Catalytic Promiscuity of Ancestral Esterases and Hydroxynitrile Lyases

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 3, 2016, Pages 1046-1056

  Devamani, Titu ^a   Rauwerdink, Alissa M ^a   Lunzer, Mark ^a   Jones, Bryan J ^a   Mooney, Joanna L ^a   Tan, Maxilmilien Alaric O ^b   Zhang, Zhi Jun ^c   Xu, Jian He ^c   Dean, Antony M ^a,d   Kazlauskas, Romas J ^a  

^a UNIVERSITY OF MINNESOTA   (United States)

^b University of Minnesota   (United States)

^c EAST CHINA UNIVERSITY OF SCIENCE AND TECHNOLOGY   (China)

^d SUN YAT SEN UNIVERSITY   (China)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ADDITION REACTIONS; CARBOXYLATION; ESTERS; HYDROLYSIS;

ACYL-ENZYMES; BRANCH POINTS; CATALYTIC TRIAD; ENZYME PROPERTIES; ESTER HYDROLYSIS; HYDROXYNITRILE LYASES; MICHAEL ADDITIONS; REACTION TYPES;

ENZYMES;

DIKETONE; ESTERASE; HYDROXYNITRILE LYASE; CARBOXYLIC ACID; CYANOHYDRIN; ESTER; HYDROGEN CYANIDE; LYASE; MANDELONITRILE LYASE; NITRILE;

ARTICLE; CATALYSIS; CATALYST; CHEMICAL REACTION; DECARBOXYLATION; ENZYME SUBSTRATE; HYDROLYSIS; MICHAEL ADDITION; REACTION ANALYSIS; BIOCATALYSIS; CHEMISTRY; METABOLISM;

ALDEHYDE-LYASES; BIOCATALYSIS; CARBOXYLIC ACIDS; ESTERASES; ESTERS; HYDROGEN CYANIDE; HYDROLYSIS; NITRILES;

EID: 84956743881     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b12209     Document Type: Article

References (94)

1. O'Brien, P. J.; Herschlag, D. Chem. Biol. 1999, 6, R91 10.1016/S1074-5521(99)80033-7
2. Humble, M. S.; Berglund, P. Eur. J. Org. Chem. 2011, 2011, 3391 10.1002/ejoc.201001664
3. Pocker, Y.; Stone, J. T. Biochemistry 1967, 6, 668 10.1021/bi00855a005
4. Bornscheuer, U. T.; Kazlauskas, R. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2004, 43, 6032 10.1002/anie.200460416
5. Nakamura, T.; Nagasawa, T.; Yu, F.; Watanabe, I.; Yamada, H. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1991, 180, 124 10.1016/S0006-291X(05)81264-1
6. Fox, R. J.; Davis, S. C.; Mundorff, E. C.; Newman, L. M.; Gavrilovic, V.; Ma, S. K.; Chung, L. M.; Ching, C.; Tam, S.; Muley, S.; Grate, J.; Gruber, J.; Whitman, J. C.; Sheldon, R. A.; Huisman, G. W. Nat. Biotechnol. 2007, 25, 338 10.1038/nbt1286
7. Waley, S. G. Comp. Biochem. Physiol. 1969, 30, 1 10.1016/0010-406X(69)91293-6
8. Ycas, M. J. Theor. Biol. 1974, 44, 145 10.1016/S0022-5193(74)80035-4
9. Jensen, R. A. Annu. Rev. Microbiol. 1976, 30, 409 10.1146/annurev.mi.30.100176.002205
10. Weng, J.-K.; Philippe, R. N.; Noel, J. P. Science 2012, 336, 1667 10.1126/science.1217411
11. Thornton, J. W. Nat. Rev. Genet. 2004, 5, 366 10.1038/nrg1324
12. Harms, M. J.; Thornton, J. W. Nat. Rev. Genet. 2013, 14, 559 10.1038/nrg3540
13. Voordeckers, K.; Vanneste, K.; van der Zande, E.; Voet, A.; Maere, S.; Verstrepen, K. J. PLoS Biol. 2012, 10, e1001446 10.1371/journal.pbio.1001446
14. Risso, V.; Gavira, J.; Mejia-Carmona, D. F.; Gaucher, E.; Sanchez-Ruiz, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 2899 10.1021/ja311630a
15. Huang, R.; Hippauf, F.; Rohrbeck, D.; Haustein, M.; Wenke, K.; Feike, J.; Sorrelle, N.; Piechulla, B.; Barkman, T. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 2966 10.1073/pnas.1019605109
16. Wilson, C.; Agafonov, R. V.; Hoemberger, M.; Kutter, S.; Zorba, A.; Halpin, J.; Buosi, V.; Otten, R.; Waterman, D.; Theobald, D. L.; Kern, D. Science 2015, 347, 882 10.1126/science.aaa1823
17. Poultan, J. E. Plant Physiol. 1990, 94, 401 10.1104/pp.94.2.401
18. Gasteiger, E.; Hoogland, C.; Gattiker, A.; Duvaud, S.; Wilkins, M. R.; Appel, R. D.; Bairoch, A. In The Proteomics Protocols Handbook; Walker, J. G., Ed.; Humana Press: Totowa, NJ, 2005; p 571.
19. Sambrook, J.; Fritsch, E. F.; Maniatis, T. Molecular Cloning: A Laboratory Manual, 2 nd ed.; Cold Spring Harbor Laboratory: Cold Spring Harbor, NY, 1989.
20. Edgar, R. C. Nucl. Acids. Res. 2004, 32, 1792 10.1093/nar/gkh340
21. Gouy, M.; Guindon, S.; Gascuel, O. Mol. Biol. Evol. 2010, 27, 221 10.1093/molbev/msp259
22. Saitou, N.; Nei, M. Mol. Biol. Evol. 1987, 4, 406
23. Guex, N.; Peitsch, M. C. Electrophoresis 1997, 18, 2714 10.1002/elps.1150181505
24. Stamatakis, A. Bioinformatics 2006, 22, 2688 10.1093/bioinformatics/btl446
25. Le, S. Q.; Gascuel, O. Mol. Biol. Evol. 2008, 25, 1307 10.1093/molbev/msn067
26. Jones, D. T.; Taylor, W. R.; Thornton, J. M. Bioinformatics 1992, 8, 275 10.1093/bioinformatics/8.3.275
27. Shimodaira, H.; Hasegawa, M. Mol. Biol. Evol. 1999, 16, 1114 10.1093/oxfordjournals.molbev.a026201
28. Yang, Z.; Kumar, S.; Nei, M. Genetics 1995, 141, 1641
29. Tamura, K.; Stecher, G.; Peterson, D.; Filipski, A.; Kumar, S. Mol. Biol. Evol. 2013, 30, 2725 10.1093/molbev/mst197
30. Yuryev, R.; Briechle, S.; Gruber-Khadjawi, M.; Griengl, H.; Liese, A. ChemCatChem 2010, 2, 981 10.1002/cctc.201000147
31. Ballini, R.; Maggi, R.; Palmieri, A.; Sartori, G. Synthesis 2007, 19, 3017 10.1055/s-2007-983897
32. Liu, L.; Zou, Y. J. Appl. Polym. Sci. 2012, 123, 554 10.1002/app.34512
33. Martin, S. J. Am. Chem. Soc. 1959, 89, 2598 10.1021/ja01519a081
34. von Langermann, J.; Nedrud, D. M.; Kazlauskas, R. J. ChemBioChem 2014, 15, 1931 10.1002/cbic.201402081
35. Wolfsie, J. H.; Sheffer, C. B. J. Occup. Med. 1959, 281
36. Selmar, D.; Carvalho, F. J. P.; Conn, E. E. Anal. Biochem. 1987, 166, 208 10.1016/0003-2697(87)90565-3
37. Andexer, J.; Guterl, J.-K.; Pohl, M.; Eggert, T. Chem. Commun. 2006, 40, 4201 10.1039/b607863j
38. Fuhshuku, K.; Asano, Y. J. Biotechnol. 2011, 153, 153 10.1016/j.jbiotec.2011.03.011
39. Bernhardt, P.; Hult, K.; Kazlauskas, R. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 2742 10.1002/anie.200463006
40. Janes, L. E.; Löwendahl, A. C.; Kazlauskas, R. J. Chem.-Eur. J. 1998, 4, 2324 10.1002/(SICI)1521-3765(19981102)4:11<2324::AID-CHEM2324>3.3.CO;2-9
41. Barton, P.; Page, M. I. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1993, 2, 2317 10.1039/p29930002317
42. Corric, I.; Muller, S.; List, B. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 17370 10.1021/ja108642s
43. Kasaplar, P.; Riente, P.; Hartmann, C.; Periquas, M. A. Adv. Synth. Catal. 2012, 354, 2905 10.1002/adsc.201200526
44. Seah, S. Y. K.; Labbé, G.; Nerdinger, S.; Johnson, M. R.; Snieckus, V.; Eltis, L. D. J. Biol. Chem. 2000, 275, 15701 10.1074/jbc.275.21.15701
45. Wahler, D.; Badalassi, F.; Crotti, P.; Reymond, J.-L. Chem.-Eur. J. 2002, 8, 3211 10.1002/1521-3765(20020715)8:14<3211::AID-CHEM3211>3.0.CO;2-G
46. Agresti, A. A. Stat. Sci. 1992, 7, 131 10.1214/ss/1177011454
47. Lenfant, N.; Hotelier, T.; Velluet, E.; Bourne, Y.; Marchot, P.; Chatonnet, A. Nucleic Acids Res. 2013, 41, D423 10.1093/nar/gks1154
48. Kourist, R.; Jochens, H.; Bartsch, S.; Kuipers, R.; Padhi, S. K.; Gall, M. G.; Böttcher, D.; Joosten, H.-J.; Bornscheuer, U. T. ChemBioChem 2010, 11, 1635 10.1002/cbic.201000213
49. Ollis, D.; Cheah, E.; Cygler, M.; Dijkstra, B. W.; Frolow, F.; Franken, S. M.; Harel, M.; Remington, S.; Silman, I.; Schrag, J. D. Protein Eng., Des. Sel. 1992, 5, 197 10.1093/protein/5.3.197
50. Nardini, M.; Dijkstra, B. W. Curr. Opin. Struct. Biol. 1999, 9, 732 10.1016/S0959-440X(99)00037-8
51. Holmquist, M. Curr. Protein Pept. Sci. 2000, 1, 209 10.2174/1389203003381405
52. Rauwerdink, A. M.; Lunzer, M.; Devamani, T.; Jones, B.; Mooney, J.; Zhang, Z.-J.; Xu, J.-H.; Kazlauskas, R. J.; Dean, A. M. Mol. Biol. Evol. 2016, 10.1093/molbev/msv338
53. Hickel, A.; Hasslacher, M.; Griengl, H. Physiol. Plant. 1996, 98, 891 10.1111/j.1399-3054.1996.tb06700.x
54. Selmar, D.; Lieberei, R.; Biehl, B.; Conn, E. E. Physiol. Plant. 1989, 75, 97 10.1111/j.1399-3054.1989.tb02069.x
55. Gruber, K.; Gartler, G.; Krammer, B.; Schwab, H.; Kratky, C. J. Biol. Chem. 2004, 279, 20501 10.1074/jbc.M401575200
56. Hughes, J.; Carvalho, F. J. P.; Hughes, M. A. Arch. Biochem. Biophys. 1994, 311, 469 10.1006/abbi.1994.1267
57. Dadashipour, M.; Yamazaki, M.; Momonoi, K.; Tamura, K.; Fuhshuku, K.; Kanase, Y.; Uchimura, E.; Kaiyun, G.; Asano, Y. J. Biotechnol. 2011, 153, 100 10.1016/j.jbiotec.2011.02.004
58. Forouhar, F.; Yang, Y.; Kumar, D.; Chen, Y.; Fridman, E.; Park, S. W.; Chiang, Y.; Acton, T. B.; Montelione, G. T.; Pichersky, E.; Klessig, D. F.; Tong, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 1773 10.1073/pnas.0409227102
59. Mattern-Dogru, E.; Ma, X.; Hartmann, J.; Decker, H.; Stöckigt, J. Eur. J. Biochem. 2002, 269, 2889 10.1046/j.1432-1033.2002.02956.x
60. Koo, Y. J.; Yoon, E. S.; Seo, J. K.; Kim, J.-K.; Choi, Y. D. Han'guk Eungyong Sangmyong Hwahakhoeji 2013, 56, 27 10.1007/s13765-012-2201-7
61. Andexer, J. N.; von Langermann, J.; Mell, A.; Bocola, M.; Kragl, U.; Eggert, T.; Pohl, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 8679 10.1002/anie.200701455
62. Tattersall, D. B.; Bak, S.; Jones, P. R.; Olsen, C. E.; Nielsen, J. K.; Hansen, M. L.; Høj, P. B.; Møller, B. L. Science 2001, 293, 1826 10.1126/science.1062249
63. Rajniak, J.; Barco, B.; Clay, N. K.; Sattely, E. S. Nature 2015, 525, 376 10.1038/nature14907
64. Chan, A. P.; Crabtree, J.; Zhao, Q.; Lorenzi, H.; Orvis, J.; Puiu, D.; Melake-Berhan, A.; Jones, K. M.; Redman, J.; Chen, G.; Cahoon, E. B.; Gedil, M.; Stanke, M.; Haas, B. J.; Wortman, J. R.; Fraser-Liggett, C. M.; Ravel, J.; Rabinowicz, P. D. Nat. Biotechnol. 2010, 28, 951 10.1038/nbt.1674
65. Yu, G.; Nguyen, T. T.; Guo, Y.; Schauvinhold, I.; Auldridge, M. E.; Bhuiyan, N.; Ben-Israel, I.; Iijima, Y.; Fridman, E.; Noel, J. P.; Pichersky, E. Plant Physiol. 2010, 154, 67-77 10.1104/pp.110.157073
66. Auldridge, M. E.; Guo, Y.; Austin, M. B.; Ramsey, J.; Fridman, E.; Pichersky, E.; Noel, J. P. Plant Cell 2012, 24, 1596 10.1105/tpc.111.093997
67. Yu, Z.; Xu, F.; Huse, L. M.; Morisseau, C.; Draper, A. J.; Newman, J. W.; Parker, C.; Graham, L.; Engler, M. M.; Hammock, B. D.; Zeldin, D. C.; Kroetz, D. L. Circ. Res. 2000, 87, 992 10.1161/01.RES.87.11.992
68. Thalji, R. K.; McAtee, J. J.; Belyanskaya, S.; Brandt, M.; Brown, G. D.; Costell, M. H.; Ding, Y.; Dodson, J. W.; Eisennagel, S. H.; Fries, R. E.; Gross, J. W.; Harpel, M. R.; Holt, D. A.; Israel, D. I.; Jolivette, L. J.; Krosky, D.; Li, H.; Lu, Q.; Mandichak, T.; Roethke, T.; Schnackenberg, C. G.; Schwartz, B.; Shewchuk, L. M.; Xie, W.; Behm, D. J.; Douglas, S. A.; Shaw, A. L.; Marino, J. P., Jr. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2013, 23, 3584 10.1016/j.bmcl.2013.04.019
69. Beetham, J. K.; Tian, T. G.; Hammock, B. D. Arch. Biochem. Biophys. 1993, 305, 197 10.1006/abbi.1993.1411
70. Okai, M.; Ohtsuka, J.; Imai, L. F.; Mase, T.; Moriuchi, R.; Tsuda, M.; Nagata, K.; Nagata, Y.; Tanokura, M. J. Bacteriol. 2013, 195, 2642 10.1128/JB.02020-12
71. Nakano, S.; Asano, Y. Sci. Rep. 2015, 5, 8193 10.1038/srep08193
72. Purkarthofer, T.; Gruber, K.; Gruber-Khadjawi, M.; Waich, K.; Skranc, W.; Mink, D.; Griengl, H. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 3454 10.1002/anie.200504230
73. Wajant, H.; Forster, S. Plant Sci. 1996, 115, 25 10.1016/S0168-9452(96)04333-6
74. Foerster, S.; Roos, J.; Effenberger, F.; Wajant, H.; Sprauer, A. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1996, 35, 437 10.1002/anie.199604371
75. Gruber-Khadjawi, M.; Purkarthofer, T.; Skranc, W.; Griengl, H. Adv. Synth. Catal. 2007, 349, 1445 10.1002/adsc.200700064
76. Yuryev, R.; Briechle, S.; Gruber-Khadjawi, M.; Griengl, H.; Liese, A. ChemCatChem 2010, 2, 981 10.1002/cctc.201000147
77. Fuhshuku, K.; Asano, Y. J. Biotechnol. 2011, 153, 153 10.1016/j.jbiotec.2011.03.011
78. Forouhar, F.; Yang, Y.; Kumar, D.; Chen, Y.; Fridman, E.; Park, S. W.; Chiang, Y.; Acton, T. B.; Montelione, G. T.; Pichersky, E.; Klessig, D. F.; Tong, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 1773 10.1073/pnas.0409227102
79. Dogru, E.; Warzecha, H.; Seibel, F.; Haebel, S.; Lottspeich, F.; Stöckigt, J. Eur. J. Biochem. 2000, 267, 1397 10.1046/j.1432-1327.2000.01136.x
80. Hogg, J. L.; Elrod, J. P.; Schowen, R. L. J. Am. Chem. Soc. 1980, 102, 2082 10.1021/ja00526a052
81. Guterl, J.-K.; Andexer, J.; Sehl, T.; Langermann; von, J.; Frindi-Wosch, I.; Rosenkranz, T.; Fitter, J.; Gruber, K.; Kragl, U.; Eggert, T. J. Biotechnol. 2009, 141, 166 10.1016/j.jbiotec.2009.03.010
82. Yan, G.; Cheng, S.; Zhao, G.; Wu, S.; Liu, Y.; Sun, W. Biotechnol. Lett. 2003, 25, 1041 10.1023/A:1024182228057
83. Cole, M. F.; Gaucher, E. A. Curr. Opin. Chem. Biol. 2011, 15, 399 10.1016/j.cbpa.2011.03.005
84. Reetz, M. T.; Mondière, R.; Carballeira, J. D. Tetrahedron Lett. 2007, 48, 1679 10.1016/j.tetlet.2007.01.063
85. Li, C.; Feng, X.-W.; Wang, N.; Zhou, Y.-J.; Yu, X.-Q. Green Chem. 2008, 10, 616 10.1039/b803406k
86. Padhi, S. K.; Fujii, R.; Legatt, G. A.; Fossum, S. L.; Berchtold, R.; Kazlauskas, R. J. Chem. Biol. 2010, 17, 863 10.1016/j.chembiol.2010.06.013
87. Khersonsky, O.; Tawfik, D. S. Annu. Rev. Biochem. 2010, 79, 471 10.1146/annurev-biochem-030409-143718
88. Lange, O. F.; Lakomek, N. A.; Fares, C.; Schroder, G. F.; Walter, K. F. A.; Becker, S.; Meiler, J.; Grubmuller, H.; Griesinger, C.; de Groot, B. L. Science 2008, 320, 1471 10.1126/science.1157092
89. Hou, L.; Honaker, M. T.; Shireman, L. M.; Balogh, L. M.; Roberts, A. G.; Ng, K.-C.; Nath, A.; Atkins, W. M. J. Biol. Chem. 2007, 282, 23264 10.1074/jbc.M700868200
90. Skopalik, J.; Anzenbacher, P.; Otyepka, M. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 8165 10.1021/jp800311c
91. Due, A. V.; Kuper, J.; Geerlof, A.; von Kries, J. P.; Wilmanns, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 3554 10.1073/pnas.1015996108
92. Fong, D. H.; Berghuis, A. M. EMBO. J. 2002, 21, 2323 10.1093/emboj/21.10.2323
93. Babtie, A. C.; Tokuriki, N.; Hollfelder, F. Curr. Opin. Chem. Biol. 2010, 14, 200 10.1016/j.cbpa.2009.11.028
94. Hiblot, J.; Gotthard, G.; Elias, M.; Chabriere, E. PLoS One 2013, 8, e75272 10.1371/journal.pone.0075272