Solution NMR Spectroscopy Provides an Avenue for the Study of Functionally Dynamic Molecular Machines: The Example of Protein Disaggregation

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 5, 2016, Pages 1466-1477

  Rosenzweig, Rina ^a   Kay, Lewis E ^a,b  

^a UNIVERSITY OF TORONTO   (Canada)

^b HOSPITAL FOR SICK CHILDREN   (Canada)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY;

ATOMIC RESOLUTION; LABELING SCHEME; MOLECULAR CHAPERONES; MOLECULAR MACHINES; PROTEIN COMPLEXES; PROTEIN DISAGGREGATION; STRUCTURAL BIOLOGY; STRUCTURE AND DYNAMICS;

PROTEINS;

ADENOSINE DIPHOSPHATE; CHAPERONE; PROTEIN AGGREGATE; PROTEIN CLPB; PROTEIN DNAJ; PROTEIN DNAK; PROTEIN;

CELL FUNCTION; COMPLEX FORMATION; ESCHERICHIA COLI; HETERONUCLEAR MULTIPLE QUANTUM COHERENCE; HOMEOSTASIS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR INTERACTION; MOLECULAR RECOGNITION; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN ANALYSIS; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN DISAGGREGATION; PROTEIN QUALITY; PROTEIN STRUCTURE; REVIEW; X RAY CRYSTALLOGRAPHY; CHEMISTRY; ENZYME SPECIFICITY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROCEDURES; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE;

NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; PROTEINS; SUBSTRATE SPECIFICITY;

EID: 84958205941     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b11346     Document Type: Review

References (138)

1. Wright, M. A.; Aprile, F. A.; Arosio, P.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M.; Knowles, T. P. Chem. Commun. (Cambridge, U. K.) 2015, 51, 14425 10.1039/C5CC03689E
2. Kim, Y. E.; Hipp, M. S.; Bracher, A.; Hayer-Hartl, M.; Hartl, F. U. Annu. Rev. Biochem. 2013, 82, 323 10.1146/annurev-biochem-060208-092442
3. Morimoto, R. I. Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 2011, 76, 91 10.1101/sqb.2012.76.010637
4. Hartl, F. U.; Bracher, A.; Hayer-Hartl, M. Nature 2011, 475, 324 10.1038/nature10317
5. Saibil, H. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2013, 14, 630 10.1038/nrm3658
6. Burmann, B. M.; Hiller, S. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2015, 86-87, 41 10.1016/j.pnmrs.2015.02.004
7. Rosenzweig, R.; Kay, L. E. Annu. Rev. Biochem. 2014, 83, 291 10.1146/annurev-biochem-060713-035829
8. Kainosho, M.; Torizawa, T.; Iwashita, Y.; Terauchi, T.; Mei Ono, A.; Guntert, P. Nature 2006, 440, 52 10.1038/nature04525
9. Tugarinov, V.; Kanelis, V.; Kay, L. E. Nat. Protoc. 2006, 1, 749 10.1038/nprot.2006.101
10. Gans, P.; Hamelin, O.; Sounier, R.; Ayala, I.; Dura, M. A.; Amero, C. D.; Noirclerc-Savoye, M.; Franzetti, B.; Plevin, M. J.; Boisbouvier, J. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 1958 10.1002/anie.200905660
11. Freiburger, L.; Sonntag, M.; Hennig, J.; Li, J.; Zou, P.; Sattler, M. J. Biomol. NMR 2015, 63, 1 10.1007/s10858-015-9981-0
12. Lichtenecker, R.; Ludwiczek, M. L.; Schmid, W.; Konrat, R. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5348 10.1021/ja049679n
13. Fernandez, C.; Wider, G. Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 570 10.1016/j.sbi.2003.09.009
14. Tugarinov, V.; Hwang, P. M.; Ollerenshaw, J. E.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10420 10.1021/ja030153x
15. Miclet, E.; Williams, D. C., Jr; Clore, G. M.; Bryce, D. L.; Boisbouvier, J.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 10560 10.1021/ja047904v
16. Schanda, P.; Kupce, E.; Brutscher, B. J. Biomol. NMR 2005, 33, 199 10.1007/s10858-005-4425-x
17. Lescop, E.; Schanda, P.; Brutscher, B. J. Magn. Reson. 2007, 187, 163 10.1016/j.jmr.2007.04.002
18. Riek, R.; Wider, G.; Pervushin, K.; Wuthrich, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999, 96, 4918 10.1073/pnas.96.9.4918
19. Pervushin, K.; Riek, R.; Wider, G.; Wuthrich, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1997, 94, 12366 10.1073/pnas.94.23.12366
20. Fiaux, J.; Bertelsen, E. B.; Horwich, A. L.; Wuthrich, K. Nature 2002, 418, 207 10.1038/nature00860
21. Pervushin, K.; Riek, R.; Wider, G.; Wuthrich, K. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 6394 10.1021/ja980742g
22. Brutscher, B.; Simorre, J. P. J. Biomol. NMR 2001, 21, 367 10.1023/A:1013398728535
23. Riek, R.; Pervushin, K.; Fernandez, C.; Kainosho, M.; Wuthrich, K. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 658 10.1021/ja9938276
24. Goto, N. K.; Gardner, K. H.; Mueller, G. A.; Willis, R. C.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 1999, 13, 369 10.1023/A:1008393201236
25. Ayala, I.; Hamelin, O.; Amero, C.; Pessey, O.; Plevin, M. J.; Gans, P.; Boisbouvier, J. Chem. Commun. (Cambridge, U. K.) 2012, 48, 1434 10.1039/C1CC12932E
26. Sinha, K.; Jen-Jacobson, L.; Rule, G. S. Biochemistry 2011, 50, 10189 10.1021/bi201496d
27. Velyvis, A.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 9259 10.1021/ja403091c
28. Tugarinov, V.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2004, 28, 165 10.1023/B:JNMR.0000013824.93994.1f
29. Ayala, I.; Sounier, R.; Use, N.; Gans, P.; Boisbouvier, J. J. Biomol. NMR 2009, 43, 111 10.1007/s10858-008-9294-7
30. Gelis, I.; Bonvin, A. M.; Keramisanou, D.; Koukaki, M.; Gouridis, G.; Karamanou, S.; Economou, A.; Kalodimos, C. G. Cell 2007, 131, 756 10.1016/j.cell.2007.09.039
31. Isaacson, R. L.; Simpson, P. J.; Liu, M.; Cota, E.; Zhang, X.; Freemont, P.; Matthews, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15428 10.1021/ja0761784
32. Fischer, M.; Kloiber, K.; Hausler, J.; Ledolter, K.; Konrat, R.; Schmid, W. ChemBioChem 2007, 8, 610 10.1002/cbic.200600551
33. Zhuravleva, A.; Clerico, E. M.; Gierasch, L. M. Cell 2012, 151, 1296 10.1016/j.cell.2012.11.002
34. Bista, M.; Freund, S. M.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 15752 10.1073/pnas.1214176109
35. Imai, S.; Osawa, M.; Mita, K.; Toyonaga, S.; Machiyama, A.; Ueda, T.; Takeuchi, K.; Oiki, S.; Shimada, I. J. Biol. Chem. 2012, 287, 39634 10.1074/jbc.M112.401265
36. Ruschak, A. M.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, E3454 10.1073/pnas.1213640109
37. Rosenzweig, R.; Moradi, S.; Zarrine-Afsar, A.; Glover, J. R.; Kay, L. E. Science 2013, 339, 1080 10.1126/science.1233066
38. Tseng, R.; Chang, Y. G.; Bravo, I.; Latham, R.; Chaudhary, A.; Kuo, N. W.; Liwang, A. J. Mol. Biol. 2014, 426, 389 10.1016/j.jmb.2013.09.040
39. Saio, T.; Guan, X.; Rossi, P.; Economou, A.; Kalodimos, C. G. Science 2014, 344, 1250494 10.1126/science.1250494
40. Shi, L.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 2140 10.1073/pnas.1318476111
41. Karagoz, G. E.; Duarte, A. M.; Akoury, E.; Ippel, H.; Biernat, J.; Moran Luengo, T.; Radli, M.; Didenko, T.; Nordhues, B. A.; Veprintsev, D. B.; Dickey, C. A.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M.; Boelens, R.; Madl, T.; Rudiger, S. G. Cell 2014, 156, 963 10.1016/j.cell.2014.01.037
42. Xiao, Y.; Warner, L. R.; Latham, M. P.; Ahn, N. G.; Pardi, A. Biochemistry 2015, 54, 4307 10.1021/acs.biochem.5b00506
43. Zheng, X.; Perera, L.; Mueller, G. A.; DeRose, E. F.; London, R. E. eLife 2015, 4, 06359 10.7554/eLife.06359
44. Sprangers, R.; Kay, L. E. Nature 2007, 445, 618 10.1038/nature05512
45. Mittermaier, A.; Kay, L. E. Science 2006, 312, 224 10.1126/science.1124964
46. Ishima, R.; Torchia, D. A. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 740 10.1038/78963
47. Palmer, A. G., III; Kroenke, C. D.; Loria, J. P. Methods Enzymol. 2001, 339, 204 10.1016/S0076-6879(01)39315-1
48. Sekhar, A.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 12867 10.1073/pnas.1305688110
49. Anthis, N. J.; Clore, G. M. Q. Rev. Biophys. 2015, 48, 35 10.1017/S0033583514000122
50. Nikolova, E. N.; Kim, E.; Wise, A. A.; O'Brien, P. J.; Andricioaei, I.; Al-Hashimi, H. M. Nature 2011, 470, 498 10.1038/nature09775
51. Duncan, E. J.; Cheetham, M. E.; Chapple, J. P.; van der Spuy, J. Subcell. Biochem. 2015, 78, 243 10.1007/978-3-319-11731-7-12
52. Aguado, A.; Fernandez-Higuero, J. A.; Moro, F.; Muga, A. Arch. Biochem. Biophys. 2015, 580, 121 10.1016/j.abb.2015.07.006
53. Mogk, A.; Kummer, E.; Bukau, B. Front. Mol. Biosci. 2015, 2, 22 10.3389/fmolb.2015.00022
54. Mayer, M. P. Trends Biochem. Sci. 2013, 38, 507 10.1016/j.tibs.2013.08.001
55. Rudiger, S.; Buchberger, A.; Bukau, B. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 342 10.1038/nsb0597-342
56. Clerico, E. M.; Tilitsky, J. M.; Meng, W.; Gierasch, L. M. J. Mol. Biol. 2015, 427, 1575 10.1016/j.jmb.2015.02.004
57. Seyffer, F.; Kummer, E.; Oguchi, Y.; Winkler, J.; Kumar, M.; Zahn, R.; Sourjik, V.; Bukau, B.; Mogk, A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2012, 19, 1347 10.1038/nsmb.2442
58. Weibezahn, J.; Tessarz, P.; Schlieker, C.; Zahn, R.; Maglica, Z.; Lee, S.; Zentgraf, H.; Weber-Ban, E. U.; Dougan, D. A.; Tsai, F. T.; Mogk, A.; Bukau, B. Cell 2004, 119, 653 10.1016/j.cell.2004.11.027
59. Kityk, R.; Kopp, J.; Sinning, I.; Mayer, M. P. Mol. Cell 2012, 48, 863 10.1016/j.molcel.2012.09.023
60. Qi, R.; Sarbeng, E. B.; Liu, Q.; Le, K. Q.; Xu, X.; Xu, H.; Yang, J.; Wong, J. L.; Vorvis, C.; Hendrickson, W. A.; Zhou, L.; Liu, Q. Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 900 10.1038/nsmb.2583
61. Mayer, M. P.; Bukau, B. Cell. Mol. Life Sci. 2005, 62, 670 10.1007/s00018-004-4464-6
62. Sekhar, A.; Rosenzweig, R.; Bouvignies, G.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 10395 10.1073/pnas.1508504112
63. Vallurupalli, P.; Bouvignies, G.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 8148 10.1021/ja3001419
64. Nishikawa, T.; Nagadoi, A.; Yoshimura, S.; Aimoto, S.; Nishimura, Y. Structure 1998, 6, 1057 10.1016/S0969-2126(98)00106-3
65. Marsh, J. A.; Singh, V. K.; Jia, Z.; Forman-Kay, J. D. Protein Sci. 2006, 15, 2795 10.1110/ps.062465306
66. Salzmann, M.; Pervushin, K.; Wider, G.; Senn, H.; Wuthrich, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998, 95, 13585 10.1073/pnas.95.23.13585
67. Fawzi, N. L.; Ying, J.; Ghirlando, R.; Torchia, D. A.; Clore, G. M. Nature 2011, 480, 268 10.1038/nature10577
68. Forsen, S.; Hoffman, R. A. J. Chem. Phys. 1963, 39, 2892 10.1063/1.1734121
69. Ward, K. M.; Aletras, A. H.; Balaban, R. S. J. Magn. Reson. 2000, 143, 79 10.1006/jmre.1999.1956
70. Zhou, J.; van Zijl, P. C. M. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2006, 48, 109 10.1016/j.pnmrs.2006.01.001
71. Bouvignies, G.; Vallurupalli, P.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 2014, 426, 763 10.1016/j.jmb.2013.10.041
72. McConnell, H. M. J. Chem. Phys. 1958, 28, 430 10.1063/1.1744152
73. Bertelsen, E. B.; Chang, L.; Gestwicki, J. E.; Zuiderweg, E. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 8471 10.1073/pnas.0903503106
74. Lee, S.; Sowa, M. E.; Watanabe, Y. H.; Sigler, P. B.; Chiu, W.; Yoshida, M.; Tsai, F. T. Cell 2003, 115, 229 10.1016/S0092-8674(03)00807-9
75. Sielaff, B.; Tsai, F. T. J. Mol. Biol. 2010, 402, 30 10.1016/j.jmb.2010.07.030
76. Miot, M.; Reidy, M.; Doyle, S. M.; Hoskins, J. R.; Johnston, D. M.; Genest, O.; Vitery, M. C.; Masison, D. C.; Wickner, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 6915 10.1073/pnas.1102828108
77. Sprangers, R.; Velyvis, A.; Kay, L. E. Nat. Methods 2007, 4, 697 10.1038/nmeth1080
78. Wider, G.; Wuthrich, K. Curr. Opin. Struct. Biol. 1999, 9, 594 10.1016/S0959-440X(99)00011-1
79. Ruschak, A. M.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2010, 46, 75 10.1007/s10858-009-9376-1
80. Werbelow, L. G.; Marshall, A. G. J. Magn. Reson. 1973, 11, 299 10.1016/0022-2364(73)90055-3
81. Kay, L. E.; Torchia, D. A. J. Magn. Reson. (1969) 1991, 95, 536 10.1016/0022-2364(91)90167-R
82. Nicholson, L. K.; Kay, L. E.; Baldisseri, D. M.; Arango, J.; Young, P. E.; Bax, A.; Torchia, D. A. Biochemistry 1992, 31, 5253 10.1021/bi00138a003
83. Kay, L. E.; Muhandiram, D. R.; Farrow, N. A.; Aubin, Y.; Forman-Kay, J. D. Biochemistry 1996, 35, 361 10.1021/bi9522312
84. Atreya, H. S., Ed. Isotope Labeling in Biomolecular NMR; Springer: Berlin, 2012.
85. Mogk, A.; Schlieker, C.; Strub, C.; Rist, W.; Weibezahn, J.; Bukau, B. J. Biol. Chem. 2003, 278, 17615 10.1074/jbc.M209686200
86. Battiste, J. L.; Wagner, G. Biochemistry 2000, 39, 5355 10.1021/bi000060h
87. Religa, T. L.; Sprangers, R.; Kay, L. E. Science 2010, 328, 98 10.1126/science.1184991
88. Clore, G. M.; Iwahara, J. Chem. Rev. 2009, 109, 4108 10.1021/cr900033p
89. Dominguez, C.; Boelens, R.; Bonvin, A. M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 1731 10.1021/ja026939x
90. de Vries, S. J.; van Dijk, A. D.; Krzeminski, M.; van Dijk, M.; Thureau, A.; Hsu, V.; Wassenaar, T.; Bonvin, A. M. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2007, 69, 726 10.1002/prot.21723
91. Glover, J. R.; Lindquist, S. Cell 1998, 94, 73 10.1016/S0092-8674(00)81223-4
92. Mogk, A.; Tomoyasu, T.; Goloubinoff, P.; Rudiger, S.; Roder, D.; Langen, H.; Bukau, B. EMBO J. 1999, 18, 6934 10.1093/emboj/18.24.6934
93. Fersht, A. Structure and Mechanism in Protein Science; W. H. Freeman and Company: New York, 1999.
94. Rosenzweig, R.; Farber, P.; Velyvis, A.; Rennella, E.; Latham, M. P.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 6872 10.1073/pnas.1512783112
95. Schlieker, C.; Weibezahn, J.; Patzelt, H.; Tessarz, P.; Strub, C.; Zeth, K.; Erbse, A.; Schneider-Mergener, J.; Chin, J. W.; Schultz, P. G.; Bukau, B.; Mogk, A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 607 10.1038/nsmb787
96. Doyle, S. M.; Hoskins, J. R.; Wickner, S. J. Biol. Chem. 2012, 287, 28470 10.1074/jbc.M112.383091
97. Beinker, P.; Schlee, S.; Groemping, Y.; Seidel, R.; Reinstein, J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 47160 10.1074/jbc.M207853200
98. Roberts, G.; Lian, L.-Y., Eds. Protein NMR Spectroscopy: Practical Techniques and Applications; Wiley: New York, 2011; p 1.
99. Kubelka, J.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 76 10.1016/j.sbi.2004.01.013
100. Shah, N. H.; Muir, T. W. Chem. Sci. 2014, 5, 446 10.1039/C3SC52951G
101. Mao, H.; Hart, S. A.; Schink, A.; Pollok, B. A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2670 10.1021/ja039915e
102. Skrisovska, L.; Schubert, M.; Allain, F. H. J. Biomol. NMR 2010, 46, 51 10.1007/s10858-009-9362-7
103. Muona, M.; Aranko, A. S.; Raulinaitis, V.; Iwai, H. Nat. Protoc. 2010, 5, 574 10.1038/nprot.2009.240
104. Carroni, M.; Kummer, E.; Oguchi, Y.; Wendler, P.; Clare, D. K.; Sinning, I.; Kopp, J.; Mogk, A.; Bukau, B.; Saibil, H. R. eLife 2014, 3, e02481 10.7554/eLife.02481
105. Sun, H.; Kay, L. E.; Tugarinov, V. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 14878 10.1021/jp209049k
106. Lee, S.; Choi, J. M.; Tsai, F. T. Mol. Cell 2007, 25, 261 10.1016/j.molcel.2007.01.002
107. Palmer, A. G., 3rd; Massi, F. Chem. Rev. 2006, 106, 1700 10.1021/cr0404287
108. Cowburn, D.; Shekhtman, A.; Xu, R.; Ottesen, J. J.; Muir, T. W. Methods Mol. Biol. 2004, 278, 47
109. Levary, D. A.; Parthasarathy, R.; Boder, E. T.; Ackerman, M. E. PLoS One 2011, 6, e18342 10.1371/journal.pone.0018342
110. Dorr, B. M.; Ham, H. O.; An, C.; Chaikof, E. L.; Liu, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 13343 10.1073/pnas.1411179111
111. Religa, T. L.; Ruschak, A. M.; Rosenzweig, R.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 9063 10.1021/ja202259a
112. Street, T. O.; Zeng, X.; Pellarin, R.; Bonomi, M.; Sali, A.; Kelly, M. J.; Chu, F.; Agard, D. A. J. Mol. Biol. 2014, 426, 2393 10.1016/j.jmb.2014.04.001
113. Neu, A.; Neu, U.; Fuchs, A. L.; Schlager, B.; Sprangers, R. Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 697 10.1038/nchembio.1866
114. Hagn, F.; Lagleder, S.; Retzlaff, M.; Rohrberg, J.; Demmer, O.; Richter, K.; Buchner, J.; Kessler, H. Nat. Struct. Mol. Biol. 2011, 18, 1086 10.1038/nsmb.2114
115. Park, S. J.; Kostic, M.; Dyson, H. J. J. Mol. Biol. 2011, 411, 158 10.1016/j.jmb.2011.05.030
116. Burmann, B. M.; Wang, C.; Hiller, S. Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 1265 10.1038/nsmb.2677
117. Kato, H.; van Ingen, H.; Zhou, B. R.; Feng, H.; Bustin, M.; Kay, L. E.; Bai, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 12283 10.1073/pnas.1105848108
118. Mund, M.; Neu, A.; Ullmann, J.; Neu, U.; Sprangers, R. J. Mol. Biol. 2011, 414, 165 10.1016/j.jmb.2011.09.051
119. Audin, M. J.; Dorn, G.; Fromm, S. A.; Reiss, K.; Schutz, S.; Vorlander, M. K.; Sprangers, R. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 8312 10.1002/anie.201302811
120. Mund, M.; Overbeck, J. H.; Ullmann, J.; Sprangers, R. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 11401 10.1002/anie.201304914
121. Velyvis, A.; Schachman, H. K.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16534 10.1021/ja906978r
122. Bertini, I.; Luchinat, C.; Parigi, G. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2002, 40, 249 10.1016/S0079-6565(02)00002-X
123. John, M.; Schmitz, C.; Park, A. Y.; Dixon, N. E.; Huber, T.; Otting, G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13749 10.1021/ja0744753
124. Hass, M. A.; Ubbink, M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2014, 24, 45 10.1016/j.sbi.2013.11.010
125. Fawzi, N. L.; Fleissner, M. R.; Anthis, N. J.; Kalai, T.; Hideg, K.; Hubbell, W. L.; Clore, G. M. J. Biomol. NMR 2011, 51, 105 10.1007/s10858-011-9545-x
126. Chao, F. A.; Kim, J.; Xia, Y.; Milligan, M.; Rowe, N.; Veglia, G. J. Magn. Reson. 2014, 245, 17 10.1016/j.jmr.2014.04.012
127. Xu, Y.; Liu, M.; Simpson, P. J.; Isaacson, R.; Cota, E.; Marchant, J.; Yang, D.; Zhang, X.; Freemont, P.; Matthews, S. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 9480 10.1021/ja9020233
128. Cavanagh, J.; Fairbrother, W. J.; Palmer, A. G., III; Rance, M.; Skelton, N. J. Protein NMR Spectroscopy: Principles and Practice, 2nd ed.; Academic Press: San Diego, 1996.
129. Kazimierczuk, K.; Orekhov, V. Magn. Reson. Chem. 2015, 53, 921 10.1002/mrc.4284
130. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277 10.1007/BF00197809
131. Johnson, B. A.; Blevins, R. A. J. Biomol. NMR 1994, 4, 603 10.1007/BF00404272
132. Hyberts, S. G.; Milbradt, A. G.; Wagner, A. B.; Arthanari, H.; Wagner, G. J. Biomol. NMR 2012, 52, 315 10.1007/s10858-012-9611-z
133. Maciejewski, M. W.; Mobli, M.; Schuyler, A. D.; Stern, A. S.; Hoch, J. C. Top. Curr. Chem. 2011, 316, 49 10.1007/128-2011-185
134. Shen, Y.; Lange, O.; Delaglio, F.; Rossi, P.; Aramini, J. M.; Liu, G.; Eletsky, A.; Wu, Y.; Singarapu, K. K.; Lemak, A.; Ignatchenko, A.; Arrowsmith, C. H.; Szyperski, T.; Montelione, G. T.; Baker, D.; Bax, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 4685 10.1073/pnas.0800256105
135. Shen, Y.; Vernon, R.; Baker, D.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2009, 43, 63 10.1007/s10858-008-9288-5
136. Wishart, D. S.; Arndt, D.; Berjanskii, M.; Tang, P.; Zhou, J.; Lin, G. Nucleic Acids Res. 2008, 36, W496 10.1093/nar/gkn305
137. Krzeminski, M.; Marsh, J. A.; Neale, C.; Choy, W. Y.; Forman-Kay, J. D. Bioinformatics 2013, 29, 398 10.1093/bioinformatics/bts701
138. Cavalli, A.; Vendruscolo, M. J. Biomol. NMR 2015, 62, 503 10.1007/s10858-015-9940-9