Effects of linker sequence modifications on the structure, stability, and biological activity of a cyclic α-conotoxin

Biopolymers

Volumn 106, Issue 6, 2016, Pages 864-875

  Carstens, Bodil B ^a   Swedberg, Joakim ^a   Berecki, Géza ^b   Adams, David J ^b,c   Craik, David J ^a   Clark, Richard J ^a  

^a UNIVERSITY OF QUEENSLAND   (Australia)

^b RMIT UNIVERSITY   (Australia)

^c UNIVERSITY OF WOLLONGONG   (Australia)

Author keywords

conotoxins; cyclic peptides; drug design; membrane permeability; structure function

Indexed keywords

BIOPOLYMERS; HYDROGEN BONDS; HYDROPHOBICITY; MOLECULES; PEPTIDES; STABILITY; SYNTHESIS (CHEMICAL);

CONOTOXINS; CYCLIC PEPTIDES; DRUG DESIGN; MEMBRANE PERMEABILITY; STRUCTURE FUNCTIONS;

BIOACTIVITY;

ALPHA CONOTOXIN VC1.1; ATENOLOL; BACLOFEN; CONOTOXIN; HYDROGEN; QUINIDINE; UNCLASSIFIED DRUG; CELL PENETRATING PEPTIDE; CYCLOPEPTIDE;

AMINO ACID SEQUENCE; ARTICLE; ARTIFICIAL MEMBRANE; BIOLOGICAL ACTIVITY; CACO 2 CELL LINE; CONTROLLED STUDY; HUMAN; HUMAN CELL; HYDROGEN BOND; HYDROPHOBICITY; MEMBRANE PERMEABILITY; METHYLATION; MOLECULAR DYNAMICS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; OXIDATIVE STRESS; PATCH CLAMP TECHNIQUE; PEPTIDE SYNTHESIS; PROTEIN STABILITY; SPINAL GANGLION; CACO-2 CELL LINE; CHEMISTRY; STRUCTURE ACTIVITY RELATION; SYNTHESIS;

CACO-2 CELLS; CELL-PENETRATING PEPTIDES; CONOTOXINS; HUMANS; PEPTIDES, CYCLIC; STRUCTURE-ACTIVITY RELATIONSHIP;

EID: 84996480139     PISSN: 00063525     EISSN: 10970282     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/bip.22848     Document Type: Article

References (59)

1. Olivera, B. M.; Showers Corneli, P.; Watkins, M.; Fedosov, A. Annu Rev Anim Biosci 2014, 2, 487–513.
2. Akondi, K. B.; Muttenthaler, M.; Dutertre, S.; Kaas, Q.; Craik, D. J.; Lewis, R. J.; Alewood, P. F. Chem Rev 2014, 114, 5815–5847.
3. Kaas, Q.; Westermann, J. C.; Craik, D. J. Toxicon 2010, 55, 1491–1509.
4. Kaas, Q.; Yu, R.; Jin, A. H.; Dutertre, S.; Craik, D. J. Nucleic Acids Res 2012, 40, D325–D330.
5. Lewis, R. J.; Dutertre, S.; Vetter, I.; Christie, M. J Pharmacol Rev 2012, 64, 259–298.
6. Carstens, B. B.; Clark, R. J.; Daly, N. L.; Harvey, P. J.; Kaas, Q.; Craik, D. J Curr Pharm Des 2011, 17, 4242–4253.
7. Lovelace, E. S.; Gunasekera, S.; Alvarmo, C.; Clark, R. J.; Nevin, S. T.; Grishin, A. A.; Adams, D. J.; Craik, D. J.; Daly, N. L. Antioxid Redox Signal 2011, 14, 87–95.
8. Lovelace, E. S.; Armishaw, C. J.; Colgrave, M. L.; Wahlstrom, M. E.; Alewood, P. F.; Daly, N. L.; Craik, D. J. J Med Chem 2006, 49, 6561–6568.
9. Jia, X.; Kwon, S.; Wang, C. I.; Huang, Y. H.; Chan, L. Y.; Tan, C. C.; Rosengren, K. J.; Mulvenna, J. P.; Schroeder, C. I.; Craik, D. J. J Biol Chem 2014, 289, 6627–6638.
10. Halai, R.; Callaghan, B.; Daly, N. L.; Clark, R. J.; Adams, D. J.; Craik, D. J. J Med Chem 2011, 54, 6984–6992.
11. Dekan, Z.; Wang, C. I.; Andrews, R. K.; Lewis, R. J.; Alewood, P. F. Org Biomol Chem 2012, 10, 5791–5794.
12. Clark, R. J.; Jensen, J.; Nevin, S. T.; Callaghan, B. P.; Adams, D. J.; Craik, D. J. Angew Chem Int Ed Engl 2010, 49, 6545–6548.
13. Clark, R. J.; Fischer, H.; Dempster, L.; Daly, N. L.; Rosengren, K. J.; Nevin, S. T.; Meunier, F. A.; Adams, D. J.; Craik, D. J. Proc Natl Acad Sci USA 2005, 102, 13767–13772.
14. Armishaw, C. J.; Jensen, A. A.; Balle, L. D.; Scott, K. C.; Sorensen, L.; Stromgaard, K. Antioxid Redox Signal 2011, 14, 65–76.
15. Armishaw, C. J.; Dutton, J. L.; Craik, D. J.; Alewood, P. F. Biopolymers 2010, 94, 307–313.
16. Akcan, M.; Clark, R. J.; Daly, N. L.; Conibear, A. C.; de Faoite, A.; Heghinian, M. D.; Sahil, T.; Adams, D. J.; Mari, F.; Craik, D. J. Biopolymers 2015, 104, 682–692.
17. Zhang, M. M.; Han, T. S.; Olivera, B. M.; Bulaj, G.; Yoshikami, D. Biochemistry 2010, 49, 4804–4812.
18. Walewska, A.; Zhang, M. M.; Skalicky, J. J.; Yoshikami, D.; Olivera, B. M.; Bulaj, G. Angew Chem Int Ed Engl 2009, 48, 2221–2224.
19. Muttenthaler, M.; Nevin, S. T.; Grishin, A. A.; Ngo, S. T.; Choy, P. T.; Daly, N. L.; Hu, S. H.; Armishaw, C. J.; Wang, C. I.; Lewis, R. J.; Martin, J. L.; Noakes, P. G.; Craik, D. J.; Adams, D. J.; Alewood, P. F. J Am Chem Soc 2010, 132, 3514–3522.
20. Green, B. R.; Zhang, M. M.; Chhabra, S.; Robinson, S. D.; Wilson, M. J.; Redding, A.; Olivera, B. M.; Yoshikami, D.; Bulaj, G.; Norton, R. S. Febs J 2014, 281, 2885–2898.
21. Gowd, K. H.; Blais, K. D.; Elmslie, K. S.; Steiner, A. M.; Olivera, B. M.; Bulaj, G. Biopolymers 2012, 98, 212–223.
22. de Araujo, A. D.; Callaghan, B.; Nevin, S. T.; Daly, N. L.; Craik, D. J.; Moretta, M.; Hopping, G.; Christie, M. J.; Adams, D. J.; Alewood, P. F. Angew Chem Int Ed Engl 2011, 50, 6527–6529.
23. Armishaw, C. J.; Daly, N. L.; Nevin, S. T.; Adams, D. J.; Craik, D. J.; Alewood, P. F. J Biol Chem 2006, 281, 14136–14143.
24. Blanchfield, J. T.; Gallagher, O. P.; Cros, C.; Lewis, R. J.; Alewood, P. F.; Toth, I. Biochem Biophys Res Commun 2007, 361, 97–102.
25. Blanchfield, J. T.; Dutton, J. L.; Hogg, R. C.; Gallagher, O. P.; Craik, D. J.; Jones, A.; Adams, D. J.; Lewis, R. J.; Alewood, P. F.; Toth, I. J Med Chem 2003, 46, 1266–1272.
26. Blanchfield, J.; Dutton, J.; Hogg, R.; Craik, D.; Adams, D.; Lewis, R.; Alewood, P.; Toth, I. Lett Pept Sci 2001, 8, 235–239.
27. Green, B. R.; Catlin, P.; Zhang, M. M.; Fiedler, B.; Bayudan, W.; Morrison, A.; Norton, R. S.; Smith, B. J.; Yoshikami, D.; Olivera, B. M.; Bulaj, G. Chem Biol 2007, 14, 399–407.
28. Berecki, G.; McArthur, J. R.; Cuny, H.; Clark, R. J.; Adams, D. J. J Gen Physiol 2014, 143, 465–479.
29. Callaghan, B.; Haythornthwaite, A.; Berecki, G.; Clark, R. J.; Craik, D. J.; Adams, D. J. J Neurosci 2008, 28, 10943–10951.
30. Miles, L. A.; Dy, C. Y.; Nielsen, J.; Barnham, K. J.; Hinds, M. G.; Olivera, B. M.; Bulaj, G.; Norton, R. S. J Biol Chem 2002, 277, 43033–43040.
31. Krieger, E.; Koraimann, G.; Vriend, G. Proteins 2002, 47, 393–402.
32. Zoete, V.; Cuendet, M. A.; Grosdidier, A.; Michielin, O. J Comput Chem 2011, 32, 2359–2368.
33. Vanommeslaeghe, K.; Hatcher, E.; Acharya, C.; Kundu, S.; Zhong, S.; Shim, J.; Darian, E.; Guvench, O.; Lopes, P.; Vorobyov, I.; Mackerell, A. D. Jr. J Comput Chem 2010, 31, 671–690.
34. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J Mol Graph 1996, 14, 33–38. 27-38.
35. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kale, L.; Schulten, K. J Comput Chem 2005, 26, 1781–1802.
36. Swedberg, J. E.; de Veer, S. J.; Sit, K. C.; Reboul, C. F.; Buckle, A. M.; Harris, J. M. PLoS One 2011, 6, e19302.
37. Pedretti, A.; Villa, L.; Vistoli, G. J Mol Graph Model 2002, 21, 47–49.
38. Merrifield, R. B. J Am Chem Soc 1963, 85, 2149. &.
39. Schnölzer, M.; Alewood, P.; Jones, A.; Alewood, D.; Kent, S. B. H. Int J Pept Protein Res 1992, 40, 180–193.
40. Pace, C. N.; Vajdos, F.; Fee, L.; Grimsley, G.; Gray, T. Protein Sci 1995, 4, 2411–2423.
41. Vranken, W. F.; Boucher, W.; Stevens, T. J.; Fogh, R. H.; Pajon, A.; Llinas, M.; Ulrich, E. L.; Markley, J. L.; Ionides, J.; Laue, E. D. Proteins 2005, 59, 687–696.
42. Wüthrich, K. NMR of Proteins and Nucleic Acids; Wiley-Interscience: New York, 1986.
43. Wishart, D. S.; Bigam, C. G.; Holm, A.; Hodges, R. S.; Sykes, B. D. J Biomol NMR 1995, 5, 67–81.
44. Wang, C. K.; Northfield, S. E.; Swedberg, J. E.; Colless, B.; Chaousis, S.; Price, D. A.; Liras, S.; Craik, D. J. Eur J Med Chem 2015, 97, 202–213.
45. Dutton, J. L.; Bansal, P. S.; Hogg, R. C.; Adams, D. J.; Alewood, P. F.; Craik, D. J. J Biol Chem 2002, 277, 48849–48857.
46. Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. M. J Mol Biol 1991, 222, 311–333.
47. Clark, R. J.; Fischer, H.; Nevin, S. T.; Adams, D. J.; Craik, D. J. J Biol Chem 2006, 281, 23254–23263.
48. Sun, H.; Chow, E. C.; Liu, S.; Du, Y.; Pang, K. S. Expert Opin Drug Metab Toxicol 2008, 4, 395–411.
49. Lennernas, H. J Pharm Pharmacol 1997, 49, 627–638.
50. Artursson, P. J Pharm Sci 1990, 79, 476–482.
51. Yee, S. Pharm Res 1997, 14, 763–766.
52. Kerns, E. H.; Di, L.; Petusky, S.; Farris, M.; Ley, R.; Jupp, P. J Pharm Sci 2004, 93, 1440–1453.
53. Adson, A.; Burton, P. S.; Raub, T. J.; Barsuhn, C. L.; Audus, K. L.; Ho, N. F. J Pharm Sci 1995, 84, 1197–1204.
54. Avdeef, A.; Artursson, P.; Neuhoff, S.; Lazorova, L.; Grasjo, J.; Tavelin, S. Eur J Pharm Sci 2005, 24, 333–349.
55. Hayeshi, R.; Hilgendorf, C.; Artursson, P.; Augustijns, P.; Brodin, B.; Dehertogh, P.; Fisher, K.; Fossati, L.; Hovenkamp, E.; Korjamo, T.; Masungi, C.; Maubon, N.; Mols, R.; Mullertz, A.; Monkkonen, J.; O'Driscoll, C.; Oppers-Tiemissen, H. M.; Ragnarsson, E. G.; Rooseboom, M.; Ungell, A. L. Eur J Pharm Sci 2008, 35, 383–396.
56. Shirasaka, Y.; Sakane, T.; Yamashita, S. J Pharm Sci 2008, 97, 553–565.
57. Elsby, R.; Surry, D. D.; Smith, V. N.; Gray, A. J. Xenobiotica 2008, 38, 1140–1164.
58. Augustijns, P. F.; Bradshaw, T. P.; Gan, L. S.; Hendren, R. W.; Thakker, D. R. Biochem Biophys Res Commun 1993, 197, 360–365.
59. White, T. R.; Renzelman, C. M.; Rand, A. C.; Rezai, T.; McEwen, C. M.; Gelev, V. M.; Turner, R. A.; Linington, R. G.; Leung, S. S.; Kalgutkar, A. S.; Bauman, J. N.; Zhang, Y.; Liras, S.; Price, D. A.; Mathiowetz, A. M.; Jacobson, M. P.; Lokey, R. S. Nat Chem Biol 2011, 7, 810–817.