proc Natl Acad Sci USA 2014, 111, 11269–11274.
52. Grove, T. Z.; Osuji, C. O.; Forster, J. D.; Dufresne, E. R.; Regan, L. J Am Chem Soc 2010, 132, 14024–14026.
53. Grove, T. Z.; Forster, J.; Pimienta, G.; Dufresne, E.; Regan, L. Biopolymers 2012, 97, 508–517.
54. Warburg, O. Science 1956, 123, 309–314.
55. Sacca, B.; Niemeyer, C. M. Angew Chem Int Ed Engl 2012, 51, 58–66.
56. Gradisar, H.; Bozic, S.; Doles, T.; Vengust, D.; Hafner-Bratkovic, I.; Mertelj, A.; Webb, B.; Sali, A.; Klavzar, S.; Jerala, R. Nat Chem Biol 2013, 9, 362–366.
57. Fletcher, J. M.; Harniman, R. L.; Barnes, F. R.; Boyle, A. L.; Collins, A.; Mantell, J.; Sharp, T. H.; Antognozzi, M.; Booth, P. J.; Linden, N.; Miles, M. J.; Sessions, R. B.; Verkade, P.; Woolfson, D. N. Science 2013, 340, 595–599.
58. Lai, Y. T.; Reading, E.; Hura, G. L.; Tsai, K. L.; Laganowsky, A.; Asturias, F. J.; Tainer, J. A.; Robinson, C. V.; Yeates, T. O. Nat Chem 2014, 6, 1065–1071.
59. Prasher, D. C.; Eckenrode, V. K.; Ward, W. W.; Prendergast, F. G.; Cormier, M. J. Gene 1992, 111, 229–233.
60. Shaner, N. C.; Campbell, R. E.; Steinbach, P. A.; Giepmans, B. N.; Palmer, A. E.; Tsien, R. Y. Nat Biotechnol 2004, 22, 1567– 1572.
61. Hoi, H.; Howe, E. S.; Ding, Y.; Zhang, W.; Baird, M. A.; Sell, B. R.; Allen, J. R.; Davidson, M. W.; Campbell, R. E. Chem Biol 2013, 20, 1296–1304.
62. Ilagan, R. P.; Rhoades, E.; Gruber, D. F.; Kao, H. T.; Pieribone, V. A.; Regan, L. FEBS J 2010, 277, 1967–1978.
63. Heim, R.; Prasher, D. C.; Tsien, R. Y. Proc Natl Acad Sci 1994, 91, 12501–12504.
64. Heim, R.; Cubitt, A. B.; Tsien, R. Y. Nature 1995, 373, 663–664.
65. Pedelacq, J.-D.; Cabantous, S.; Tran, T.; Terwilliger, T. C.; Waldo, G. S. Nat Biotechnol 2005, 24, 79–88.
66. Ghosh, I.; Hamilton, A. D.; Regan, L. J Am Chem Soc 2000, 122, 5658–5659.
67. Hu, C.-D.; Chinenov, Y.; Kerppola, T. K. Mol Cell 2002, 9, 789– 798.
68. Magliery, T. J.; Wilson, C. G.; Pan, W.; Mishler, D.; Ghosh, I.; Hamilton, A. D.; Regan, L. J Am Chem Soc 2005, 127, 146–157.
69. Park, S.-H.; Zarrinpar, A.; Lim, W. A. Science 2003, 299, 1061– 1064.
70. Howard, P. L.; Chia, M. C.; Del Rizzo, S.; Liu, F.-F.; Pawson, T. Proc Natl Acad Sci 2003, 100, 11267–11272.
71. Amstutz, P.; Binz, H. K.; Parizek, P.; Stumpp, M. T.; Kohl, A.; Grutter, M. G.; Forrer, P.; Pluckthun, A. J Biol Chem 2005, 280, 24715–24722.
72. Cortajarena, A. L.; Liu, T. Y.; Hochstrasser, M.; Regan, L. ACS Chem Biol 2010, 5, 545–552.
73. Shah, K.; Liu, Y.; Deirmengian, C.; Shokat, K. M. Proc Natl Acad Sci 1997, 94, 3565–3570.
74. Aranda, A.; Pascual, A. Physiol Rev 2001, 81, 1269–1304.
75. Godowski, P. J.; Picard, D.; Yamamoto, K. R. Science 1988, 241, 812–816.
76. Picard, D. Methods Enzymol 1999, 327, 385–401.
77. Spencer, D. M.; Graef, I.; Austin, D. J.; Schreiber, S. L.; Crabtree, G. R. Proc Natl Acad Sci USA 1995, 92, 9805–9809.
78. Robinson, M. S.; Sahlender, D. A.; Foster, S. D. Dev Cell 2010, 18, 324–331.
79. Renicke, C.; Schuster, D.; Usherenko, S.; Essen, L.-O.; Taxis, C. Chem Biol 2013, 20, 619–626.
80. Strickland, D.; Lin, Y.; Wagner, E.; Hope, C. M.; Zayner, J.; Antoniou, C.; Sosnick, T. R.; Weiss, E. L.; Glotzer, M. Nat Methods 2012, 9, 379–384.
81. Dreier, B.; Pluckthun, A. Methods Mol Biol 2012, 805, 261–286.
82. Butterfoss, G. L.; Richardson, J. S.; Hermans, J. Acta Crystallogr D Biol Crystallogr 2005, 61, 88–98.
83. Hagarman, A.; Measey, T. J.; Mathieu, D.; Schwalbe, H.; Schweitzer-Stenner, R. J Am Chem Soc 2010, 132, 540–551.
84. Hansen, D. F.; Neudecker, P.; Kay, L. E. J Am Chem Soc 2010, 132, 7589–7591.
85. Hansen, D. F.; Neudecker, P.; Vallurupalli, P.; Mulder, F. A.; Kay, L. E. J Am Chem Soc 2010, 132, 42–43.
86. Fleishman, S. J.; Whitehead, T. A.; Strauch, E. M.; Corn, J. E.; Qin, S.; Zhou, H. X.; Mitchell, J. C.; Demerdash, O. N.; Takeda-Shitaka, M.; Terashi, G.; Moal, I. H.; Li, X.; Bates, P. A.; Zacharias, M.; Park, H.; Ko, J. S.; Lee, H.; Seok, C.; Bourquard, T.; Bernauer, J.; Poupon, A.; Aze, J.; Soner, S.; Ovali, S. K.; Ozbek, P.; Tal, N. B.; Haliloglu, T.; Hwang, H.; Vreven, T.; Pierce, B. G.; Weng, Z.; Perez-Cano, L.; Pons, C.; Fernandez-Recio, J.; Jiang, F.; Yang, F.; Gong, X.; Cao, L.; Xu, X.; Liu, B.; Wang, P.; Li, C.; Wang, C.; Robert, C. H.; Guharoy, M.; Liu, S.; Huang, Y.; Li, L.; Guo, D.; Chen, Y.; Xiao, Y.; London, N.; Itzhaki, Z.; Schueler-Furman, O.; Inbar, Y.; Potapov, V.; Cohen, M.; Schreiber, G.; Tsuchiya, Y.; Kanamori, E.; Standley, D. M.; Nakamura, H.; Kinoshita, K.; Driggers, C. M.; Hall, R. G.; Morgan, J. L.; Hsu, V. L.; Zhan, J.; Yang, Y.; Zhou, Y.; Kastritis, P. L.; Bonvin, A. M.; Zhang, W.; Camacho, C. J.; Kilambi, K. P.; Sircar, A.; Gray, J. J.; Ohue, M.; Uchikoga, N.; Matsuzaki, Y.; Ishida, T.; Akiyama, Y.; Khashan, R.; Bush, S.; Fouches, D.; Tropsha, A.; Esquivel-Rodriguez, J.; Kihara, D.; Stranges, P. B.; Jacak, R.; Kuhlman, B.; Huang, S. Y.; Zou, X.; Wodak, S. J.; Janin, J.; Baker, D. J Mol Biol 2011, 414, 289–302.
87. Stranges, P. B.; Kuhlman, B. Protein Sci 2013, 22, 74–82.
88. Davis, I. W.; Arendall, W. B., 3rd; Richardson, D. C.; Richardson, J. S. Structure 2006, 14, 265–274.
89. Grove, T. Z.; Hands, M.; Regan, L. Protein Eng Des Sel 2010, 23, 449–455.
90. Su, A.; Mayo, S. L. Protein Sci 1997, 6, 1701–1707.
91. Farinas, E.; Regan, L. Protein Sci 1998, 7, 1939–1946.
92. Ross, S. A.; Sarisky, C. A.; Su, A.; Mayo, S. L. Protein Sci 2001, 10, 450–454.
93. Friedland, G. D.; Linares, A. J.; Smith, C. A.; Kortemme, T. J Mol Biol 2008, 380, 757–774.
94. Georgiev, I.; Keedy, D.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C.; Donald, B. R. Bioinformatics 2008, 24, i196–i204.
95. O’Shea, E. K.; Lumb, K. J.; Kim, P. S. Curr Biol 1993, 3, 658– 667.
96. Gurnon, D. G.; Whitaker, J. A.; Oakley, M. G. J Am Chem Soc 2003, 125, 7518–7519.
97. Woolfson, D. N. Adv Protein Chem 2005, 70, 79–112.
98. Grigoryan, G.; Reinke, A. W.; Keating, A. E. Nature 2009, 458, 859–864.
99. Thompson, K. E.; Bashor, C. J.; Lim, W. A.; Keating, A. E. ACS Synth Biol 2012, 1, 118–129.
100. Speltz, E. B.; Nathan, A.; Regan, L.; ACS Chem Biol 2015 [Epub ahead of print].
101. Shcherbo, D.; Shemiakina, I. I.; Ryabova, A. V.; Luker, K. E.; Schmidt, B. T.; Souslova, E. A.; Gorodnicheva, T. V.; Strukova, L.; Shidlovskiy, K. M.; Britanova, O. V. Nat Methods 2010, 7, 827–829.
102. Filonov, G. S.; Piatkevich, K. D.; Ting, L.-M.; Zhang, J.; Kim, K.; Verkhusha, V. V. Nat Biotechnol 2011, 29, 757–761.
103. Davidson, M. W.; Campbell, R. E. Nat Methods 2009, 6, 713– 717.
104. Subach, F. V.; Verkhusha, V. V. Chem Rev 2012, 112, 4308– 4327.
105. Ibraheem, A.; Campbell, R. E. Current Opin Chem Biol 2010, 14, 30–36.
106. Nienhaus, K.; Nienhaus, G. U. Chem Soc Rev 2014, 43, 1088– 1106.
107. Goedhart, J.; von Stetten, D.; Noirclerc-Savoye, M.; Lelimousin, M.; Joosen, L.; Hink, M. A.; van Weeren, L.; Gadella, T. W., Jr.; Royant, A. Nat Commun 2012, 3, 751.
108. Sawyer, N.; Gassaway, B. M.; Haimovich, A. D.; Isaacs, F. J.; Rinehart, J.; Regan, L. ACS Chem Biol 2014, 9, 2502–2507.
109. Park, H. S.; Hohn, M. J.; Umehara, T.; Guo, L. T.; Osborne, E. M.; Benner, J.; Noren, C. J.; Rinehart, J.; Soll, D. Science 2011, 333, 1151–1154.