Atomistic picture of conformational exchange in a t4 lysozyme cavity mutant: An experiment-guided molecular dynamics study

Chemical Science

Volumn 7, Issue 6, 2016, Pages 3602-3613

  Vallurupalli, Pramodh ^a   Chakrabarti, Nilmadhab ^b   Pomès, Régis ^b,c   Kay, Lewis E ^b,c,d  

^a TATA INSTITUTE OF FUNDAMENTAL RESEARCH   (India)

^b HOSPITAL FOR SICK CHILDREN   (Canada)

^c UNIVERSITY OF TORONTO   (Canada)

^d UNIVERSITY OF TORONTO   (Canada)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ENZYMES; FREE ENERGY; MOLECULAR DYNAMICS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEINS;

AROMATIC RESIDUES; CONFORMATIONAL EXCHANGE; CONFORMATIONAL TRANSITIONS; ENERGY LANDSCAPE; EXCHANGE PROCESS; LARGE-SCALE PERTURBATIONS; MARKOV STATE MODELS; PROTEIN FUNCTIONS;

SPIN DYNAMICS;

EID: 84971432663     PISSN: 20416520     EISSN: 20416539     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c5sc03886c     Document Type: Article

References (99)

1. R. H. Austin K. W. Beeson L. Eisenstein H. Frauenfelder I. C. Gunsalus Biochemistry 1975 14 5355 5373
2. H. Frauenfelder S. G. Sligar P. G. Wolynes Science 1991 254 1598 1603
3. R. Elber M. Karplus Science 1987 235 318 321
4. D. D. Boehr R. Nussinov P. E. Wright Nat. Chem. Biol. 2009 5 789 796
5. M. Karplus J. Kuriyan Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005 102 6679 6685
6. P. B. Moore Annu. Rev. Biophys. 2012 41 1 19
7. J. Howard, Mechanics of motor proteins and the cytoskeleton, Sinauer Associates, 2001
8. E. A. Abbondanzieri W. J. Greenleaf J. W. Shaevitz R. Landick S. M. Block Nature 2005 438 460 465
9. B. J. Grant A. A. Gorfe J. A. McCammon Curr. Opin. Struct. Biol. 2010 20 142 147
10. P. Neudecker P. Robustelli A. Cavalli P. Walsh P. Lundstrom A. Zarrine-Afsar S. Sharpe M. Vendruscolo L. E. Kay Science 2012 336 362 366
11. C. M. Dobson Nature 2003 426 884 890
12. M. Karplus J. Phys. Chem. B 2000 104 11 27
13. D. Chandler, Introduction to Modern Statistical Mechanics, Oxford University Press, Oxford, 1987
14. X. S. Xie J. Chem. Phys. 2002 117 11024 11032
15. A. G. Palmer 3rd C. D. Kroenke J. P. Loria Methods Enzymol. 2001 339 204 238
16. A. Sekhar L. E. Kay Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 12867 12874
17. D. D. Boehr D. McElheny H. J. Dyson P. E. Wright Science 2006 313 1638 1642
18. N. Doucet E. D. Watt J. P. Loria Biochemistry 2009 48 7160 7168
19. J. S. Fraser M. W. Clarkson S. C. Degnan R. Erion D. Kern T. Alber Nature 2009 462 669 673
20. D. M. Korzhnev X. Salvatella M. Vendruscolo A. A. Di Nardo A. R. Davidson C. M. Dobson L. E. Kay Nature 2004 430 586 590
21. D. M. Korzhnev T. L. Religa W. Banachewicz A. R. Fersht L. E. Kay Science 2010 329 1312 1316
22. K. Sugase H. J. Dyson P. E. Wright Nature 2007 447 1021 1025
23. S. R. Tzeng C. G. Kalodimos Nat. Chem. Biol. 2013 9 462 465
24. B. Ergel M. L. Gill L. Brown B. Yu A. G. Palmer 3rd J. F. Hunt J. Biol. Chem. 2014 289 29584 29601
25. D. F. Hansen P. Vallurupalli P. Lundstrom P. Neudecker L. E. Kay J. Am. Chem. Soc. 2008 130 2667 2675
26. P. Vallurupalli D. F. Hansen L. E. Kay J. Am. Chem. Soc. 2008 130 2734 2735
27. P. Vallurupalli D. F. Hansen E. Stollar E. Meirovitch L. E. Kay Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 18473 18477
28. T. I. Igumenova U. Brath M. Akke A. G. Palmer 3rd J. Am. Chem. Soc. 2007 129 13396 13397
29. P. Lundstrom D. F. Hansen P. Vallurupalli L. E. Kay J. Am. Chem. Soc. 2009 131 1915 1926
30. P. Lundstrom P. Vallurupalli D. F. Hansen L. E. Kay Nat. Protoc. 2009 4 1641 1648
31. P. Vallurupalli D. F. Hansen L. E. Kay Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 11766 11771
32. D. F. Hansen P. Vallurupalli L. E. Kay J. Biomol. NMR 2008 41 113 120
33. G. Bouvignies P. Vallurupalli D. F. Hansen B. E. Correia O. Lange A. Bah R. M. Vernon F. W. Dahlquist D. Baker L. E. Kay Nature 2011 477 111 114
34. W. A. Baase L. Liu D. E. Tronrud B. W. Matthews Protein Sci. 2010 19 631 641
35. V. A. Feher E. P. Baldwin F. W. Dahlquist Nat. Struct. Biol. 1996 3 516 521
36. M. M. Dixon H. Nicholson L. Shewchuk W. A. Baase B. W. Matthews J. Mol. Biol. 1992 227 917 933
37. A. E. Eriksson W. A. Baase J. A. Wozniak B. W. Matthews Nature 1992 355 371 373
38. H. Nicholson D. E. Tronrud W. J. Becktel B. W. Matthews Biopolymers 1992 32 1431 1441
39. I. R. Vetter W. A. Baase D. W. Heinz J. P. Xiong S. Snow B. W. Matthews Protein Sci. 1996 5 2399 2415
40. L. J. Liu W. A. Baase B. W. Matthews J. Mol. Biol. 2009 385 595 605
41. F. A. Mulder A. Mittermaier B. Hon F. W. Dahlquist L. E. Kay Nat. Struct. Biol. 2001 8 932 935
42. E. M. Purcell Am. J. Phys. 1977 45 3 11
43. W. F. Vangunsteren H. J. C. Berendsen Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1990 29 992 1023
44. A. Rahman Phys. Rev. 1964 136 A405 A411
45. J. A. McCammon B. R. Gelin M. Karplus Nature 1977 267 585 590
46. C. Loken D. Gruner L. Groer R. Peltier N. Bunn M. Craig T. Henriques J. Dempsey C. H. Yu J. Chen L. J. Dursi J. Chong S. Northrup J. Pinto N. Knecht R. V. Zon J. Phys.: Conf. Ser. 2010 256 1 35
47. K. Lindorff-Larsen S. Piana R. O. Dror D. E. Shaw Science 2011 334 517 520
48. C. D. Snow H. Nguyen V. S. Pande M. Gruebele Nature 2002 420 102 106
49. J. Ostmeyer S. Chakrapani A. C. Pan E. Perozo B. Roux Nature 2013 501 121 124
50. D. A. Kopfer C. Song T. Gruene G. M. Sheldrick U. Zachariae B. L. de Groot Science 2014 346 352 355
51. G. M. Torrie J. P. Valleau J. Comp. Physiol. 1977 22 187 199
52. P. G. Bolhuis D. Chandler C. Dellago P. L. Geissler Annu. Rev. Phys. Chem. 2002 53 291 318
53. A. Laio M. Parrinello Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002 99 12562 12566
54. A. D. MacKerell D. Bashford M. Bellott R. L. Dunbrack J. D. Evanseck M. J. Field S. Fischer J. Gao H. Guo S. Ha D. Joseph-McCarthy L. Kuchnir K. Kuczera F. T. K. Lau C. Mattos S. Michnick T. Ngo D. T. Nguyen B. Prodhom W. E. Reiher B. Roux M. Schlenkrich J. C. Smith R. Stote J. Straub M. Watanabe J. Wiorkiewicz-Kuczera D. Yin M. Karplus J. Phys. Chem. B 1998 102 3586 3616
55. A. D. Mackerell M. Feig C. L. Brooks J. Comput. Chem. 2004 25 1400 1415
56. P. Vallurupalli D. F. Hansen P. Lundstrom L. E. Kay J. Biomol. NMR 2009 45 45 55
57. J. P. Loria M. Rance A. G. Palmer J. Biomol. NMR 1999 15 151 155
58. R. Ishima P. T. Wingfield S. J. Stahl J. D. Kaufman D. A. Torchia J. Am. Chem. Soc. 1998 120 10534 10542
59. D. van der Spoel E. Lindahl B. Hess G. Groenhof A. E. Mark H. J. C. Berendsen J. Comput. Chem. 2005 26 1701 1718
60. K. A. Beauchamp G. R. Bowman T. J. Lane L. Maibaum I. S. Haque V. S. Pande J. Chem. Theory Comput. 2011 7 3412 3419
61. M. Senne B. Trendelkamp-Schroer A. S. J. S. Mey C. Schutte F. Noe J. Chem. Theory Comput. 2012 8 2223 2238
62. E. F. Pettersen T. D. Goddard C. C. Huang G. S. Couch D. M. Greenblatt E. C. Meng T. E. Ferrin J. Comput. Chem. 2004 25 1605 1612
63. W. Humphrey A. Dalke K. Schulten J. Mol. Graphics Modell. 1996 14 33 38
64. M. Tollinger N. R. Skrynnikov F. A. Mulder J. D. Forman-Kay L. E. Kay J. Am. Chem. Soc. 2001 123 11341 11352
65. N. R. Skrynnikov F. A. Mulder B. Hon F. W. Dahlquist L. E. Kay J. Am. Chem. Soc. 2001 123 4556 4566
66. P. Vallurupalli G. Bouvignies L. E. Kay J. Phys. Chem. B 2011 115 14891 14900
67. D. Shukla Y. L. Meng B. Roux V. S. Pande Nat. Commun. 2014 5 1 11
68. F. Noe C. Schutte E. Vanden-Eijnden L. Reich T. R. Weikl Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 19011 19016
69. S. K. Sadiq F. Noe G. de Fabritiis Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 20449 20454
70. Q. Qiao G. R. Bowman X. H. Huang J. Am. Chem. Soc. 2013 135 16092 16101
71. C. R. Schwantes R. T. McGibbon V. S. Pande J. Chem. Phys. 2014 141 090901-1 090901-7
72. J. D. Chodera F. Noe Curr. Opin. Struct. Biol. 2014 25 135 144
73. F. Noe S. Fischer Curr. Opin. Struct. Biol. 2008 18 154 162
74. P. Metzner C. Schutte E. Vanden-Eijnden Multiscale Model. Simul. 2009 7 1192 1219
75. L. Onsager Phys. Rev. 1938 54 554 557
76. R. Du V. S. Pande A. Y. Grosberg T. Tanaka E. S. Shakhnovich J. Chem. Phys. 1998 108 334 350
77. E. Weinan E. Vanden-Eijnden J. Stat. Phys. 2006 123 503 523
78. P. Mark L. Nilsson J. Phys. Chem. B 2001 105 9954 9960
79. M. Bier I. Derenyi M. Kostur R. D. Astumian Phys. Rev. E: Stat. Phys., Plasmas, Fluids, Relat. Interdiscip. Top. 1999 59 6422 6432
80. A. P. Capaldi C. Kleanthous S. E. Radford Nat. Struct. Biol. 2002 9 209 216
81. D. Thirumalai S. A. Woodson Acc. Chem. Res. 1996 29 433 439
82. H. S. Chung W. A. Eaton Nature 2013 502 685 688
83. G. Hummer J. Chem. Phys. 2004 120 516 523
84. H. S. Chung K. McHale J. M. Louis W. A. Eaton Science 2012 335 981 984
85. K. Neupane D. B. Ritchie H. Yu D. A. N. Foster F. Wang M. T. Woodside Phys. Rev. Lett. 2012 109 068102-1 068102-5
86. F. Liu M. Gruebele Chem. Phys. Lett. 2008 461 1 8
87. W. Y. Yang M. Gruebele Nature 2003 423 193 197
88. A. Fung P. Li R. Godoy-Ruiz J. M. Sanchez-Ruiz V. Munoz J. Am. Chem. Soc. 2008 130 7489 7495
89. S. Shoji S. E. Walker K. Fredrick Mol. Cell 2006 24 931 942
90. A. L. Konevega N. Fischer Y. P. Semenkov H. Stark W. Wintermeyer M. V. Rodnina Nat. Struct. Mol. Biol. 2007 14 318 324
91. E. N. Nikolova E. Kim A. A. Wise P. J. O'Brien I. Andricioaei H. M. Al-Hashimi Nature 2011 470 498 502
92. C. Yang E. Kim Y. Pak Nucleic Acids Res. 2015 43 7769 7778
93. H. Eyring J. Chem. Phys. 1935 3 107 115
94. D. S. Hagen J. H. Weiner B. D. Sykes Biochemistry 1978 17 3860 3866
95. I. D. Campbell C. M. Dobson G. R. Moore S. J. Perkins R. J. Williams FEBS Lett. 1976 70 96 100
96. G. Wagner A. DeMarco K. Wuthrich Biophys. Struct. Mech. 1976 2 139 158
97. M. Karplus B. R. Gelin J. A. McCammon Biophys. J. 1980 32 603 618
98. L. E. Kay P. Keifer T. Saarinen J. Am. Chem. Soc. 1992 114 10663 10665
99. A. R. Fersht, Structure and Mechanism in Protein Science, W H Freeman and Company, 1999