Dynamics of an intrinsically disordered protein reveal metastable conformations that potentially seed aggregation

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 43, 2013, Pages 16092-16101

  Qiao, Qin ^a   Bowman, Gregory R ^b   Huang, Xuhui ^a  

^a HONG KONG UNIVERSITY OF SCIENCE AND TECHNOLOGY   (Hong Kong)

^b UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CONFORMATIONAL SELECTION; CONFORMATIONAL STATE; HYDROPHOBIC INTERACTIONS; HYDROPHOBIC SURFACES; INTRINSICALLY DISORDERED PROTEINS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; SECONDARY STRUCTURES; STRUCTURE AND DYNAMICS;

DYNAMICS; HYDROPHOBICITY; MOLECULAR DYNAMICS; MONOMERS; NUCLEATION; PEPTIDES; SURFACE CHEMISTRY;

CONFORMATIONS;

AMYLIN; DOCUSATE CALCIUM; MONOMER; SOLVENT;

ARTICLE; ENERGY COST; GEOMETRY; HYDROPHOBICITY; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN AGGREGATION; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; SIMULATION; TIME;

ALGORITHMS; AMINO ACID SEQUENCE; AMYLOID BETA-PROTEIN PRECURSOR; HUMANS; KINETICS; MARKOV CHAINS; MOLECULAR SEQUENCE DATA; PROTEIN CONFORMATION; PROTEINS; REPRODUCIBILITY OF RESULTS; SOLVENTS; TEMPERATURE; THERMODYNAMICS;

EID: 84887066152     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja403147m     Document Type: Article

References (110)

1. Höppener, J. W. M.; Oosterwijk, C.; Nieuwenhuis, M. G.; Posthuma, G.; Thijssen, J. H. H.; Vroom, T. M.; Ahrén, B.; Lips, C. J. M. Diabetologia 1999, 42, 427
2. Lorenzo, A.; Razzaboni, B.; Weir, G. C.; Yankner, B. A. Nature 1994, 368, 756
3. Kahn, S. E.; Andrikopoulos, S.; Verchere, C. B. Diabetes 1999, 48, 241
4. Luca, S.; Yau, W.-M.; Leapman, R.; Tycko, R. Biochemistry 2007, 46, 13505
5. Bedrood, S.; Li, Y.; Isas, J. M.; Hegde, B. G.; Baxa, U.; Haworth, I. S.; Langen, R. J. Biol. Chem. 2011, 287, 5235
6. Haataja, L.; Gurlo, T.; Huang, C. J.; Butler, P. C. Endocr. Rev. 2008, 29, 303
7. Butterfield, S. M.; Lashuel, H. A. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 5628
8. Meier, J. J.; Kayed, R.; Lin, C.-Y.; Gurlo, T.; Haataja, L.; Jayasinghe, S.; Langen, R.; Glabe, C. G.; Butler, P. C. Am. J. Physiol.: Endocrinol. Metab. 2006, 291, E1317
9. Mirzabekov, T. A.; Lin, M.-c.; Kagan, B. L. J. Biol. Chem. 1996, 271, 1988
10. Janson, J.; Ashley, R. H.; Harrison, D.; McIntyre, S.; Butler, P. C. Diabetes 1999, 48, 491
11. Anguiano, M.; Nowak, R. J.; Lansbury, P. T. Biochemistry 2002, 41, 11338
12. Jayasinghe, S. A.; Langen, R. Biochemistry 2005, 44, 12113
13. Knight, J. D.; Miranker, A. D. J. Mol. Biol. 2004, 341, 1175
14. Knight, J. D.; Hebda, J. A.; Miranker, A. D. Biochemistry 2006, 45, 9496
15. Hebda, J. A.; Miranker, A. D. Annu. Rev. Biophys. 2009, 38, 125
16. Fu, L.; Liu, J.; Yan, E. C. Y. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 8094
17. Harper, J. D.; Lansbury, P. T. Annu. Rev. Biochem. 1997, 66, 385
18. Kirkitadze, M. D.; Condron, M. M.; Teplow, D. B. J. Mol. Biol. 2001, 312, 1103
19. Feige, M. J.; Groscurth, S.; Marcinowski, M.; Yew, Z. T.; Truffault, V.; Paci, E.; Kessler, H.; Buchner, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 13373
20. Abedini, A.; Raleigh, D. P. Phys. Biol. 2009, 6, 015005
21. Serio, T. R.; Cashikar, A. G.; Kowal, A. S.; Sawicki, G. J.; Moslehi, J. J.; Serpell, L.; Arnsdorf, M. F.; Lindquist, S. L. Science 2000, 289, 1317
22. Tsai, C.-J.; Ma, B.; Nussinov, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 9970
23. Miller, Y.; Ma, B.; Nussinov, R. Chem. Rev. 2010, 110, 4820
24. Nguyen, P. H.; Li, M. S.; Stock, G.; Straub, J. E.; Thirumalai, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 111
25. Andrews, J. M.; Roberts, C. J. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7897
26. Xue, W.-F.; Homans, S. W.; Radford, S. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 8926
27. Koshland, D. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1958, 44, 98
28. Auer, S.; Meersman, F.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M. PLoS Comput Biol 2008, 4, e1000222
29. Nguyen, H. D.; Hall, C. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 16180
30. Li, M. S.; Klimov, D. K.; Straub, J. E.; Thirumalai, D. J. Chem. Phys. 2008, 129, 175101
31. Chong, S.-H.; Ham, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 7636
32. Chong, S.-H.; Ham, S. Phys. Chem. Chem. Phys. 2012, 14, 1573
33. Dupuis, N. F.; Wu, C.; Shea, J.-E.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 7240
34. Cheon, M.; Chang, I.; Mohanty, S.; Luheshi, L. M.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M.; Favrin, G. PLoS Comput Biol 2007, 3, e173
35. Pellarin, R.; Caflisch, A. J. Mol. Biol. 2006, 360, 882
36. Pellarin, R.; Guarnera, E.; Caflisch, A. J. Mol. Biol. 2007, 374, 917
37. Bellesia, G.; Shea, J.-E. J. Chem. Phys. 2007, 126, 245104
38. Bellesia, G.; Shea, J.-E. J. Chem. Phys. 2009, 130, 145103
39. Higham, C. E.; Jaikaran, E. T. A. S.; Fraser, P. E.; Gross, M.; Clark, A. FEBS Lett. 2000, 470, 55
40. Yonemoto, I. T.; Kroon, G. J. A.; Dyson, H. J.; Balch, W. E.; Kelly, J. W. Biochemistry 2008, 47, 9900
41. Cort, J. R.; Liu, Z.; Lee, G. M.; Huggins, K. N. L.; Janes, S.; Prickett, K.; Andersen, N. H. Protein Eng., Des. Sel. 2009, 22, 497
42. Dupuis, N. F.; Wu, C.; Shea, J.-E.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 18283
43. Laghaei, R.; Mousseau, N.; Wei, G. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 7071
44. Reddy, A. S.; Wang, L.; Singh, S.; Ling, Y. L.; Buchanan, L.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L.; Pablo, J. J. d. Biophys. J. 2010, 99, 2208
45. Xu, W.; Jiang, P.; Mu, Y. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 7308
46. Massi, F.; Straub, J. E. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2001, 42, 217
47. Thirumalai, D.; Klimov, D. K.; Dima, R. I. Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 146
48. Straub, J. E.; Thirumalai, D. Annu. Rev. Phys. Chem. 2011, 62, 437
49. Tarus, B.; Straub, J. E.; Thirumalai, D. J. Mol. Biol. 2005, 345, 1141
50. Tarus, B.; Straub, J. E.; Thirumalai, D. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16159
51. Reddy, G.; Straub, J. E.; Thirumalai, D. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 1162
52. Lapidus, L. J. Mol. BioSyst. 2013, 9, 29
53. Soong, R.; Brender, J. R.; Macdonald, P. M.; Ramamoorthy, A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 7079
54. Sgourakis, N. G.; Yan, Y.; McCallum, S. A.; Wang, C.; Garcia, A. E. J. Mol. Biol. 2007, 368, 1448
55. Baumketner, A.; Shea, J.-E. J. Mol. Biol. 2006, 362, 567
56. Crick, S. L.; Jayaraman, M.; Frieden, C.; Wetzel, R.; Pappu, R. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 16764
57. Kayed, R.; Bernhagen, J. u.; Greenfield, N.; Sweimeh, K.; Brunner, H.; Voelter, W.; Kapurniotu, A. J. Mol. Biol. 1999, 287, 781
58. Jarvet, J.; Damberg, P.; Danielsson, J.; Johansson, I.; Eriksson, L. E. G.; Gräslund, A. FEBS Lett. 2003, 555, 371
59. Jarvet, J.; Damberg, P.; Bodell, K.; Göran Eriksson, L. E.; Gräslund, A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4261
60. Sgourakis, N. G.; Merced-Serrano, M.; Boutsidis, C.; Drineas, P.; Du, Z.; Wang, C.; Garcia, A. E. J. Mol. Biol. 2011, 405, 570
61. Singh, V. R.; Kopka, M.; Chen, Y.; Wedemeyer, W. J.; Lapidus, L. J. Biochemistry 2007, 46, 10046
62. Waldauer, S. A.; Bakajin, O.; Lapidus, L. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 13713
63. Bowman, G. R.; Pande, V. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 10890
64. Voelz, V. A.; Singh, V. R.; Wedemeyer, W. J.; Lapidus, L. J.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 4702
65. Voelz, V. A.; Jäger, M.; Yao, S.; Chen, Y.; Zhu, L.; Waldauer, S. A.; Bowman, G. R.; Friedrichs, M.; Bakajin, O.; Lapidus, L. J.; Weiss, S.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 12565
66. Gsponer, J.; Haberthür, U.; Caflisch, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 5154
67. Han, W.; Wu, Y.-D. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 15408
68. Vitalis, A.; Caflisch, A. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 1108
69. Da, L.-T.; Wang, D.; Huang, X. J. Am. Chem. Soc. 2011, 134, 2399
70. Silva, D.-A.; Bowman, G. R.; Sosa-Peinado, A.; Huang, X. PLoS Comput. Biol. 2011, 7, e1002054
71. Bowman, G. R.; Voelz, V. A.; Pande, V. S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 4
72. Buchete, N. V.; Hummer, G. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 6057
73. Noe, F.; Schutte, C.; Vanden-Eijnden, E.; Reich, L.; Weikl, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 19011
74. Huang, X.; Yao, Y.; Bowman, G. R.; Sun, J.; Guibas, L. J.; Carlsson, G.; Pande, V. S. Pac. Symp. Biocomput. 2010, 228
75. Shvartsburg, A. A.; Jarrold, M. F. Chem. Phys. Lett. 1996, 261, 86
76. Morcos, F.; Chatterjee, S.; McClendon, C. L.; Brenner, P. R.; Lopez-Rendon, R.; Zintsmaster, J.; Ercsey-Ravasz, M.; Sweet, C. R.; Jacobson, M. P.; Peng, J. W.; Izaguirre, J. A. PLoS Comput. Biol. 2010, 6, e1001015
77. Zheng, W.; Andrec, M.; Gallicchio, E.; Levy, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 15340
78. Lin, Y.-S.; Bowman, G. R.; Beauchamp, K. A.; Pande, V. S. Biophys. J. 2012, 102, 315
79. Hansmann, U. H. E. Chem. Phys. Lett. 1997, 281, 140
80. Sugita, Y.; Okamoto, Y. Chem. Phys. Lett. 1999, 314, 141
81. van der Spoel, D.; Seibert, M. M. Phys. Rev. Lett. 2006, 96, 238102
82. Chodera, J. D.; Swope, W. C.; Noe, F.; Prinz, J.-H.; Shirts, M. R.; Pande, V. S. J. Chem. Phys. 2011, 134, 244107
83. Patil, S. M.; Xu, S.; Sheftic, S. R.; Alexandrescu, A. T. J. Biol. Chem. 2009, 284, 11982
84. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2006, 65, 712
85. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926
86. Barker, J. A.; Watts, R. O. Mol. Phys. 1973, 26, 789
87. Hess, B.; Bekker, H.; Berendsen, H. J. C.; Fraaije, J. G. E. M. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1463
88. Nose, S. Mol. Phys. 1984, 52, 255
89. Hoover, W. G. Phys. Rev. A 1985, 31, 1695
90. Gonzalez, T. F. Theor. Comput. Sci. 1985, 38, 293
91. Shirts, M.; Pande, V. S. Science 2000, 290, 1903
92. Bussi, G.; Donadio, D.; Parrinello, M. J. Chem. Phys. 2007, 126, 014101
93. Deuflhard, P.; Huisinga, W.; Fischer, A.; Schütte, C. Linear Algebra Appl. 2000, 315, 39
94. Beauchamp, K. A.; Bowman, G. R.; Lane, T. J.; Maibaum, L.; Haque, I. S.; Pande, V. S. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 3412
95. Bowman, G. R.; Huang, X.; Pande, V. S. Methods 2009, 49, 197
96. Huang, X.; Bowman, G. R.; Bacallado, S.; Pande, V. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 19765
97. Swope, W. C.; Pitera, J. W.; Suits, F. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 6571
98. Noé, F.; Schütte, C.; Vanden-Eijnden, E.; Reich, L.; Weikl, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 19011
99. Prinz, J.-H.; Wu, H.; Sarich, M.; Keller, B.; Senne, M.; Held, M.; Chodera, J. D.; Schutte, C.; Noe, F. J. Chem. Phys. 2011, 134, 174105
100. Ferrenberg, A. M.; Swendsen, R. H. Phys. Rev. Lett. 1989, 63, 1195
101. Vaiana, S. M.; Best, R. B.; Yau, W.-M.; Eaton, W. A.; Hofrichter, J. Biophys. J. 2009, 97, 2948
102. Ouyang, Z.; Liang, J. Protein Sci. 2008, 17, 1256
103. Suzuki, Y.; Brender, J. R.; Hartman, K.; Ramamoorthy, A.; Marsh, E. N. G. Biochemistry 2012, 51, 8154
104. Laghaei, R.; Mousseau, N.; Wei, G. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 3146
105. Doran, T. M.; Kamens, A. J.; Byrnes, N. K.; Nilsson, B. L. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2012, 80, 1053
106. Abedini, A.; Meng, F.; Raleigh, D. P. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 11300
107. Shim, S.-H.; Gupta, R.; Ling, Y. L.; Strasfeld, D. B.; Raleigh, D. P.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 6614
108. Larini, L.; Shea, J.-E. Biophys. J. 2012, 103, 576
109. Ma, B.; Nussinov, R. Biophys. J. 2006, 90, 3365
110. Wu, C.; Shea, J.-E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 209